江蘇海門蠣岈山牡蠣礁生態現狀評價

全為民,周為峰,馬春艷,馮 美,周振興,唐峰華,吳祖立,范瑞良,王云龍,包小松,沈 輝,成 偉

1 農業部東海與遠洋漁業資源開發利用重點實驗室,中國水產科學研究院東海水產研究所, 上海 200090 2 江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處, 海門 226156

江蘇海門蠣岈山牡蠣礁生態現狀評價

全為民1,*,周為峰1,馬春艷1,馮 美2,周振興2,唐峰華1,吳祖立1,范瑞良1,王云龍1,包小松2,沈 輝2,成 偉2

1 農業部東海與遠洋漁業資源開發利用重點實驗室,中國水產科學研究院東海水產研究所, 上海 200090 2 江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處, 海門 226156

基于2013—2014年間的生態調查結果,評價了江蘇海門蠣岈山牡蠣礁的生態現狀。無人機航拍結果顯示,江蘇海門蠣岈山分布有750個潮間帶區牡蠣礁斑塊,總面積約為201519.37 m2;與2003年相比,海門蠣岈山牡蠣礁面積約下降了38.8%。活體牡蠣的平均蓋度約為66%,2013年5和9月熊本牡蠣Crassostreasikamea的平均密度分別為(2199±363) 個/m2和(2894±330) 個/m2。2013年5月海門蠣岈山熊本牡蠣種群的平均肥滿度(CI)和性腺指數(GI)分別為(9.76±0.95)%和(1013±82) mg/g,均顯著低于浙江象山港養殖的熊本牡蠣種群(P<0.05)。海門蠣岈山熊本牡蠣的單倍體多樣性和核苷酸多樣性指數分別為0.119和0.00028,均高于長江口野生種群和浙江象山港養殖種群。海門蠣岈山熊本牡蠣種群受到尼氏單孢子蟲(Haplosporidiumnelson)的輕度浸染,其感染率(17.2%)低于浙江象山港養殖群體(47.3%)。泥沙沉積和人類捕撈是江蘇海門蠣岈山牡蠣礁面臨的主要脅迫因子,今后牡蠣礁恢復的重點是增加附著底物的數量。

無人機;牡蠣礁;尼氏單孢子;遺傳多樣性;生態恢復

牡蠣礁(oyster reef)是由牡蠣聚集生長所形成的一種生物礁系統,它廣泛分布于溫帶河口和濱海區[1]。除為人類提供大量鮮活牡蠣以供食用外,牡蠣礁還具有凈化水體[2- 3]、提供棲息地[4- 5]、能量耦合[6- 8]和防止岸線侵蝕[9-10]等生態功能。然而,在過去100多年中,由于過度捕撈、環境污染、病害浸染和生境破壞等原因,全球牡蠣礁分布面積下降了85%,并導致近岸生態系統一系列的生態環境問題,如赤潮頻發、漁業資源量下降和海岸帶生態系統退化[11- 13]。盡管Beck等人[13]首次對全球牡蠣礁的生態現狀進行了全面評估,并將中國渤海灣和江蘇小廟洪牡蠣礁的生態現狀評估為較差,但這些評估結果僅僅依據歷史文獻和相關專家所提供的有限信息;至今為止,有關我國牡蠣礁生態現狀的相關報道非常少見。

江蘇海門蠣岈山牡蠣礁屬中國海岸灘涂稀有的自然活體牡蠣礁生境[14]。據14C的測年結果表明,該礁體已有1400余年的地質年齡,不僅可以作為探測地球中緯度地區海洋地質變化的參照體,而且在海洋生態環境保護與生物資源養護等方面均發揮著重要的生態功能[14]。為此,我國于2006年正式批準建立了江蘇海門蠣岈山牡蠣礁海洋特別保護區(后更名為江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園),以加強對此自然潮間帶牡蠣礁的保護和管理。目前,有關該牡蠣礁的生態研究比較少見。如全為民等[15]的研究表明,在該牡蠣礁內分布有3種牡蠣(熊本牡蠣Crassostreasikamea、近江牡蠣C.ariakensis和密鱗牡蠣Ostreadenselamellosa),其中分布于潮間帶區的造礁活體牡蠣大多為熊本牡蠣;在此礁體內定居性大型底棲動物(不包括3種牡蠣)共計43科66種,其生物多樣性、總棲息密度和生物量均顯著高于鄰近的軟相潮間帶泥(沙)質灘涂和潮下帶泥灘。另據邵炳緒等[16]的研究,海門蠣岈山牡蠣礁曾是我國重點保護水生野生動物松江鱸(Trachidermusfasciatus)在黃海南部的重要產卵場。

