尾葉桉林下5種木本植物土壤微生物群落特征

朱小林，梁辰飛，蔡錫安，傅聲雷，周麗霞*

1. 中國科學院華南植物園//中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣東 廣州 510650；2. 中國科學院大學，北京 100049

尾葉桉林下5種木本植物土壤微生物群落特征

朱小林1,2，梁辰飛1,2，蔡錫安1，傅聲雷1，周麗霞1*

1. 中國科學院華南植物園//中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣東 廣州 510650；2. 中國科學院大學，北京 100049

開展人工林下主要木本植物的根際微生物群落特征的研究，可以為增加人工林的生物多樣性、維持林地肥力和提高經濟效益提供依據。在廣東鶴山森林生態系統國家野外科學觀測研究站6年生尾葉桉（Eucalyptus urophylla）人工林下，選擇自然生長的野牡丹（Melastoma candidum）、山雞椒（Litsea cubeba）、桃金娘（Rhodomyrtus tomentosa）、秤星樹（Ilex asprella）和梔子（Gardenia jasminoides）5種木本植物，通過切根處理排除其他植物根系的作用，并利用常規分析和磷脂脂肪酸（PLFA）分析等方法，研究了這5種植物根際土壤的理化特征、土壤微生物量和微生物群落特征，同時采用豐富度指數（Richness, SR）、香農威納多樣性指數（Shannon-Wiener index, H′）和均勻度指數（Evenness, J）評估了5種木本植物的土壤微生物多樣性。結果表明，（1）切根處理和原狀（不切根處理）不論在旱季和雨季，5種木本植物根際周圍的土壤pH值、土壤含水量和土壤有機碳SOC均無顯著差異（P<0.05）；土壤微生物PLFA總量也沒有顯著差異。（2）雖然不同植物種類間部分微生物結構組成存在差異，但通過PCA分析以及對比土壤微生物群落的豐富度指數、多樣性指數和均勻度指數發現，原狀和切根處理在5種木本植物之間的微生物結構組成沒有明顯差異。這說明在桉樹人工林中，5種林下木本植物對土壤微生物群落的影響相對喬木樹種和土壤本身要小，今后在這5種木本植物中選擇桉樹林下種植物種時，可以主要從地上生物量和經濟價值的角度綜合考慮。

尾葉桉；林下木本植物；土壤微生物量；土壤微生物群落組成

桉樹（Eucalyptus）作為聯合國糧農組織推薦的3大速生樹種之一，已成為我國南方重要的戰略用材樹種，為國民經濟的發展做出了突出貢獻（韋東艷等，2010）。但由于長期以來過分重視和追求短期生產力與經濟利益，許多桉樹人工林出現了地力衰退、病蟲害加劇和生物多樣性下降等生態問題（溫遠光等，2005；韋東艷等，2010；謝耀堅，2003；于福科等，2009）。現有多種措施試圖減少桉樹林的地力衰退問題，如降低撫育強度和保護枯枝落葉，平衡施肥，豆科或非豆科植物進行套作、輪作等（陳秋波，2001；溫遠光等，2005；曾天勛，1995），這些措施雖可在一定程度上保持和恢復地力，但都僅僅是短期目標，無法達到森林可持續經營的長期目標。研究表明，桉樹人工林生物多樣性與林下植被以及生態系統的穩定性有明顯的關系（溫遠光等，2005；余雪標等，1999）。保護和恢復林地植被，提高桉樹人工林的生物多樣性，對桉樹人工林的可持續經營有重大作用（溫遠光等，2005）。目前，國內外在種植桉樹造成的生態問題方面的研究還主要集中于以養分為中心的地力衰退和相關的生態環境問題上，而有關提高桉樹人工林生物多樣性與桉樹生產力關系的研究少見報道（陳秋波，2001）。為促進桉樹人工林的可持續發展，很有必要從群落生態學的視野把地面植被與林地土壤生物多樣性結合起來研究，以提高林地生產力和生態環境質量。

