浙江金華棉花粉蚧種群的產兩性孤雌生殖

趙瑞英， 張美翠，阮永明

(浙江師范大學化學與生命科學學院，浙江金華 321004)

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浙江金華棉花粉蚧種群的產兩性孤雌生殖

趙瑞英， 張美翠，阮永明*

(浙江師范大學化學與生命科學學院，浙江金華 321004)

棉花粉蚧是近年來入侵我國的重要害蟲，關于該蟲在我國的入侵種群的生殖方式缺乏詳細研究。本文在室內條件下對棉花粉蚧浙江金華種群的生殖方式進行了觀察。結果顯示孤雌生殖的棉花粉蚧可以產下雌性和雄性后代。孤雌生殖的棉花粉蚧的產卵前期為14.8 d，顯著長于兩性生殖的6.9 d；孤雌生殖的棉花粉蚧所產后代為348.3頭，顯著少于兩性生殖的棉花粉蚧的494.1頭；孤雌生殖的棉花粉蚧的雌蟲總歷期為57.2 d，明顯長于兩性生殖的32.8 d。但這2種生殖方式產下后代的性比差異并不顯著，孤雌生殖的為1.1，而兩性生殖的為1.2。該棉花粉蚧種群的生殖方式為兼性產兩性孤雌生殖。

棉花粉蚧；生殖方式；兼性孤雌生殖；產兩性孤雌生殖

棉花粉蚧PhenacoccussolenopsisTinsley，又稱扶桑綿粉蚧，是近年來入侵我國的重要檢疫性害蟲。該粉蚧于1898年首次在美國發現并命名(Tinsley, 1898)，在隨后的近百年時間里，作為一種次要害蟲，國外對其基本沒有多少研究。直至1991年，在美國發現該蟲危害棉花(Fuchsetal., 1991)。2005年印度和巴基斯坦發生，對棉花造成嚴重危害(Abbasetal., 2005; Hodgsonetal., 2008)。2008年，我國首次在廣州市的扶桑上發現棉花粉蚧(陸永躍等，2008；武三安和張潤志, 2009)。我國棉花產區的氣候條件適合棉花粉蚧的生存，該粉蚧的主要寄主植物多數在我國有分布。隨著分布區域不斷擴張，棉花粉蚧具有成為危害我國棉花生產的重要害蟲的潛力(王艷平等, 2009)。

Franco等(2009)認為粉蚧類昆蟲具有兼性孤雌生殖(facultative parthenogenesis)的能力。Silva等(2009)首次提出棉花粉蚧只能專性兩性生殖的觀點。關鑫等(2011)發現在不與雄成蟲交配的條件下，雌成蟲既不能產生卵囊，也無法產卵，也認為所研究的棉花粉蚧入侵種群生殖方式為兩性生殖，而不是孤雌生殖或兼性孤雌生殖。黃芳等(2011)提出棉花粉蚧以兩性生殖為主，但也可以通過孤雌生殖進行繁殖。進一步的研究使其修正了觀點，認為棉花粉蚧只能進行兩性生殖，孤雌生殖無法產生后代(Huangetal., 2013)。因此，目前國內外對棉花粉蚧的生殖方式尚有爭議。為明確棉花粉蚧的生殖方式，本研究在實驗室條件下，以棉花為寄主，對其孤雌生殖與有性生殖兩種生殖方式的產卵前期、產卵量、性比和雌蟲總歷期等方面進行了較為詳細的觀察研究。