但近年來,快速的泥沙沉積造成許多自然牡蠣礁退化或喪失。調查期間發現許多自然礁體斑塊被泥沙覆蓋,直接導致鮮活牡蠣死亡及礁體面積縮小[14-15]。為了保護這一獨特的海洋生境,本研究于2013—2014年間對海門蠣岈山牡蠣礁開展了綜合的生態調查,目標是評估該牡蠣礁的生態現狀,識別牡蠣種群維持及牡蠣礁保護面臨的主要脅迫因子,闡明牡蠣礁的退化機制,從而為海門蠣岈山牡蠣礁的保護與恢復提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究地點

江蘇海門牡蠣礁(32°08′22.6″—32°09′22.5″N,121°32′33.2″—121°33′22.8″E)位于江蘇省海門市黃海沿岸的小廟洪水域。礁體露出時間在大潮汛時為每潮次4—6 h,中潮汛時為2—4 h,小潮汛時礁體1—2 d不露出。礁區總面積為3.5 km2,其中密集區約1.5 km2。研究地點的位置及采樣站點請參照文獻[15]。

1.2 生態調查方法

本研究于2013年5月至2014年5月期間對海門蠣岈山牡蠣礁開展了生態現狀調查,調查內容包括水體理化環境(水溫、鹽度、pH、溶解氧(DO)、總懸浮顆粒物(TSS)、葉綠素a(Chl a)、牡蠣礁地理分布(礁體斑塊分布、面積)、牡蠣種群生物學(蓋度、密度、生物量、個體大小、體質與健康、繁殖力、遺傳多樣性和病害浸染)。

2013年5月、7月、9月、11月和2014年3月和5月對海門蠣岈山牡蠣礁水體理化環境開展調查。于高潮位時,采用YSI水質分析儀現場測定水溫、鹽度、DO和pH值;Chl a和TSS均采集500 mL表層水樣經0.45 μm微孔濾膜過濾后,冰凍保存后帶回實驗室分析測定,Chl a采用分光光度計法測定,TSS采用重量法分析測定。

2013年11月18—21日期間開展海門蠣岈山牡蠣礁地理分布的無人機航空攝影測量工作。共制作和布設了32個地面控制點,飛行了16條航線,航拍兩千余幅地面高分辨率影像,完整覆蓋整個蠣岈山牡蠣礁范圍,實現牡蠣礁地理分布和生態現狀的高精度遙感調查。航拍影像經過以下步驟處理：曝光調整→分航線拼接→航線間拼接→子區間拼接→整個區域拼接→幾何糾正與地理定位→GIS提取解譯。

2013年5月和9月對海門蠣岈山牡蠣礁熊本牡蠣種群的密度、生物量和個體大小進行調查,具體調查采樣方法參見文獻[15]。2013年5月運用樣方法對牡蠣礁中活牡蠣的蓋度進行了現場調查。

1.3 樣品采集與分析

2013年5月從江蘇海門和浙江象山港分別采集野生和養殖的熊本牡蠣樣品,帶回實驗室后放入-20℃冰箱保存。

從兩個熊本牡蠣種群中,各選取15只用于測定牡蠣的含肉率和肥滿度。在實驗室內,精確測定牡蠣的殼高(SH,mm)和總重(TWW,g)后,剝取牡蠣的軟組織部分,測定濕殼重(WSW,g)和濕肉重(WTW,g),然后將牡蠣殼和軟組織部分放入烘箱中(60℃)烘干至恒重(約24 h),并測定其干肉重(FTW,g)。依據下列公式計算牡蠣的含肉率(Flesh content,FC)和肥滿度(Condition index,CI)：

FC=WTW/WSW×100%

CI= FTW/WTW×100%

另外,從兩個種群中各挑選15只健康牡蠣個體,撬開貝殼后,分別挑取性腺組織(Gonad Weight,GW)和非性腺組織(Somatic Weight,SW)稱重。牡蠣性腺指數(Gonad Index,GI)的計算公式如下：

