蕓薹屬植物胃腸道生理活性研究進展

賀昱甦 彭 彤 郭亦然 張燕玲

(1 北京中醫藥大學中藥學院，北京，100102； 2 四川大學生命科學學院，成都，610064)

綜 述

蕓薹屬植物胃腸道生理活性研究進展

賀昱甦1彭 彤2郭亦然2張燕玲1

(1 北京中醫藥大學中藥學院，北京，100102； 2 四川大學生命科學學院，成都，610064)

蕓薹屬植物是十字花科下的一個屬。該屬植物，如蕪菁等，在蒙古族、維吾爾族、羌族中擁有較長的藥食同源歷史，經文獻考證，其屬植物多具有開胸順氣、健胃消食、解毒等作用，是一類具有重要研究價值的民族藥。現代藥理學研究表明，蕓薹屬植物含有大量活性成分，具有抗腫瘤、抗衰老、防輻射、調節免疫功能等多種生理活性。然而，關于該屬植物的系統研究卻進展緩慢，近幾年更少有相關報道。現集中對關于胃腸道疾病方面的研究進行綜述，包括抗胃腸道癌癥、增強胃腸道免疫力、促進胃腸道動力等方面，并對研究前景作出展望。

蕓薹屬；胃腸道；生理活性；研究前景

蕓薹屬(Brassica)是十字花科下的一個屬，我國古代將蕓薹屬植物統稱為“葑”，至漢、晉代，“葑”與“菘”同義。“菘有數種，猶是一類”，《名醫別錄》載蕪菁主通利腸胃、除胸中煩、解酒渴；《本草求真》載白菜專入腸胃、生則辛冷、熟則甘寒，……止煩除渴、消食下氣解熱[1]；《證類本草》載甘藍利五臟六腑、利關節、通經絡中結氣，和鹽食之，去心下結伏氣[2]；《神農本草經》與《隨息居飲食譜》均提到蕓薹能清胃滌熱、祛風、利口齒咽喉頭目、益氣、令人肥健嗜食[3-4]。故十字花科蕓薹屬植物在我國擁有悠久的歷史，且雖功效不盡相同，卻皆能通利胃腸、開胸順氣、解毒。

現代藥理學認為[5]，該屬植物中有機硫化合物產生的芥子油，能有效促進胃腸道排空、增強消化能力；大量纖維素可有效降低體內有毒物質含量，稀釋致癌因子濃度，從而預防癌癥，尤其是防治大腸癌的發生；豐富的微量元素，如鋅、銅、錳等，對維持人體電解質平衡有顯著效果，可減弱尿道石淋澀痛等證。

國內外很早就對蕓薹屬植物進行了研究報道，然而關于該屬植物的系統研究卻進展緩慢，近幾年更少有相關文獻。我們對目前所能搜集到的蕓薹屬植物生理活性方面的文獻進行梳理，厘清其生理活性，從防治胃腸道疾病的角度對其生理活性展開綜述，以期為該屬植物的進一步研究提供借鑒。

1 生理活性研究現狀

1.1 抗胃腸道癌癥 據數據顯示[6]，癌癥在我國居民死因順位中穩居第一，其中胃癌、食管癌、大腸癌等胃腸道癌癥占全部癌癥發病的45%以上，是威脅我國居民健康的主要惡性腫瘤。有報道稱[7-8]通過改善生活方式、增加十字花科植物的攝入可以降低癌癥發病率。而流行性病學確證，食用蕓苔屬植物芥菜、抱子甘藍、花椰菜等能防治直腸癌、結腸癌等胃腸道癌癥[9-13]。蕓薹屬植物抗癌作用與其含有的相關抗癌成分有著密切關系，其莖葉中主要的抗癌成分是類黃酮類化合物和有機硫化合物[14-15]。這些成分的存在使蕓薹屬植物能夠從多個方面[7]有效抑制癌細胞，其具體防癌機制，整理如下。

