植物對鹽脅迫的響應、調(diào)控和適應機理

胡靈芝　胡江琴　王利琳　張栩佳　陳哲皓

摘要：鹽脅迫是世界范圍內(nèi)限制作物產(chǎn)量和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的主要非生物脅迫。探索鹽脅迫對植物的影響，研究并利用植物的耐鹽機制，選育和開發(fā)耐鹽作物品種，對于更合理有效地利用有限的耕地具有重要的研究和應用價值。從降低鹽脅迫的損傷程度，建立內(nèi)部滲透平衡和鈉離子內(nèi)穩(wěn)態(tài)，調(diào)控自身生長狀態(tài)這三個方面綜述了最新的植物耐鹽機制，旨在為進一步推動耐鹽作物選育、加快鹽土地開發(fā)提供參考。

關(guān)鍵詞：植物；鹽脅迫；響應；調(diào)控；適應

中圖分類號：Q948.113 文獻標識碼：A 文章編號：0439-8114（2015）01-0001-06

在阻礙植物正常生長發(fā)育的逆境條件中，鹽脅迫是最嚴重的非生物脅迫之一。根據(jù)聯(lián)合國糧食及農(nóng)業(yè)組織提供的數(shù)據(jù)，2005年全世界共有3.97億hm2的土地受到鹽脅迫影響，到2008年受影響的土地已經(jīng)增加到了8億hm2，而到2010年，這一數(shù)值已達到9.5 hm2，接近全世界地表面積的10%[1-3]。在遭受鹽脅迫的土地中，農(nóng)業(yè)用地中的灌溉地受到的影響尤其巨大，統(tǒng)計數(shù)據(jù)表明全世界約有50%的灌溉地受其影響[3]。鹽脅迫對全球土地的影響越來越嚴重，包括處于干旱和半干旱狀態(tài)的土地長期積累的大量鹽分，沿海地區(qū)土壤中由于雨水和風等自然因素增加的鹽分等[4]。而除此之外，不合理的開荒和灌溉等人為因素也嚴重造成了農(nóng)業(yè)用地中鹽含量的增加[2]。

植物受到鹽脅迫的嚴重影響，土壤中過多的鹽分和因此產(chǎn)生的高離子濃度農(nóng)業(yè)用水均會影響植物正常的代謝和生長發(fā)育，減少作物的經(jīng)濟產(chǎn)量[5]。最新的研究通過預測全球人口增長趨勢，提出2030年全球的糧食作物至少需要比2011年增長40%才能滿足那時人們?nèi)粘Ｉ钏瑁?050年則至少需要增長70%[6]。中國人口眾多，受到鹽脅迫影響的耕地也越來越多，越來越嚴重。因而探索鹽脅迫對植物的影響，研究和利用植物的耐鹽機制，選育和開發(fā)耐鹽作物品種，不僅可以提高作物產(chǎn)量，還能更加合理有效地利用受到鹽脅迫影響的有限耕地，具有重要的研究意義和應用價值。

研究發(fā)現(xiàn)植物的耐鹽機制主要通過發(fā)起響應、調(diào)控自身和改變形態(tài)來適應高鹽環(huán)境。本文從降低植物鹽脅迫的損傷程度，建立內(nèi)部滲透平衡和鈉離子內(nèi)穩(wěn)態(tài)，調(diào)控自身生長狀態(tài)這三個方面綜述了最新的植物耐鹽機制，可為進一步推動耐鹽作物選育、加快鹽土地開發(fā)提供參考依據(jù)。

1 降低植物受損程度的耐鹽機制

分子狀態(tài)的氧（O2、O3）是地球上生命不可或缺的，正常情況下不會對植物活細胞產(chǎn)生直接損害[7]。但在多種生物和非生物脅迫下，植物體內(nèi)會大量積累活性氧（ROS），而過量積累活性氧產(chǎn)生的高反應性和毒害性往往引起蛋白質(zhì)、脂質(zhì)、碳水化合物甚至DNA的損傷，不利于植物正常生長[8，9]。在鹽脅迫下，植物常常表現(xiàn)出復雜的分子響應機制，包括大量積累脅迫相關(guān)滲透因子和調(diào)控蛋白，阻止細胞結(jié)構(gòu)受損；或通過提高抗氧化酶及還原性物質(zhì)加工酶的表達，清除植物體內(nèi)的活性氧，從而減輕植株所受的鹽離子毒害作用[10]。