GI=GW(mg)/SW(g)×1000

采用線粒體16S rRNA方法檢測3個熊本牡蠣種群(長江口、浙江象山港和海門蠣岈山)的遺傳多樣性。采集牡蠣的閉殼肌,用95%的酒精固定保存運至實驗室待用。基因組DNA提取及線粒體16S rRNA基因片段擴增參照文獻的方法進行[15]。采用Clustal X (1.83)軟件對獲得的牡蠣線粒體16SrRNA序列進行對位排列,采用MEGA 3.0軟件對序列的堿基組成、變異位點進行分析,并確定單倍型。

采用PCR技術檢測了象山港和海門蠣岈山熊本牡蠣種群寄生蟲浸染情況,根據文獻[17-18]選用的4對引物由上海生工生物技術有限公司合成(表1),稀釋至10 μm,-20℃保存備用。具體檢測步驟為：DNA提取→PCR反應→電泳分析→測序。

1.4 數據統計

運用一維方差分析(1-way ANOVA)比較2個熊本牡蠣種群(海門蠣岈山vs象山港)間含肉率、肥滿度和性腺指數的差異。數據經對數lg(x+1)轉換后輸入統計軟件Statistic 6.0分析。

2 結果

2.1 水體理化環境

海門蠣岈山水域水溫介于7.2—27.0 ℃,平均值為17.2 ℃(表2);鹽度介于25.2—29.6,平均值為27.9;DO變化范圍為6.32—7.56 mg/L,平均值為7.09 mg/L;TSS介于19—136 mg/L,平均值為50 mg/L;水體Chl a變化范圍為1.33—4.65 mg/m3,平均值為2.28 mg/m3。

表1 引物序列及擴增片段長度

表2 江蘇海門蠣岈山水體理化指標

2.2 牡蠣礁分布

經無人機航拍解釋,海門蠣岈山內共有750個潮間帶牡蠣礁斑塊,總面積達到201519.37 m2(圖1,表3)。最大礁體斑塊的面積為16330 m2,最小礁體斑塊的面積為0.98 m2。

圖1 江蘇海門蠣岈山牡蠣礁斑塊分布圖 Fig.1 Distribution of intertidal patches in Liyashan oyster reef of Haimen county

按照斑塊面積,將750個牡蠣礁斑塊劃分為7個等級(表3)。從數量百分比來看,保護區內72%礁體斑塊面積介于10—500 m2之間。從面積百分比來看,面積介于1000—5000 m2的礁體斑塊所占比例最大。

2.3 牡蠣種群生物學

活體牡蠣的蓋度介于0—100%之間,平均蓋度為66%。總體上,保護區西南角自然礁體受泥沙覆蓋較為嚴重,活體牡蠣覆蓋率較低;而東北和西北兩塊區域自然礁體生態狀況較好,活體牡蠣覆蓋率較高。

5月海門蠣岈山牡蠣礁內熊本牡蠣平均密度和生物量分別為(2199±363) 個/m2和(12361±1645) g/m2(表4);其中,A4站點牡蠣密度和生物量最高,而A7站點牡蠣密度和生物量為最低。9月海門蠣岈山牡蠣礁內熊本牡蠣平均密度和生物量分別為(2894±330) 個/m2和(12038±1436) g/m2(表4);其中,A1站點牡蠣密度最高,而A7站點牡蠣密度和生物量為最低。

表3 江蘇海門蠣岈山牡蠣礁斑塊的統計表

表4 江蘇海門蠣岈山牡蠣礁內熊本牡蠣的棲息密度和生物量(±標準誤,n=6)

圖2 江蘇海門蠣岈山牡蠣礁內熊本牡蠣種群的大小頻率分布 Fig.2 Size frequency distribution of the oyster Crassostrea sikamea in Liyashan oyster reef of Haimen County

5月熊本牡蠣的殼高(SH)介于10—78 mm,平均值為30 mm。其中,殼高介于20—40 mm之間的個體在種群內占絕對優勢,約占種群總棲息密度的82.0%(圖2)。9月熊本牡蠣的殼高(SH)介于10—68 mm,平均值為24 mm,其平均殼高顯著小于5月。相對于5月,牡蠣幼體(SH<20 mm)的百分比顯著上升,達到25%,這表明夏季有明顯的牡蠣幼體附著及資源補充(圖2)。