1.1.1 影響藥物代謝酶的活性 藥物代謝酶可分為一相和二相兩類。細胞色素P450(Cytochrome P450，CYPs)屬于一相類，可激活苯并芘等多環芳烴化合物為親電物質，該物質可致DNA突變，進而引起癌癥[16]。有研究表明[17]，CYP1酶系廣泛分布于肺、腎、胃腸道、肝等組織中，其活性的增強會使個體患胃癌、結腸癌、大腸癌等胃腸道癌癥的概率顯著增加。據報道[18]，蕓薹屬植物中的萊菔硫烷(Sulforaphane，SFN)可以抑制CYP1A系酶對有機物的活化。例如，萊菔硫烷能抑制小鼠肝細胞一相酶CYP1A1、CYP2E1的活性，降低N-二甲基亞硝胺的遺傳毒性；有效抑制2-氨基-1-甲基-6-苯基咪唑[4，5-b]吡啶等雜環氨誘發的多種癌癥[19]，減少人肝癌細胞Hep G2和人正常肝細胞中DNA-致癌劑加合物的含量[20]。故蕓薹屬植物能夠抑制一相酶的活性，達到防治癌癥的目的。外源毒物的代謝和轉化主要涉及一相酶和二相酶。二相酶往往會激活不具活性的前致癌物，而二相酶可使致癌物失活，起到真正解毒作用。因此，誘導二相酶，保護機體免受毒性物質損害，已被認為是許多植物抗癌作用的重要機制。醌氧化還原酶(Quinone Oxidoreductase，NQO1)、谷胱甘肽硫轉移酶(GlutathioneS-transferases，GSTs)、UDP-葡萄糖醛酸轉移酶(UDP-glucuronosyltransferase，UGT)是二相類主要的藥物代謝酶，催化致癌物質與葡萄糖醛酸結合形成無毒性代謝物質，從而起到脫毒防癌作用。長期食用大量蕓薹屬植物可以誘導二相酶。研究表明，小鼠每天攝入1 000 μmol/kg花莖甘藍、西蘭花的提取物，可以顯著提高胃細胞、小腸上皮細胞NQO1、GST和UGT[21-22]的活性，每天攝入40 μmol/kg的提取物則對胃腸道各器官中GST和NQO1的活性均有誘導作用[23]；另外[24]，西蘭花亦可使人肝細胞、膀胱細胞、前列腺細胞UGT1A1、GSTA1、NQO1等酶基因高表達，進而誘導其活性。Jed W.Fahey等[25]研究發現蕓薹屬植物中異硫氰酸酯類成分能有效抑制氧化偶氮甲烷誘發的ICR小鼠結腸細胞異常生長，具有抑制胃腸道腫瘤活性。綜上，蕓薹屬植物抗癌作用的關鍵，即是通過提高藥物代謝酶二相酶系統的活性，代謝并轉化致癌物質，從而發揮自身作用的。

1.1.2 激活抗氧化基因活性 活性氧(Reactive Oxygen Species，ROS)指機體內由氧形成、含氧而且性質活潑的一些物質的總稱。目前已知，活性氧會激活致癌基因、令抑癌基因失活，引起細胞癌變[26]。蕓薹屬植物中的萊菔硫烷是一種間接抗氧化物質，不同于直接抗氧化物質，它可以激活含有抗氧化反應元件(Antioxidant Response Element，ARE)的抗氧化酶，抗氧化酶能清除在細胞內生成的活性氧，構成生物體內的清除系統[27]，抑制癌癥的發生。硫氧還蛋白還原酶-1(Thioredoxinreductase-1，TrxR-1)是一種主要存在于胃腸道的抗氧化酶，基因中含有ARE，其活性會因萊菔硫烷的作用而增加，在Hep G2細胞內清除ROS[28]。除此之外，胃腸道中還存在一種重要的含硒過氧化物分解酶-谷胱甘肽過氧化物酶，可以阻擋過氧化氫侵入機體，其基因中也含有ARE[29]。