1　材料與方法

1.1供試昆蟲及寄主植物

供試昆蟲采自浙江省金華市木槿HibiscussyriacusL.上，此后在人工氣候箱中用棉花作為寄主植物連續飼養1年以上。

供試植物為棉花GossypiumhirsutumL.，品種為福棉2號(F1)。棉花在人工氣候箱內種植，生長期內不用任何農藥。待其生長至6片真葉左右時用于試驗。

1.2孤雌生殖

挑取棉花粉蚧單頭雌性若蟲(2齡末期或3齡初期)置于棉花葉片上，棉花葉柄放入裝有營養液的指形管中，指形管口用脫脂棉包裹。將附有雌性若蟲的棉花連同指形管置于培養皿(直徑9 cm)內。培養皿底部放置濕潤濾紙保濕，培養皿外面用保鮮膜包裹緊實，保鮮膜上扎孔便于空氣流通。然后將培養皿放在人工氣候箱中(溫度：27℃±1℃，相對濕度：70%±5%，光照L ∶D=12 ∶12)進行飼養，每天10∶00觀察并記錄棉花粉蚧生長情況。視棉葉和粉蚧發育情況更換營養液和葉片。待培養至成蟲后，一旦發現有卵囊形成，將后代移出培養至2齡末期，區分出子代雌雄。從雌性后代中隨機選取70頭繼續培養，觀察其孤雌生殖情況。每代重復70頭，連續培養5代。孤雌生殖的方式通過辨別不與雄成蟲交配的雌成蟲所產下后代的性別來判斷。如果沒有后代產生，就表明棉花粉蚧無法進行孤雌生殖；如果只產下雄性后代，說明棉花粉蚧是產雄孤雌生殖(arrhenotoky)；如果只產下雌性后代，說明是產雌孤雌生殖(thelytoky)；如果產下后代既有雌性，也有雄性，說明是產兩性孤雌生殖(deuterotoky)。

1.3有性生殖

棉花粉蚧的培養條件如上所述，在棉花粉蚧雌成蟲羽化4 d內，將雄成蟲接入與之交配，如雄成蟲沒有觀察到與雌成蟲交配就死亡，更換雄成蟲直至觀察到交配發生。每天觀察記錄雌成蟲產卵情況直至雌成蟲死亡。重復20次。連續培養3代。

1.4不同生殖方式對雌蟲總歷期的影響

觀察記錄棉花粉蚧雌蟲的生長情況，待羽化后分2種處理，1種不與雄性交配，另1種在羽化4 d內，接入雄成蟲與之交配。飼養至死亡為止。每種處理各重復30次。

1.5數據處理與統計

采用單因素方差分析(one-way analyze，S-N-K test)檢驗孤雌生殖與有性生殖兩種生殖方式的產卵量、產卵前期、性比和雌蟲總歷期的顯著性差異。采用統計學軟件SPSS 11.0對以上數據進行單因素方差分析，顯著性檢驗水平平均為P=0.05。

2　結果與分析

2.1孤雌生殖

在不與雄成蟲交配的情況下，絕大多數的棉花粉蚧雌成蟲沒有產下后代就死去。例如：在前2代各70個重復中，都僅有1頭雌成蟲產下后代，產后代的概率為1.4%。在連續5代的孤雌條件下，每代均有若干棉花粉蚧雌成蟲可以產下雌雄兩種性別的后代。這表明：棉花粉蚧可以進行孤雌生殖，且其孤雌生殖是比較少見的產兩性孤雌生殖。連續5代培養下，觀察到能產下雌雄后代的孤雌生殖雌成蟲共有21頭，其產仔量及雌雄性后代數量見表1。

表1　棉花粉蚧孤雌生殖情況

2.2孤雌生殖和兩性生殖的比較

在提供雄成蟲交配的條件下，絕大多數的棉花粉蚧雌成蟲都可以產下后代(90%以上)，沒有產下后代的雌成蟲極少。這說明，棉花粉蚧的生殖方式是兼性孤雌生殖，而且以兩性生殖為主。孤雌生殖的棉花粉蚧的產卵前期為14.8 d，顯著長于兩性生殖的6.9 d；孤雌生殖的棉花粉蚧所產后代為348.3頭，顯著少于兩性生殖的棉花粉蚧的494.1頭；孤雌生殖的棉花粉蚧的雌蟲總歷期為57.2 d，明顯長于兩性生殖的32.8 d。但這2種生殖方式產下后代的性比差異并不顯著，孤雌生殖的為1.1，而兩性生殖的為1.2.

表2　棉花粉蚧不同生殖方式的比較

注：表中數據為平均值±標準差，同列字母不相同時，表示處理間在P=0.05水平下的差異性顯著。括號內的數值代表樣本數。Note: Date in the table are presented as Means±SD, and those in the same column followed by different letters are significantly different at the 0.05 levels.n=number of observation.