2.4 牡蠣體質與健康

海門蠣岈山野生熊本牡蠣平均FC為(32.15±1.80)%,平均CI為(9.76±0.95)%。象山港養殖熊本牡蠣的平均FC為(36.50±2.34)%,平均CI為(15.24±1.04)%。一維方差分析表明,蠣岈山熊本牡蠣的平均FC和CI值均顯著低于象山港養殖的熊本牡蠣種群(P<0.05)。

2.5 牡蠣繁殖力

江蘇海門蠣岈山野生熊本牡蠣的平均GI為(600±116) mg/g,象山港養殖熊本牡蠣的平均GI為(1013±82) mg/g。一維方差分析表明,象山港養殖熊本牡蠣的繁殖力顯著高于江蘇海門蠣岈山野生熊本牡蠣群體(P<0.05)。

2.6 牡蠣遺傳多樣性

江蘇海門蠣岈山熊本牡蠣的單倍體多樣性和核苷酸多樣性指數分別為0.119和0.00028,均高于長江口和浙江象山港的熊本牡蠣群體(表5)。

表5 熊本牡蠣種群的遺傳多樣性參數(16SrRNA)

2.7 牡蠣病害浸染

PCR檢測僅擴增出尼氏單孢子蟲Haplosporidiumnelsoni的相應擴增片段,其余幾種原蟲均沒有擴增出相應片段 (圖3)。其中,海門蠣岈山熊本牡蠣尼氏單孢子蟲的檢出率為17.2%,而象山港養殖群體尼氏單孢子蟲的檢出率為47.3%。

圖3 江蘇海門蠣岈山和浙江象山港熊本牡蠣尼氏單孢子蟲Haplosporidium nelsoni的擴增電泳圖譜Fig.3 PCR Amplification electrophoresis of Haplosporidium nelson in the oyster Crassostrea sikamea specimens from Liyashan oyster reef and Xiangshan Bay海門蠣岈山樣本中1,2,3,9,23為陽性,浙江象山港樣本中6,7,8,9,11,16,17,18,19為陽性

核酸序列測定結果顯示,測得的PCR產物大小為540bp,去除兩段可疑序列后,將測序結果在NCBI上進行blast,發現樣品基因片段的堿基序列與 Genbank 中Haplosporidiumnelsoni的small subunit ribosomal RNA gene相應序列(登錄號 AB080597.1)的同源性達99%(圖4),因此確定為尼氏單孢子蟲。

圖4 熊本牡蠣中尼氏單孢子蟲Haplosporidium nelsoni的部分序列Fig.4 Partial gene sequence of Haplosporidium nelson in the oyster Crassostrea sikamea specimens

3 討論

3.1 蠣岈山牡蠣礁的分布面積

牡蠣礁地理分布的測量方法有側掃聲納、水下攝像、高光譜遙感、全球定位系統(GPS)等[19- 22]。本研究首次運用無人機航拍手段對海門蠣岈山牡蠣礁進行了地理測繪;與以前開展的衛星遙感和水下地形掃描結果相比,無人機航拍結果實現了對牡蠣礁斑塊的高精度解譯與測繪;該結果為海門蠣岈山牡蠣礁的管理與保護提供了基礎數據。與2003年水下地形測繪結果相比,近10a間海門蠣岈山牡蠣礁總面積約下降了38.8%。牡蠣礁分布面積銳減是一個全球性問題,如我國天津大神堂牡蠣礁分布面積由1970年代35 km2銳減至2006年3 km2,下降幅度達到91.4%[23]。

3.2 蠣岈山牡蠣礁的生態現狀

與其它活體牡蠣礁相比[22,24-25],海門蠣岈山牡蠣礁中活體牡蠣的蓋度、密度和生物量均維持較高水平;然而,熊本牡蠣群體的肥滿度和繁殖力均低于象山港養殖群體,主要原因是：小廟洪水域水體混濁、初級生產力低,而且其周圍廣闊的潮間帶灘涂上有大規模的雙殼貝類養殖,這些經濟貝類和牡蠣競爭食物(浮游生物)。另外,海門蠣岈山熊本牡蠣的遺傳多樣性均高于象山港和長江口,表明海門蠣岈山牡蠣礁在牡蠣種質資源保護上發揮了重要功能。