1.1.3 活化核轉錄因子Nrf2 Nrf2(NF2E22related factor2，核轉錄因子)是CNC亮氨酸拉鏈轉錄激活因子家族的一員，是細胞抗氧化應激反應的重要組成部分。蕓薹屬植物防癌抗癌的重要機制之一是通過誘導Nrf2而促進抗氧化應激反應，激活二相酶和抗氧化相關基因。研究表明，正常狀態下，Nrf2與Keap1(Kelch-like ECH-associated Protein 1，Kelch-like ECH結合蛋白1)結合，共同存在于胞漿中。蕓薹屬植物中有機硫化合物與Keap1上的特定半胱氨酸殘基發生相互作用，使Keap1的空間結構發生改變，使之與Nrf2解離。解離后的Nrf2從胞漿中轉移至核內[30]，與二相酶啟動子區域的抗氧化反應元件ARE結合，并上調抗氧化酶相關基因的表達[31]，從而全面調動細胞免受ROS和有毒物質的損害，達到保護機體、抑制癌癥的目的。Rajesh K.Thimmulappa等[32]用蕓薹屬植物分別喂食野生型純合子Nrf2(+/+)型和基因敲除純合子Nrf2(-/-)型小鼠，結果Nrf2(+/+)小鼠小腸和肝中NQO1和GST的活性顯著提高，而Nrf2(-/-)小鼠則無明顯變化，證明蕓薹屬植物通過活化核轉錄因子Nrf2，增加了細胞中二相解毒酶的含量。因此，食用蕓薹屬植物可以增強Nrf2的核定位，啟動二相酶和抗氧化酶相關基因的表達。

1.1.4 細胞周期阻滯及細胞凋亡 細胞周期分為G1期和非G1期，細胞周期蛋白和細胞周期蛋白依賴性激酶(Cyclin Dependent Kinases，CDKs)復合物cyclin-CDK能使與細胞周期調節相關的轉錄因子激活，從而引發癌癥。目前，蕓薹屬植物對細胞周期的阻滯作用已被證實。有研究顯示，蕓薹屬植物中木犀草素等黃酮類化合物[33-35]能有效降低胃癌BGC-823與HGC-27細胞的遷移能力，同時提高結直腸transgelin蛋白的表達、降低MPP9的表達，抑制SW480細胞的生長，對抗結直腸癌；黃酮醇類化合物能抑制胃癌細胞bcl-2、MGC-803、MGC-823、SGC-7901的細胞增生并誘導其凋亡，抑制結直腸癌COLO320DM細胞株[36-39]。Shen G等[40]研究證明萊菔硫烷通過上調p53下游蛋白p21CIP1可使人結腸癌HT-29阻滯于G1期。王敏等[41]用高低不同劑量的SFN影響結腸腺癌Caco-2細胞株的生長，結果高劑量的SFN對結腸腺癌Caco-2細胞株的生長增殖表現出細胞周期阻滯及細胞凋亡的作用，證明SFN以劑量依賴的方式影響Caco-2細胞周期。目前認為，蕓薹屬植物中有效成分導致細胞凋亡的主要機制，是通過上調凋亡相關促進基因表達，下調凋亡相關抑制基因表達來完成的。萊菔硫烷抗人胃癌SGC7901細胞實驗研究表明[42]，其誘導凋亡機制是通過對bcl-2、bax兩種蛋白的作用，激活半朧氨酸、天冬氨酸、蛋白酶，從而導致細胞凋亡。此外，鄒翔等[43]研究發現食用西蘭花等蕓薹屬植物，其所含異硫氰酸鹽類成分能誘導如Hela細胞、Jurkat T細胞、胚胎腎293細胞和HTl080細胞等一些人類細胞系產生細胞凋亡。蕓薹屬植物中有效成分亦可以通過多種途徑使癌細胞內產生大量活性氧，促進細胞凋亡[44]，抑制癌癥的擴散。例如，KHOR T O等發現蕓薹屬植物中芥子油苷類成分可以抑制APCMin/+結直腸癌病變小鼠的腸息肉生長，其原理可能是激活癌細胞凋亡的死亡受體通路，進而活化Caspases-8，誘導腫瘤細胞的凋亡[45-46]。又如，Chio等[47]報道，蕓薹屬植物中有機硫類化合物可以下調IAP蛋白家族、激活bax基因和Apaf-1因子，進而降低PC23細胞中IAP家族蛋白和bax蛋白的含量，促進細胞凋亡。綜上，在癌癥的起始階段，蕓薹屬植物有效成分可以抑制一相酶的活性、激活二相解毒酶和抗氧化酶的活性；在誘發和增生階段，可以調節cyclin和CDK，阻滯細胞周期，并通過多種途徑激活Caspases誘導的細胞凋亡[48]。