林下植被一般指高度小于 3 m的林下植物層片，主要由灌木、喬木幼苗以及草本組成，是森林的必要組分。林下植被在保育鄉土動植物區系和生物多樣性，為其他動物提供生境和食物來源，促進養分循環、林地生產力的長期持續性及森林更新和演替等方面發揮著重要作用（Wagner等，2011；Brockerhoff等，2008；Bremer等，2010；金艷強和包維楷，2014）。林下植被總生物量雖然不高，但其細根生物量比例較高，作為森林的一個活躍的養分庫，在森林養分循環以及林地生產力維持中起到關鍵作用（Gonzalez等，2013；金艷強和包維楷，2014）。在桉樹林的經營過程中，選擇合適的林下植被和合理管理，不但可以明顯增加桉樹林的整體固碳量，提高桉樹林的“碳匯”功能，而且可以在一定程度上維持林地的肥力，提高桉樹林的經濟效益（溫遠光等，2005）。我們的前期野外控制實驗也表明，去除林下植被后，桉樹林的固碳增匯能力減弱，桉樹林的凋落物量、土壤有機質含量、土壤微生物及土壤動物生物量等指標也呈現不同程度的降低（Zhao等，2011；Wang等，2011）。為此，我們在廣東鶴山森林生態系統國家野外科學觀測研究站（以下簡稱鶴山站）開展了尾葉桉林下自然生長的主要木本植物的根際土壤特性和微生物特性等方面的研究，探討尾葉桉樹林下木本植物種類對土壤特性和微生物特性的影響，以提高桉樹人工林的生態質量，為構建兼顧森林經濟效益和生態效益的桉樹林可持續發展模式提供參考。

1 研究地區概況

在廣東鶴山森林生態系統國家野外科學觀測研究站（鶴山站）的實驗樣地開展實驗。鶴山站位于112°53′E，22°40′N。試驗區為低丘地貌。氣候溫暖多雨，年均氣溫 21.70 ℃，其中最高月均溫29.2 ℃，最低月均溫12.6 ℃。年降雨量1801 mm，年蒸發量1700 mm，年平均相對濕度78%。地帶性土壤為赤紅壤，土壤有機質質量分數為 0.56%～1.64%。地帶性植被為南亞熱帶季風常綠闊葉林，但因人為活動的影響，現僅有人工種植的桉樹、厚莢相思（Acacia crassicarpa）、紅錐（Castanopsis hystrix）等人工林。本研究在6年生的尾葉桉人工林樣地內開展，設有3個樣地重復。此樣地原為濕地松林，2005年皆伐后，清除灌草，穴植桉樹苗，桉樹種植株行距為3 m×3 m。種植后頭2年按正常的林業撫育管理，其后自然生長。根據樣方調查，桉樹林下的主要木本植物有山雞椒（Litsea cubeba）、桃金娘（Rhodomyrtus tomentosa）、秤星樹（Ilex asprella）、梔子（Gardenia jasminoides）、白花燈籠（Clerodendron fortunatum）、野牡丹（Melastoma candidum）、崗松（Baeckea frutescens）、米碎花（Eurya chinensis）、石斑木（Rhaphiolepis indica）、了哥王（Wikstroemia indica）等。草本植物種類主要有芒萁（Dicranopteris dichotoma）、扇葉鐵線蕨（Adiantum flabellulatum）、芒草（Miscanthus sinensis）等。我們根據樣方調查數據選擇了重要值較高、同時經濟價值較大的木本植物種類山雞椒、秤星樹、桃金娘、野牡丹和梔子5種木本植物作為研究對象。選擇的這些樹種均為林下自然生長的健康木本植物。

2 研究方法

2.1 切根處理

2012年1月在每個尾葉桉樣地林下分別隨機選取上述5種木本植物各3株保持原狀，在地面用高40 cm的塑料網圈成1 m×1 m小樣方作為原狀組；為反映5種植物對土壤微生物的影響并且排除外源植物根系的干擾，隨機選取5種木本植物各6株，其中3株作為對照，另外3株做切根處理，即以植株為中心設置1 m×1 m小樣方，在盡量減少土壤擾動的情況下挖1 m深的窄溝，切斷根系，并插入1 m深PVC板阻隔根系穿透，原土填入溝中（圖1）。