與長江口和象山港相比,海門蠣岈山牡蠣礁中分布有更多、更高密度的牡蠣捕食者(如脈紅螺Rapanavenosa、黃口荔枝螺Thaisluteostoma和疣荔枝螺Thaisclavigera),礁體中的活體牡蠣面臨更高的捕撈壓力;主要原因是較高的鹽度適合于牡蠣捕食者的生存與繁殖[26]。

3.3 蠣岈山牡蠣礁的退化機制

目前,海門蠣岈山牡蠣礁的主要脅迫因子為泥沙淤積和人類采捕活動。歷史以來,當地漁民有采捕野生牡蠣食用的習慣,通常選擇個體較大的牡蠣作為采捕對象,長期過度捕撈會降低牡蠣種群的維持及資源補充。另外,在蠣岈山內采捕其它經濟生物,如菲律賓蛤仔Ruditapesphilippinarum、擬穴青蟹ScyllaParamamosain、日本蟳Charybdisjaponica、脈紅螺Rapanavenosa和泥螺Bullactaexarata等,也對牡蠣礁生境造成直接或間接性的破壞影響。

綜合文獻資料和本研究結果,蠣岈山牡蠣礁退化機制主要表現在兩個方面。(1)自然演替：隨著牡蠣礁的自然發育,礁體層不斷向上增長,隨著高程的抬升,導致造礁活體牡蠣物種發生改變;通過礁體垂直剖面觀察發現,下層造礁牡蠣是近江牡蠣(C.ariakensis),而目前密布于潮間帶礁體表面的是熊本牡蠣。兩個牡蠣物種在空間生態位和造礁行為上表現出明顯的區隔,熊本牡蠣個體較小,通常以平臥狀疊加生長,能忍受更長的脫水時間,其分布于更高的潮間帶區;而近江牡蠣個體較大,通常能以正立位或斜立位生長,分布低潮間帶和潮下帶,表明熊本牡蠣礁體的生境復雜性可能低于近江牡蠣礁體[24]。(2)人為破壞：泥沙覆蓋和過度捕撈等原因導致牡蠣種群數量下降、礁體面積縮小以及生態系統退化;許多自然礁體斑塊被泥沙覆蓋,直接導致牡蠣大量死亡,也會降低牡蠣幼體附著,阻礙牡蠣種群維持和資源補充。另外,當地漁民的采捕活動會導致礁體生境破壞、生態功能退化、并造成經濟和生態效益下降。

3.4 蠣岈山牡蠣礁的生態恢復策略

在泥沙沉積和人類活動的干擾下,海門蠣岈山牡蠣礁分布面積、牡蠣種群數量和生物量均呈現快遞下降,從而影響該自然牡蠣礁的保護及生態功能。因此,借鑒國內外已有的牡蠣礁生態恢復實踐,開展蠣岈山牡蠣礁生態恢復勢在必行。從國內外牡蠣礁恢復的成功案例來看[12-13],牡蠣礁恢復通常需要解決兩大關鍵技術。(1)添加附著底物：通常利用牡蠣殼、其它貝殼、石灰石、混凝土、粉煤灰等材料制作牡蠣附著底物。(2)提高牡蠣幼體補充量：一般通補充牡蠣幼體(如異地附苗)或成體(牡蠣親本)來增殖礁體建設地點的牡蠣種群數量。

異地附苗是解決牡蠣礁恢復中牡蠣幼體自然補充量不足的關鍵技術,但也可能引發一定的生態風險[27-28]。經評估,如果以象山港作為海門蠣岈山牡蠣礁恢復的引種及異地附苗地點,可能導致生態風險：(1)種質退化：海門蠣岈山熊本牡蠣種群的遺傳多樣性顯著高于浙江象山港養殖群體;(2)病害浸染風險增大：象山港養殖熊本牡蠣的尼氏單孢子蟲感染率(47.3%)明顯高于江蘇海門蠣岈山野生熊本牡蠣(17.2%);(3)外來種引入：異地附苗也會導致一些牡蠣伴生種(海葵、海鞘、海綿、藤壺、螺類、蟹類、多毛類)進入海門蠣岈山,嚴重時會導致外來種入侵。