1.1 滲透因子

土壤中高濃度的鹽分會引起植物的高滲脅迫和離子脅迫，也會誘發(fā)包括氧化脅迫在內(nèi)的一些次級影響[11]。滲透因子主要通過滲透調(diào)節(jié)起到增強植株耐鹽性的作用，包括脯氨酸、甜菜堿、肌醇、甘露醇、糖類等可溶性有機物質(zhì)[12-15]。在鹽脅迫下，甜土植物（Glycophyte）和鹽生植物（Halophyte）的細胞質(zhì)中都會積累大量滲透因子，增強細胞吸水能力，減少細胞失水導致的有害影響，同時也會減少細胞中活性氧的產(chǎn)生，增強植株的耐鹽性[15，16]。

對莧科植物雁來紅的研究發(fā)現(xiàn)，正常條件下提供足量甜菜堿合成前體物質(zhì)，植株的甜菜堿積累量并無顯著變化；但鹽處理下的植株體內(nèi)，尤其在葉片中，甜菜堿含量大幅提升[12]。葉綠體是細胞中產(chǎn)生活性氧最多的地方，雁來紅通過調(diào)節(jié)葉片中滲透因子甜菜堿的含量，減少活性氧含量，提高植株耐鹽性[17]。研究表明，通過基因轉(zhuǎn)化使植物中滲透因子大量積累，不僅能增強植株的耐鹽性，也能減少寒冷、凍害、高溫和干旱等脅迫引發(fā)的活性氧，提高植物的多種非生物脅迫耐受性[18]。如轉(zhuǎn)P5CS基因煙草在高滲脅迫下，能積累大量脯氨酸作為滲透因子，提高植物對非生物脅迫的耐受性[19]。

1.2 調(diào)控蛋白與滲透平衡

Singh等[20]在含NaCl的培養(yǎng)基上培養(yǎng)煙草細胞，發(fā)現(xiàn)一類蛋白在植物適應滲透脅迫過程中合成，對維持液泡中水和溶質(zhì)的平衡起極大作用，有效減少了外界環(huán)境對植物的損傷。該類蛋白能對鹽、干旱等非生物因素引起的滲透不平衡產(chǎn)生一定的調(diào)控作用，也被稱為調(diào)滲蛋白。晚期胚胎富集蛋白（LEA）是一類親水性蛋白，在高鹽、干旱、低溫等非生物脅迫的刺激下產(chǎn)生，能維持細胞膜完整性及細胞內(nèi)酶活性，降低細胞受損程度[21，22]。

外界環(huán)境水勢一般比植物根細胞中高，水分依照水勢高低流入植物細胞內(nèi)。但在鹽脅迫下，外界環(huán)境的水勢與植物根細胞水勢差值減小甚至更低，導致植物吸收水分的能力減弱，甚至失水[23，24]。滲透因子如甜菜堿、脯氨酸，調(diào)滲蛋白如LEA等物質(zhì)的增加可降低植物細胞水勢，使植物能夠從外界高鹽環(huán)境中吸收水分，維持細胞內(nèi)外滲透平衡。

水分的運輸主要通過細胞膜上的水通道蛋白（AQP），鹽脅迫下AQP能促進水分跨膜運輸，維持細胞滲透平衡，保證細胞正常生長[25]。若AQP基因在細胞質(zhì)膜上過量表達，植株水分吸收能力則增強，細胞內(nèi)外滲透平衡得以維持，植株的耐鹽性會有顯著提高[26]。

1.3 抗氧化酶系

植物中已發(fā)現(xiàn)多種具有清除活性氧能力的酶，如超氧化物歧化酶（SOD）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、谷胱甘肽還原酶（GR）等，均能增強植株的鹽脅迫耐受能力[27]。另外，過氧化氫酶（CAT）能通過清除細胞內(nèi)積累的H2O2來增強植株的耐鹽性[28]，交替氧化酶（AOXs）能通過阻止活性氧在細胞內(nèi)的積累參與調(diào)節(jié)植株的抗鹽能力[29]。這些抗氧化酶系主要通過阻止植物體內(nèi)氧自由基、過氧化物的積累，清除過量有害活性氧，降低植株受損程度，增強植株的耐鹽性。過量表達抗氧化酶系相關(guān)基因往往可以有效增強植株的耐鹽能力[27]。endprint