圖1 樣地處理示意圖Fig. 1 The settlement of root cut

2.2 土壤理化指標測定

于2012年2月（旱季）和2012年7月（雨季），以選定植株的樹頭為中心圍成邊長1 m的正方形小樣方，在每個小樣方內隨機選取3個點用土鉆（內徑5 cm）取樣，采土深度為0～20 cm，挑出土壤樣品中的植物根系和砂石，過2 mm篩后混合均勻；然后把土壤分為2份：1份用于測定土壤理化性質，另1份則低溫保存，用于測定土壤微生物特性。

土壤含水量（Soil water content, SWC）用烘干法，即把土壤置于105 ℃下烘干24 h至恒質量，計算烘干前后的質量差。土壤pH用pH計測定，土壤有機碳（SOC）含量用重鉻酸鉀氧化—外加熱法測定（孫鴻烈和劉光崧，1996）。

2.3 土壤微生物群落指標測定

土壤微生物群落組成采用PLFA（磷脂脂肪酸）方法測定（Frosteg?rd和B??th，1996；Olsson，1999）。

通過PLFA生物標記的豐富度指數（Richness, SR）、香農威納多樣性指數（Shannon-Wiener index, H′）和均勻度指數（Evenness, J）來評估5種木本植物的土壤微生物群落多樣性狀況。這些生態學參數用如下的方法計算。

豐富度指數（SR）：

Shannon-Wiener多樣性指數（H′）：

均勻度指數（J）：

式中，S為每個樣品中出現的磷脂脂肪酸種類數，Ni為第i種磷脂脂肪酸含量，N為每個樣品中所有磷脂脂肪酸的含量總和，i=1，2，3……。

2.4 數據分析

數據統計分析采用SAS 9.2軟件和Excel 2010軟件，另外，采用SPSS20.0軟件作PCA統計分析。測定結果以平均值表示；顯著水平采用 P≤0.05檢驗；不同灌木土壤微生物生物量碳的變化及土壤微生物多樣性的變化等，采用單因素方差分析。

3 結果與分析

3.1 土壤理化性質特征

尾葉桉林下5種木本植物切根處理半年后，其土壤理化分析結果見表1。從表1可以看出，切根處理和原狀不論在旱季和雨季，5種木本植物根周圍的 pH值和土壤含水量（土壤水分質量分數，w(SW)）雖然有高低之分，但均無顯著差異（P>0.05）。

表1 土壤pH、土壤水分、土壤有機碳的測量結果Table 1 Soil pH, soil moisture and soil organic carbon

在干季，切根處理組5種木本植物的土壤有機碳質量分數（w(SOC)）均比原狀組有所降低，其中梔子明顯減小（表1），但5種木本植物之間的差異并不顯著。在雨季，切根處理組5種木本植物根際周圍w(SOC)與原狀無顯著差異。

上述結果表明，不論在干季或雨季，是否進行切根處理，對 5種木本植物根際周圍的 pH值、w(SW)和w(SOC)并沒有明顯影響。

3.2 土壤微生物生物量

5種木本植物的土壤微生物量雨季（夏季）均高于干季（冬季），而且細菌、真菌和放線菌等類群均呈現這樣的趨勢（圖2）。

切根處理與原狀相比，5種木本植物的土壤微生物PLFA總量沒有顯著差異。在干季，5種木本植物的土壤微生物PLFA總量是切根處理高于原狀組，其中山雞椒和桃金娘的土壤微生物PLFA總量相對較高，并顯著高于野牡丹（圖2）。但在雨季，5中木本植物之間、切根處理與原狀相比都沒有顯著差異。

3.3 土壤微生物群落特征

切根處理與原狀相比，5種木本植物的真菌PLFA量、細菌PLFA量、革蘭氏陽性菌PLFA量、革蘭氏陰性菌PLFA量、放線菌PLFA量都沒有明顯的差異，只有雨季梔子的切根處理放線菌 PLFA量顯著低于原狀（圖2）。

圖2 5種木本植物的土壤微生物指標Fig. 2 The soil microbial indexes of the five tree species

無論是干季或雨季，原狀組中山雞椒的真菌PLFA量、細菌PLFA量、革蘭氏陽性菌PLFA量、革蘭氏陰性菌PLFA量、放線菌PLFA量均高于其他種；在干季其革蘭氏陽性PLFA量和放線菌PLFA量顯著高于梔子、秤星樹和野牡丹。在切根處理中，干季時山雞椒的真菌PLFA量和細菌PLFA量比梔子、秤星樹和野牡丹顯著高。總體看來，不論干季或雨季，切根處理或原狀，梔子和野牡丹各項指標都比其他3種要低。