我國所處的東亞溫帶海域分布有20多種牡蠣,是全球牡蠣生物多樣性最高的生態區。歷史上,在我國黃海和東海沿岸水域分布有大量的牡蠣礁(如天津渤海灣沿岸、福建沿海),但后來隨著歷史的演變、流域的土地利用改變,許多自然牡蠣礁被長期埋藏于地下成為古牡蠣礁[29-30];而有關我國現存的自然牡蠣礁很少有報道,更缺乏系統的調查與整理。海門蠣岈山牡蠣礁作為目前我國現存面積最大的潮間帶牡蠣礁,該牡蠣礁生態現狀不容樂觀,亟待加強對此自然牡蠣礁的保護、管理及恢復工作。

致謝：靳少非、胡亞軍、朱金江、沙強兵和馮華幫助采樣,美國羅德島大學Austin T. Humphries幫助寫作,特此致謝。

[1] Coen L D, Luckenbach M W. Developing success criteria and goals for evaluating oyster reef restoration: ecological function or resource exploitation?. Ecological Engineering, 2000, 15(3/4): 323- 343.

[2] Cressman K A, Posey M H, Mallin M A, Leonard L A, Alphin T D. Effects of oyster reefs on water quality in a tidal creek estuary. Journal of Shellfish Research, 2003, 22: 753- 762.

[3] 全為民, 張錦平, 平仙隱, 施利燕, 李培軍, 陳亞瞿. 巨牡蠣對長江口環境的凈化功能及其生態服務價值. 應用生態學報, 2007, 18(4): 871- 876.

[4] 全為民, 沈新強, 羅民波, 陳亞瞿. 河口地區牡蠣礁的生態功能及恢復措施. 生態學雜志, 2006, 25(10): 1234- 1239.

[5] Quan W M, Zhu J X, Ni Y, Shi L Y, Chen Y Q. Faunal utilization of constructed intertidal oyster (Crassostrearivularis) reef in the Yangtze River estuary, China. Ecological Engineering, 2009, 35(10): 1466- 1475.

[6] Lenihan H S. Physical-biological coupling on oyster reefs: how habitat structure influences individual performance. Ecological Monographs, 1999, 69(3): 251- 275.

[7] Plutchak R, Major K, Cebrian J, Foster C D, Miller M E C, Anton A, Sheehan K L, Heck Jr K L, Powers S P. Impacts of oyster reef restoration on primary productivity and nutrient dynamics in tidal creeks of the north central Gulf of Mexico. Estuaries and Coasts, 2010, 33(6): 1355- 1364.

[8] Quan W M, Humphries A T, Shi L Y, Chen Y Q. Determination of trophic transfer at a created intertidal oyster (Crassostreaariakensis) reef in the Yangtze River estuary using stable isotope analyses. Estuaries and Coasts, 2012, 35(1): 109- 120.

[9] Piazza B P, Banks P D, La Peyre M K. The potential for created oyster shell reefs as a sustainable shoreline protection strategy in Louisiana. Restoration Ecology, 2005, 13(3): 499- 506.

[10] Scyphers S B, Powers S P, Heck Jr K L, Byron D. Oyster reefs as natural breakwaters mitigate shoreline loss and facilitate fisheries. PLoS One, 2011, 6(8): e22396.

[11] Jackson J B C, Kirby M X, Berger W H, Bjorndal K A, Botsford L W, Bourque B J, Bradbury R H, Cooke R, Erlandson J, Estes J A, Hughes T P, Kidwell S, Lange C B, Lenihan H S, Pandolfi J M, Peterson C H, Steneck R S, Tegner M J, Warner R R. Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems. Science, 2001, 293(5530): 629- 637.

[12] Brumbaugh R D, Coen L D. Contemporary approaches for small-scale oyster reef restoration to address substrateversusrecruitment limitation: a review and comments relevant for the Olympia oyster,Ostrealurida(Carpenter, 1864). Journal of Shellfish Research, 2009, 28(1): 147- 161.