2 建立細胞鈉離子穩(wěn)態(tài)的耐鹽機制

巖石風化作用釋放的可溶性鹽主要是氯化鈉、氯化鈣和氯化鎂，其中鈉離子（Na+）是土壤中濃度最高的一種離子，能被大部分植物吸收，在高鹽脅迫下，Na+毒害是植物細胞內(nèi)最主要的離子毒害[2，30]。為使作物能正常生長，需要在脅迫條件下建立新的離子穩(wěn)態(tài)，下面主要從Na+穩(wěn)態(tài)的調(diào)控來說明植物體內(nèi)的離子平衡。

2.1 Na+的排出

伴隨蒸騰作用的進行，Na+通過導管流入葉片并積聚起來，其過量積累顯著影響植物的正常生長。在擬南芥和一些其他植物中，排出葉片中過量的Na+能使植物更好地生長。屬于HKT家族和SOS家族的蛋白成員均能調(diào)控植株體內(nèi)Na+的分布，擬南芥中過量表達AtHKT1；1和AtSOS1基因，能在外界鹽脅迫下降低葉片中積累的Na+濃度，提高植株的耐鹽能力[31，32]。

HKT家族成員作為Na+單向轉(zhuǎn)運體或者Na+/K+轉(zhuǎn)運體，可以分為兩個亞族[33]。首個被鑒定的HKT基因?qū)儆谧澧颍珜ζ涮攸c的研究并沒有族Ⅰ深入[2，34]。模式植物擬南芥中僅有1個HKT基因AtHKT1；1[35]。對AtHKT1；1基因的研究發(fā)現(xiàn)，該基因主要在擬南芥和水稻根皮質(zhì)和表皮細胞表達，Na+流入細胞后在根部積累，減少木質(zhì)部內(nèi)Na+含量，也使隨蒸騰作用進入葉片的Na+減少[35，36]。鹽脅迫下，植物葉片排出的Na+也能在根皮質(zhì)細胞中積累，而葉片中K+含量升高，使得葉片細胞溶質(zhì)維持一個相對較高的K+/Na+比率[37，38]。Hill等[39]對AtHKT1；1基因進行研究，發(fā)現(xiàn)其對代謝途徑存在影響，過表達AtHKT1；1基因植株的根部能在鹽脅迫下積累比野生型更多的糖類，而AtHKT1；1基因敲除植株中地上部分的三羧酸循環(huán)異常劇烈，推測AtHKT1；1可能參與糖代謝來起調(diào)控作用。

SOS家族成員作為新發(fā)現(xiàn)的質(zhì)膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體，主要通過外排Na+起作用。與其他鹽脅迫響應基因不同，SOS1基因只響應Na+脅迫，在ABA存在和冷脅迫下并不發(fā)生表達變化[40]。至今發(fā)現(xiàn)的SOS家族成員包括SOS1、SOS2、SOS3、SOS4和SOS5，而與鹽脅迫相關(guān)的只有SOS1、SOS2和SOS3[41]。研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫下SOS2-SOS3復合體磷酸化，激活SOS1反向轉(zhuǎn)運體的轉(zhuǎn)錄活性，三者構(gòu)成的信號通路在細胞信號傳導中起作用，將細胞內(nèi)的Na+排出到外界環(huán)境中，維持胞內(nèi)的離子平衡[31，42，43]。

2.2 Na+區(qū)域化

成熟的植物營養(yǎng)組織細胞中，中央液泡是最大的細胞器，占據(jù)細胞體積的80%以上，充當一個存儲器，暫時存放代謝產(chǎn)物和信號物質(zhì)，或是一些潛在的有毒化合物[30]。植物在面對鹽脅迫或者干旱脅迫時，一方面可以通過提高液泡中的溶質(zhì)濃度，降低細胞水勢，使土壤中的水流向植物根細胞[44]。另一方面，擬南芥Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體AtNHX能在鹽脅迫下將Na+隔離在液泡中，維持細胞內(nèi)離子平衡[45]。

NHX不僅是Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體，同時也在運輸K+進入液泡中起關(guān)鍵作用[45，46]。NHX蛋白能將Na+和K+運輸?shù)揭号葜蟹e累起來，并維持液泡內(nèi)K+/Na+的偏高比率，從而起到耐鹽作用[47]。進一步的研究發(fā)現(xiàn)，Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體的運作需要建立跨液泡膜的H+梯度，擬南芥AVP1基因編碼產(chǎn)生液泡焦磷酸酶，是液泡膜上的質(zhì)子泵，通過消耗ATP跨膜聚集質(zhì)子產(chǎn)生H+電化學梯度，推測AVP1基因與NHX基因之間存在密切的聯(lián)系[48]。研究證實AVP1基因過表達植株與野生型相比，在鹽脅迫下生長更旺盛，表現(xiàn)出較強的鹽抗性[43]。可以推測同時過量表達液泡膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體和H+泵，會更顯著地增強植株的耐鹽能力[49]。