在土壤微生物群落PLFA的PCA分析結果中，X軸代表第一主成分，Y軸代表第二主成分，5種木本植物相比，以及5種木本植物切根和不切根處理相比，10個點在2個主成分上均未呈現離散狀態，說明不同植物的土壤微生物群落結構沒有明顯差異，而且通過切根處理排除了其他植物的干擾之后，這5種植物的土壤微生物群落結構也并未發生改變（圖3）。

圖3 5種木本植物的切根和不切根處理微生物PLFA結構組成的PCA分析Fig. 3 Principal components analysis (PCA) of PLFAs of five tree species in settlements

同時，我們通過單因素方差分析比較了5種木本植物原狀和切根處理的豐富度指數（Richness, SR）、香農威納多樣性指數（Shannon-Wiener index, H′）和均勻度指數（Evenness, J），發現原狀和切根處理的豐富度、多樣性和均勻度沒有差異，這和PCA分析的結果相同，說明這5種木本植物對土壤微生物的影響沒有差異（表2）。

4 討論

作為林業可持續發展重要組成部分的土壤，其內在質量常隨土地利用方式不同而變化（姜培坤等，2002）。土壤微生物量作為生物指標已被國內外學者進行了廣泛的研究（俞慎，1999）。研究表明，土壤微生物量和潛在的土壤可利用態氮之間存在顯著正相關，它和土壤肥力、土壤健康有十分緊密的關系（姜培坤等，2002）。土壤微生物量還具有極高的靈敏性，可以在全碳變化之前反映出土壤微小的變化，也可以反映土壤能量循環和養分轉移與運輸，同時還不受無機養分的影響。土壤微生物量的季節變化受森林凋落量節律的影響（吳藝雪等，2009）。王國兵等（2009）將森林土壤微生物生物量的季節波動劃為夏高冬低型、夏低冬高型和干、濕季節交替循環型模式。季節變化主要通過溫度和水分條件對土壤微生物過程產生影響，植被對土壤微生物過程的影響則主要歸因于枯落物和根系分泌物的質和量的差異，這種差異直接影響生態系統養分輸入通量。因此，植被對土壤微生物群落的影響很大程度上與土壤有機質的質量相聯系（Saetre和Baath，2000）。

本文研究表明，土壤微生物量表現為雨季（夏季）較高，而干季（冬季）相對較低。這可能是因為夏季溫度升高，水分充足，植物生長旺盛，植物向地下部分輸送的有機物較多，而根際微生物主要是利用根分泌物和滲出物為底物而生長和繁殖的，所以根際微生物量較高，土壤微生物活性和數量增加。土壤微生物量含量增加，促進土壤有機質的礦化；而冬季溫度降低，水減少，植物生長較弱，凋落物減少，運輸到根部的分泌物也較少，微生物活性也降低，土壤微生物量減少。

表2 土壤微生物群落的豐富度指數、多樣性指數和均勻度指數Table 2 Richness index, diversity index and evenness index of soil microbial communities

有研究表明，植物群落結構和組成的變化會導致植物物種組成的差異，并對土壤微生物產生重大影響（溫仲明等，2005）。植物通過影響土壤環境，進而影響土壤微生物群落結構和多樣性，土壤微生物多樣性與覆蓋于土壤上的植物群落多樣性成正相關（Kowalchuk等，2002）。Loranger-Merciris等（2006）在沙壤土上利用小區試驗開展植物多樣性對土壤微生物群落的快速影響研究，結果顯示種植4種植物的處理土壤可培養微生物群落活性和多樣性高于種植3種、2種和1種植物的處理，說明草原生態系統植物多樣性和結構復雜性的增加導致細菌活性和多樣性的快速響應。我們的研究表明，不論在雨季或旱季，切根處理與原狀之間，6年生尾葉桉林下自然生長的5種木本植物的土壤pH值、土壤含水量、土壤有機碳質量分數、土壤微生物生物量和土壤微生物群落組成等指標均沒有顯著差異。這與溫仲明等（2005）的研究有較大的不同，可能是因為前人的研究對象是自然森林群落，植被已經過了相當長時間的發育生長，其植物與土壤的關系已經明顯呈現；而我們的研究對象是6年生的尾葉桉林，同時切根處理時間較短，還不能完全反映出植物與土壤、植物與其他環境因子的關系。另外也可能是因為在人工林中5種林下植物對土壤微生物群落影響相對較小，而喬木樹種和土壤本身的特性起更大的作用。我們的研究表明，桉樹林下生長不同的木本植物對土壤特性的影響無明顯差異，今后在這5種木本植物之中選擇桉樹的林下經濟作物時，應該主要從地上生物量和經濟價值的角度進行選擇。