[13] Beck M W, Brumbaugh R D, Airoldi L, Carranza A, Coen L D, Crawford C, Defeo O, Edgar G J, Hancock B, Kay M C, Lenihan H S, Luckenbach M W, Toropova C L, Zhang G F, Guo X M. Oyster reefs at risk and recommendations for conservation, restoration, and management. BioScience, 2011, 61(2): 107- 116.

[14] 張忍順. 江蘇小廟洪牡蠣礁的地貌-沉積特征. 海洋與湖沼, 2004, 35(1): 1- 7.

[15] 全為民, 安傳光, 馬春艷, 黃厚見, 成偉, 王云龍, 沈新強, 陳亞瞿. 江蘇小廟洪牡蠣礁大型底棲動物多樣性及群落結構. 海洋與湖沼, 2012, 43(5): 992- 1000.

[16] 邵炳緒, 唐子英, 孫幗英, 邱郁春, 邵貽鈞, 薛鎮宇. 松江鱸魚繁殖習性的調查研究. 水產學報, 1980, 4(1): 81- 86.

[17] 王宗祥, 吳紹強, 楊曉野. 中國沿海養殖牡蠣尼氏單孢子蟲感染情況調查. 中國畜牧獸醫, 2011, 38(5): 158- 160.

[18] 謝麗基, 謝芝勛, 龐耀珊, 劉加波, 鄧顯文, 謝志勤, 范晴, 羅思思. 中國沿海主要養殖貝類四種原蟲病流行病學的調查研究. 基因組學與應用生物學, 2012, 31(6): 559- 566.

[19] Allen Y C, Wilson C A, Roberts H H, Supan J. High resolution mapping and classification of oyster habitats in nearshore Louisiana using sidescan sonar. Estuaries, 2005, 28: 435- 446.

[20] Grizzle R E, Ward L G, Adams J R, Dijkstra S J, Smith B. Mapping and characterizing oyster reefs using acoustic techniques, underwater videography, and quadrat counts // Barnes P W, Thomas J P eds. Benthic Habitats and the Effects of Fishing. American Fisheries Society Symposium 41. 2005: 153- 160.

[21] Grizzle R E, Brodeur M, Abeels H, Greene J K. Bottom habitat mapping using towed underwater videography: subtidal oyster reefs as an example application. Journal of Coastal Research, 2008, 24: 103- 109.

[22] 孫萬勝, 溫國義, 白明, 李彤, 張萍, 董學鵬, 于潔. 天津大神堂淺海活牡蠣礁區生物資源狀況調查分析. 河北漁業, 2014, (9): 23- 26.

[23] 范昌, 裴艷東, 田立柱, 王福, 劉志廣, 王宏, 2010. 渤海灣西部淺海區活牡蠣礁調查結果及資源保護建議. 地質通報, 29(5): 660- 667.

[24] Quan W M, Humphries A T, Shen X Q, Chen Y Q. Oyster and associated benthic macrofaunal development on a created intertidal oyster (Crassostreaariakensis) reef in the Yangtze River Estuary, China. Journal of Shellfish Research, 2012, 31(3): 599- 610.

[25] Rodney W S, Paynter K T. Comparisons of macrofaunal assemblages on restored and non-restored oyster reefs in mesohaline regions of Chesapeake Bay in Maryland. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2006, 335: 39- 51.

[26] Johnson K D, Smee D L. Predators influence the tidal distribution of oysters (Crassostreavirginica). Marine Biology, 2014, 161(7): 1557- 1564.

[27] Ryan K, Tammi K A, Rice M A. Implementing the remote setting technique for the eastern oyster,Crassostreavirginica, in the North Cape oil spill shellfish restoration program Journal of Shellfish Research, 2004, 23(2): 641.

[28] Gilcrist C, Tammi K A, Scott T M, Leavitt D F. Application to produce remote set oysters for restoration ofpopulations in Narragansett Bay, Rhode Island. Journal of Shellfish Research, 2005, 24(2): 655- 656.

[29] 俞鳴同, 藤井昭二, 坂本亨. 福建深滬灣牡蠣礁的成因分析. 海洋通報, 2001, 20(5): 24- 30.

[30] 岳軍, Dong Yue, 張寶華, 韓芳, 趙希濤, 劉冬雁, 段煥春, 張百鳴, 趙長榮. 渤海灣西北岸的幾道牡蠣礁. 地質學報, 2012, 86(8): 1175- 1187.