3 調(diào)控植物生長狀態(tài)的耐鹽機制

細胞分裂和細胞生長過程調(diào)控植物的總體生長[50]。鹽脅迫與其他非生物脅迫一樣，通過調(diào)控細胞的分裂和生長過程減緩植物生長，進而增強植物的脅迫耐受性。不同植物在鹽脅迫發(fā)生時產(chǎn)生不同的響應機制：敏感植物受到溫和鹽脅迫即停止生長，但耐受性增加；而不敏感植物在嚴峻鹽脅迫下仍能繼續(xù)生長，乃至死亡，因此鹽脅迫和響應機制之間的協(xié)調(diào)非常重要，較強的協(xié)調(diào)能力能更好地提高作物在高鹽和干旱等非生物脅迫下的產(chǎn)量[10]。

3.1 蛋白激酶

植物生長發(fā)育依賴分生細胞的連續(xù)分裂，這個過程容易遭受各種環(huán)境脅迫的影響[51]。細胞周期蛋白依賴性激酶（CDK）是一種蛋白激酶，能夠通過促進植物細胞周期增強細胞生長速率；植物細胞中還存在CDK的抑制因子（ICK），ICK蛋白的表達能抑制細胞周期，減緩植物生長；兩者及其復合體共同作用，協(xié)調(diào)了植株生長狀態(tài)，參與脅迫應答反應[52]。研究發(fā)現(xiàn)擬南芥ICK1和水稻EL2這兩種ICK蛋白能在鹽脅迫下誘導表達，細胞分裂能力減弱，植物生長速率減慢，耐鹽能力提高[53]。

小麥TaABC1是ABC1蛋白激酶家族成員，通過催化蛋白質(zhì)磷酸化，參與信號轉(zhuǎn)導途徑中的翻譯后修飾過程[54]。檢測發(fā)現(xiàn)過表達TaABC1的擬南芥植株中DREB1A、DREB2A、RD29A、ABF3、KIN、CBF1、LEA和P5CS等脅迫相關(guān)基因表達量均有提高，在鹽、低溫、干旱等脅迫下，該植株細胞滲透勢降低，光合作用所需酶和色素的損傷減少，植株抗性提高[54]。

3.2 植物激素

植物激素是植物體內(nèi)合成的，調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育的微量有機物質(zhì)[55]。綠色植物中存在脫落酸（ABA）、赤霉素（GA）、生長素、細胞分裂素和乙烯這五大類激素，通過協(xié)同作用和拮抗作用調(diào)控植物的生長發(fā)育[56]。

ABA對植物的鹽脅迫耐受性起關(guān)鍵作用。ABA是植物體內(nèi)重要的生長抑制劑，其含量在高鹽脅迫下顯著提高，進而誘導相關(guān)抗性基因的表達[57]。鹽脅迫下，葉片中ABA含量升高，氣孔導度降低，通過調(diào)控生理過程減緩脅迫引起的細胞失水[58]。同為抑制類激素的乙烯也在鹽脅迫下含量升高，參與植物生長調(diào)節(jié)和脅迫耐受性調(diào)控[59]。而促進類激素生長素（IAA）、細胞分裂素（CTK）、油菜素內(nèi)酯（BRs）等也通過生長調(diào)控影響植物對鹽脅迫的耐受性[60]。如生長素與油菜素內(nèi)酯共同調(diào)控細胞分裂、細胞伸長和液泡分化等生理過程，調(diào)節(jié)植物生長狀態(tài)來應對外界環(huán)境變化[61，62]。endprint

3.3 轉(zhuǎn)錄因子

轉(zhuǎn)錄因子是非生物脅迫信號轉(zhuǎn)導途徑中的重要組分，不同轉(zhuǎn)錄因子響應不同的非生物脅迫，通過與順式作用元件結(jié)合，引起下游基因的表達或沉默，進一步調(diào)控脅迫相關(guān)基因的表達[63，64]。Nakashima等[65]研究了啟動子與轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)合情況，進而分析植物對脅迫的耐受性，通過研究水稻中典型的高鹽和干旱脅迫關(guān)聯(lián)基因（LIP9、OsNAC6，OsLEA14a、OsRAB16D、OsLEA3-1和Oshox24）啟動子，發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)錄因子AREB能增強除OsNAC6之外所有基因的啟動子活性，而轉(zhuǎn)錄因子CBF/DREB能誘導LIP9基因的適度表達。