5 結論

（1）切根處理和原狀不論在旱季或雨季，5種木本植物根際周圍土壤的pH值、w(SW)和w(SOC)均無顯著差異（P>0.05）。土壤微生物PLFA總量也沒有顯著差異。

（2）雖然5種木本植物不同種類間部分微生物組成指標有顯著差異，但 PCA分析發現原狀和切根處理相比，以及5種木本植物之間相比，土壤微生物結構組成沒有明顯差異，而且微生物群落的豐富度、多樣性和均勻度也沒有明顯差異。

（3）本研究的主要目標是為了選擇生態效益和經濟效益兼備的桉樹林下經濟植物，本研究表明，選擇的5種木本植物對土壤理化性質和土壤微生物群落的影響不大，今后在這5種木本植物中選擇林下種時，應主要對不同物種的產量、市場需求和管理成本等方面進行綜合考量。

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Soil Microbial Community Characteristics of 5 Tree Species in Eucalyptus urophylla Plantation

ZHU Xiaolin1,2, LIANG Chenfei1,2, CAI Xian1, FU Shenglei1, ZHOU Lixia1
1. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystems//South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510160, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

Understory plays crucial roles in driving the ecosystem processes and functions. For the management of plantation, suitable understory may not only increase the capacity of carbon sequestration, but also can maintain soil fertility and improve the economic benefits, which would contribute to the sustainable development. Therefore, a study was conducted on the main understory species in an Eucalyptus urophylla (six years old) plantation in Heshan National Field Research Station of Forest Ecosystem. Five naturally generated understory species (i.e., Gardenia jasminoides, Ilex asprella, Litsea cubeba, Rhodomyrtus tomentosa, and Common Melastoma) were chosen and the roots of other plants were excluded by trenching. The soil physical-chemical properties and microbial community composition were analyzed. Also the richness index (SR), diversity index (H′) and evenness index (J) were calculated to evaluate the diversity of soil microbial biomarkers for the five understory species. No significant differences of the soil pH, soil water content and soil organic carbon were found between trenching and control plots in both dry and rainy season. Furthermore, the total soil microbial biomass (PLFAs) did not differ in the trenching plots compared with those in the control plots. Although soil microbial community composition varies with different understory species, both the PCA analysis and diversity indices of the soil microbial biomarkers showed that there was no significant difference between the trenching and control plots. Our result indicated that these five understory species in Eucalyptus plantation did not affect soil properties; therefore, the aboveground biomass and economic values of understory species should be concerned when selecting the understory commercial tree species.

Eucalyptus urophylla; understory woody plants; soil microbial biomass; soil microbial community composition

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.04.011

Q948.12+2.3

A

1674-5906（2015）04-0617-07

朱小林，梁辰飛，蔡錫安，傅聲雷，周麗霞. 尾葉桉林下5種木本植物土壤微生物群落特征[J]. 生態環境學報, 2015, 24(4): 617-623.

ZHU Xiaolin, LIANG Chenfei, CAI Xian, FU Shenglei, ZHOU Lixia. Soil Microbial Community Characteristics of 5 Tree Species in Eucalyptus urophylla Plantation [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(4): 617-623.

國家自然科學基金項目（31210103920）；中國科學院戰略性先導科技專項（XDA05070301）；廣東省林業科技創新項目（2014KJCX019-03）

朱小林（1987年生），女，碩士研究生，研究方向為土壤生態學。*通信作者：周麗霞，E-mail: zhoulx@scbg.ac.cn

2015-02-07