1.2 增強胃腸道免疫功能 經常食用新鮮的植食性蔬菜與水果能有效抗誘變，增強機體免疫力[49-50]。關于蕓薹屬植物能抗化學環境誘導，增強胃腸道免疫力，近些年均有報道。

1.2.1 抗輻射誘導 電離輻射誘發超氧陰離子自由基、羥自由基等活性氧的產生是輻射損傷細胞和組織的主要因素之一。錢曉薇等[51-53]用小鼠作動物整體試驗，分別研究了蕪菁塊根、液汁對60Co-γ射線照射損傷的影響，通過對血象、白細胞分類計數、脾指數、胸腺指數和小鼠骨髓嗜多染紅細胞的微核試驗等藥理學指標的測定，表明：1)攝入低劑量的蕪菁即可以減少電離輻射對免疫器官的損害；2)蕪菁可以保護電離輻射對造血系統的損害，尤其對血小板計數減少作用明顯。相關報道表明[54-55]，油菜、青菜、包心菜、芥菜等蕓薹屬植物中大量包含的芥子堿是一種有效的抗輻射、抗氧脅迫的化合物。中科院上海生理生態研究所研究人員[56-57]進而從中研制SP88，其對經γ射線輻照的胸腺嘧啶具有很強的輻射防護效果，能防止γ射線照射DNA后引起的DNA堿基損傷和鏈斷裂的形成，降低X射線照射小麥誘發的根尖細胞的染色體畸變率，并可將X射線誘導的果蠅伴性隱性致死突變的突變率恢復至正常水平，具有極強的抗輻射傷害的作用。

1.2.2 抗環磷酰胺誘導 王飛鳳等[58]以清潔級ICR小鼠為實驗動物，研究蕪菁汁對環磷酰胺(Cyclophospamide，CP)引起遺傳物質損傷的拮抗效應。采用小鼠骨髓嗜多染紅細胞的微核試驗、小鼠骨髓染色體畸變試驗等方法，結果顯示灌胃(ig)不同劑量蕪菁汁均使各指標有所下降，說明蕓薹屬蕪菁對環磷酰胺誘導的小鼠的損傷具有明顯的拮抗作用。莫君琴等[59]通過測定谷胱甘肽-S-轉移酶活性、還原型谷胱甘肽含量及細胞色素P450含量，證明甘藍對CP誘發的小鼠骨髓多染紅細胞微核細胞率有顯著抑制作用，Wsitrar大鼠飲甘藍汁10 d后，肝臟GST活性增加25.0%，GSH含量提高74.8%，細胞色素P450含量增加38.3%。同理，曾令福等[60]研究油菜對環磷酰胺誘發小鼠微核率的影響，發現其對環磷酰胺誘發小鼠微核率的抑制作用增加，抑制率均明顯低于陽性組。除此之外，蕓薹屬植物普遍含有豐富的維生素C、胡蘿卜素、葉綠素等抗誘變的活性物質[61-63]。大量試驗研究證實，蕓薹屬植物中的葉綠素及其衍生物葉綠酸(Chlorophyllin，CHL)對多種誘變劑和致癌物都有較強的抗誘變作用[64]。有報道認為[65]CHL能與誘變劑或致癌物結合而降低自由基的胃腸道吸收率，并加速其排泄，從而降低致癌物在靶組織，尤其是胃腸道中的分布。同時，蕓薹屬蔬菜如甘藍、花菜及其提取物中蕓苔苷類成分及一些分解產物，如吲哚類、硫醚類等，可誘導機體二相解毒酶，提高組織對親電物質的清除能力，阻止外源毒物致癌[66]。總之，蕓薹屬植物能有效抗化學環境誘導靶組織，尤其是胃腸道的細胞癌變幾率，降低致癌物質在胃腸道的吸收，提高胃腸道免疫能力，其活性可能與某一成分如芥子堿、葉綠素、葉綠酸等有關，亦有可能是前述多種成分共同作用的結果。