研究認為，改變轉(zhuǎn)錄因子在細胞內(nèi)的積累能夠引發(fā)脅迫相關(guān)基因表達，調(diào)控植物生長，增強植株的耐鹽能力。例如，bZIP家族是高等植物轉(zhuǎn)錄因子家族中最大的一個，Liu等[64]發(fā)現(xiàn)OsZIP71過表達水稻中脅迫相關(guān)基因（OsVHA-B、OsNHX1、COR413-TM1和OsMyb4）表達量增加，鹽耐受性提高；而這些基因的表達量在OsZIP71-RNAi植株中降低，增加了植株對鹽脅迫的敏感性。

3.4 表觀遺傳調(diào)控

植物固著生長，無法主動規(guī)避各種非生物脅迫，因此發(fā)展出一系列機制來適應外界環(huán)境的變化。表觀遺傳修飾諸如DNA甲基化、組蛋白翻譯后修飾、染色質(zhì)重塑等現(xiàn)象，均能調(diào)節(jié)基因表達，適時改變植物生長周期以及生長狀態(tài)，應對逆境[66]。

DNA甲基化通常與基因的轉(zhuǎn)錄抑制有關(guān)，外界鹽脅迫能引發(fā)DNA甲基化，調(diào)控植物基因表達豐度和表達特異性，是表觀遺傳修飾的重要組成部分[67]。例如胞嘧啶甲基化是一個保守的表觀遺傳標記，阻礙基因表達，減少外源遺傳因子或病毒DNA對植物生長發(fā)育過程的影響，增強脅迫抗性[68]。組蛋白乙酰化修飾也會影響基因表達，從而影響植株對鹽脅迫的耐受性[69]。一個與乙酰轉(zhuǎn)移酶相關(guān)的基因SGF29A-1，其突變體sgf29a-1中組蛋白乙酰化程度受抑制，多個基因表達受阻，導致蓮座葉較小，數(shù)目減少，花期推遲，但是該突變體對于鹽脅迫的耐受性卻明顯提高[70]。

4 展望

非生物脅迫中鹽脅迫對農(nóng)牧業(yè)的可持續(xù)發(fā)展構(gòu)成嚴重威脅，影響世界糧食產(chǎn)量。植物的耐鹽機制由多基因調(diào)控，受到遺傳因素和復雜信號轉(zhuǎn)導途徑的影響。新的研究發(fā)現(xiàn)植物MicroRNA（miRNA）也參與了鹽脅迫調(diào)控機制。miRNA是一類由20～24個核苷酸組成的內(nèi)源RNA分子，通過DNA甲基化修飾改變?nèi)旧|(zhì)結(jié)構(gòu)、降解mRNA轉(zhuǎn)錄產(chǎn)物以及抑制蛋白翻譯三個方面調(diào)節(jié)細胞各種生理生化活動[71]。水稻miR393在轉(zhuǎn)錄后水平負調(diào)控生長素受體基因OsTIR1和OsAFB2，影響生長素信號通路，miR393過表達植株分蘗多，開花早，鹽敏感性增高。OsTIR1或OsAFB2過表達植株對鹽的耐受性更強[72]。

當前對植物耐鹽機理的研究工作主要圍繞模式植物擬南芥開展，但擬南芥是甜土植物，與鹽生植物在鹽脅迫應答與耐受性上存在很大差異，因而探尋一種合適的鹽生植物作為植物耐鹽機制的新研究對象很有必要。基于目前的研究現(xiàn)狀，筆者認為還可從以下幾個方面進一步開展植物耐鹽機制研究：①研究不同信號轉(zhuǎn)導途徑之間的聯(lián)系，找尋植物鹽脅迫響應的特征與共性；②尋找更多抗鹽脅迫的代謝現(xiàn)象，拓展植物的鹽脅迫耐受方式；③尋找新的關(guān)鍵性、高效性耐鹽基因。

隨著分子生物學技術(shù)的不斷發(fā)展和完善，對植物耐鹽機理的研究將會更加深入，其目標是建立完善的耐鹽機制模型，為提高植物耐鹽能力提供更多理論依據(jù)，通過結(jié)合基因工程手段與傳統(tǒng)育種技術(shù)，不僅能提高作物耐鹽性，更能合理有效地利用受到鹽脅迫影響的土地，提高世界糧食作物和經(jīng)濟作物產(chǎn)量。

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