Ecological status of a natural intertidal oyster reef in Haimen County, Jiangsu Province

QUAN Weimin1,*, ZHOU Weifeng1, MA Chunyan1, FENG Mei2, ZHOU Zhenxing2, TANG Fenghua1, WU Zuli1, FAN Ruiliang1, WANG Yunlong1, BAO Xiaosong2, SHEN Hui2, CHENG Wei2

1KeyLaboratoryofEastChinaSeaandMarineFisheryResourceExploitationandUtilization,MinistryofAgriculture,EastChinaSeaFisheriesResearchInstitute,ChineseAcademyofFisheryScience,Shanghai200090,China2AdministrationAgencyofNationalMarineGardenofHaimenLiyashan,Haimen226156,China

Oyster reefs are important coastal habitats because they provide ecosystem services such as water filtration, habitat provision, shoreline stabilization, and nutrient retention. The Liyashan oyster reef is located inshore of the Dongzhao Port, Haimen County, Jiangsu Province, and it is a natural intertidal reef. The oyster reef supports abundant species and high fishery production, and it is a major spawning ground for the roughskin sculpin,Trachidermusfasciatus, which is listed as a second-grade state protection animal. However, there is limited information on the ecological status of the natural oyster reef. In this study, we mapped the reef footprint and monitored oyster populations (species, density, biomass, size-frequency, body condition, genetic diversity, and parasite infection) at the Liyashan oyster reef on the basis of field investigations conducted in 2013 and 2014 and compared the metrics to those of farmed oysters. Aerial photos obtained using an unmanned plane indicate that the natural oyster reef is composed of 750 intertidal reef patches, and the area of a patch ranges from 0.98 m2to 16330 m2. The total area of the intertidal reef is approximately 0.201 km2. However, the aerial footprint of the natural reef has declined by approximately 39% in the past decade because of sedimentation. Mean cover for live oysters was 66%, and mean densities of the oysterCrassostreasikameawere between 2199 and 2894 ind./m2. The percentage of oyster spats with respect to size-frequency distribution was greater in September than in May, showing high recruitment of oyster larvae in the summer. Mean flesh content, condition index, and gonad index ofC.sikameawere (32.15±1.80)%, (9.76±0.95)%, and (600±116) mg/g, respectively. These values were significantly lower at the Liyashan natural oyster reef than at nearby aquaculture sites ((36.50±2.34)%, (15.24±1.04)%, and (1013±82) mg/g, respectively) in Xiangshan Bay, Zhejiang Province. Haplotype diversity and nucleotide diversity index of theC.sikameapopulation at Liyashan were 0.119 and 0.00028, respectively, and were greater than the values observed at the aquaculture sites. The oyster population had been slightly infected by the parasiteHaplosporidiumnelsoni, and the infection frequency (17.2%) was lower at the natural reef than at the aquaculture sites (47.3%). The natural oyster reef is rapidly degrading because of heavy sedimentation. The oyster population at the reef had lower body condition, greater genetic diversity, and lower gonad index and parasite infections than those at the aquaculture sites. To protect this important biogenic reef, greater restoration efforts should be initiated to promote the oyster population and reef functions by supplementing hard substrates.

unmanned plane; oyster reef;Haplosporidiumnelsoni; genetic diversity; ecological restoration

江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處項目;中央級公益性科研院所(東海水產研究所)基本科研業務費項目(2014G01,2015M01);國家公益性行業(農業)科研專項經費項目(201303047)； 國家自然科學基金面上項目(31170508)

2015- 10- 10;

2016- 08- 23

10.5846/stxb201510102048

*通訊作者Corresponding author.E-mail: quanweim@163.com

全為民,周為峰,馬春艷,馮美,周振興,唐峰華,吳祖立,范瑞良,王云龍,包小松,沈輝,成偉.江蘇海門蠣岈山牡蠣礁生態現狀評價.生態學報,2016,36(23):7749- 7757.

Quan W M, Zhou W F, Ma C Y, Feng M, Zhou Z X, Tang F H, Wu Z L, Fan R L, Wang Y L, Bao X S, Shen H, Cheng W.Ecological status of a natural intertidal oyster reef in Haimen County, Jiangsu Province.Acta Ecologica Sinica,2016,36(23):7749- 7757.