1.3 促進胃腸道動力，改善胃腸道環境 蕓薹屬植物中含有豐富的膳食纖維[67]能夠增強胃腸的蠕動，改善整個胃腸道環境。通過研究蕓薹屬植物的膳食纖維與高脂食物攝入的關系，Gunaranjan Paturi等[68]發現蕓薹屬植物膳食纖維對胃腸道消化高脂肪食物具有保護作用，能與膽酸鹽、膽固醇及三酰甘油結合，促進其排出；在盲腸發酵產生短鏈脂肪酸，抑制膽固醇合成；增加結腸隱窩深度和杯狀細胞的數量，維持結腸健康；改變酶活性，影響脂代謝等。因此，經常食用蕓薹屬植物能保持腸道內微生物和代謝產物的平衡，對人體腸道健康有著非常重要的作用。

2 研究現狀存在的問題及展望

綜上所述，蕓薹屬植物中含有多種對胃腸道生理功能具有重要意義的成分，其通過多種途徑誘導機體對致癌物產生抗性，提高機體腸道免疫力，促進腸道排毒，維持胃腸道正常微生態系統。目前，在研究中還有許多工作需要深入開展：1)蕓薹屬植物中的生理活性成分之間的相互作用尚不清楚，同一類成分其作用機制還有待進一步研究證實。例如，植物中的類黃酮類物質與萊菔硫烷均能對bcl-2蛋白表達產生影響，均能促胃癌SGC-7901細胞的凋亡，在這一過程中彼此的相互作用關系尚無明確闡釋；SFN對硫氧還蛋白還原酶的增強作用也未系統闡釋。2)蕓薹屬植物中的生理活性成分進入細胞后，能同時影響多種有益酶類，這些酶的作用路徑相互連接，而這種路徑間的協調作用機制以及在整個生物網絡中的作用還需深入研究。3)蕓薹屬植物能促進胃蠕動，除膳食纖維的作用外，也可能與多巴胺受體、5-HT4受體、胃動素受體等調節胃腸道動力的靶標有關，因此，需要對蕓薹屬植物促動力機制進行全面研究。

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(2014-06- 10收稿 責任編輯：張文婷)

A Review of the Bioavailability of Brassica Vegetables in Gastrointestinal Tract

He Yusu1,Peng Tong2,Guo Yiran2,Zhang Yanling1

(1SchoolofChineseMateriaMedica,BeijingUniversityofChineseMedicine,Beijing110102,China;2CollegeofLifeSciencesSichuanUniversity,Chengdu610064,China)

Brassica is a genus of plants in the mustard family (Brassicaceae).The plants of the genus,such as Brassica rapa,has a long history of medicine-food homology in the Mongol nationality,Uyghur nationality and Qiang ethnic minority.The literature researches demonstrated that Brassica vegetables can be used to cure oppression in chest,qi stagnation,syndrome of incoordination between spleen and stomach,removing toxic substance,and so on.Brassica,a kind of ethnodrug,is of great reach value.Resent pharmacological studies indicate that Brassica has a large number of active ingredients.It has the effects of anti-tumor,anti-aging,radiation protection and regulating immune.There have been many domestic and overseas researches on the bioavailability of Brassica vegetables before several years.However,recently,there are few reports about this.The situation indicates that the study of Brassica vegetables makes slow progress.This paper focuses on the effects of Brassica in gastrointestinal tract,including resistance to gastrointestinal cancer,enhancing immunity to the gastrointestinal tract,promoting gastric dynamics,and so on.Finally,the future development of Brassica vegetables is prospected.

Brassica; Gastrointestinal tract; Bioavailability; The future development

高等學校重點實驗室訪問學者基金資助

賀昱甦(1988—)，男，碩士研究生，研究方向：中藥化學，E-mail：heyusue@163.com
責任作者：張燕玲(1980—)，女，博士，副研究員，現主要從事中藥信息學研究工作，E-mail：collean_zhang@163.com

R285;R333

A

10.3969/j.issn.1673-7202.2015.01.035