3　結論與討論

在本試驗中，浙江金華孤雌生殖的棉花粉蚧既可以產生雌性后代，也能產生雄性后代。這說明其孤雌生殖類型為產兩性孤雌生殖。除了孤雌生殖，棉花粉蚧還能通過有性生殖產生雌雄后代。進一步表明其生殖類型為兼性孤雌生殖。能夠孤雌生殖的雌成蟲的概率較小，在連續5代的培養中，前2代70個重復僅有1頭雌成蟲產下后代。孤雌生殖的棉花粉蚧的雌蟲歷期為57.2 d，這一研究結果與朱藝勇等(2011)的雌蟲歷期約為47-59 d和Huang等(2013)的雌蟲壽命(孤雌條件下)約為65 d的結果基本一致。孤雌生殖的棉花粉蚧的壽命長于兩性生殖的棉花粉蚧，這一結果與Huang等(2013)的結果一致，符合“wait and reproduce”的假說，即未受精雌成蟲體內會發生卵吸收現象，成蟲會吸收卵母細胞的營養物質來延長壽命，度過暫時性的、不利于繁殖的環境。而兩性生殖雌成蟲由于產生大量后代，消耗了體內大量營養和資源用于產生下一代，導致成蟲壽命較短。產兩性孤雌生殖是一種很少見的孤雌生殖方式，煙薊馬ThripstabaciLindeman的紐約種群(Naultetal.,2006)和繡球綿蠟蚧Pulvinariahydrangeae(Nur,1963)據報道可以產兩性孤雌生殖。但其性比決定機制和遺傳機制仍缺乏研究。

昆蟲的地理種群不同，所采用的生殖方式也可能不同。例如煙薊馬常見的生殖方式為產雌孤雌生殖(Kendall and Capinera,1990)，然而在地中海東部地區，該薊馬是以產雄孤雌生殖為主，而且產雄孤雌生殖可能是這種昆蟲的原始生殖方式(Naultetal.,2006)。

外來入侵昆蟲棉花粉蚧之所以能夠成功入侵并不斷向外擴增可能與其孤雌生殖的生殖方式密切相關。Baker(1974)曾提出，在植物中可單親生殖的種類在新環境中的居留能力要強于自交不親和或雌雄異株的種類。這個規律可能對昆蟲同樣適用。也就是說，可進行孤雌生殖的昆蟲的入侵定殖能力要比只能進行兩性生殖昆蟲的強。棉花粉蚧在入侵新環境時，選擇孤雌生殖來繁殖后代的可能性更大一些。在生殖對策方面，很多研究表明孤雌生殖特性有利于剛傳入種群的定殖(Craig and Mopper,1993)。孤雌生殖在一定程度上可以解決封閉環境中生物性別比例失衡問題，比如在海島上(一般孤雌生殖在島嶼上比在大陸上更常見)，由某些因素造成的性別比例失衡會嚴重影響到種群的繁衍，而通過直接的孤雌生殖可以讓種群不致退化和滅絕(Stalker,1956)。不少昆蟲同時使用兩性生殖與孤雌生殖兩種方式進行繁殖。將孤雌生殖和兩性生殖相結合，可以獲得最大的生殖利益。棉花粉蚧把孤雌生殖與兩性生殖有機地結合起來，既可以在穩定的環境中短時間內迅速繁育個體，又可以在多變的環境中產生適應能力強的兩性后代，不僅保證了種群的繁榮，又不因此失去基因重組、豐富基因組多樣性的機會，這一生殖策略是其他昆蟲無可比擬的(王成業,2011)。

蚧殼蟲在兼性產兩性孤雌生殖中有生殖潛能上升的優勢，這是因為其性別決定機制容許性比中雄性比例少于50%(Nur,1971)。當種群大量繁殖以及性別比例不到50%時，產雄孤雌生殖和產兩性孤雌生殖都擁有一個特殊的優勢，因為其未受精卵發育為雄性的能力彌補了任何一代中雄性的丟失。蚧殼蟲的雄性非常脆弱，雄性的丟失在蚧殼蟲中是很常見。Hughes-Schrader(1948)解釋了蚧殼蟲中孤雌生殖高頻發生的原因，他認為孤雌生殖在蚧殼蟲中本就應該很常見，這與雄性較短的壽命和脆弱以及雌性和雄性成熟的不同步性有關。

References)

Abbas G, Arif MJ, Saeed S. Systematic status of a new species of the genusPhenacoccusCockerell (Pseudococcidae), a serious pest of cotton,GossypiumhirsutumL., in Pakistan[J].PakistanEntomol., 2005, 27: 83-84.

Baker KB, Cook RJ. Biological Control of Plant Pathogens[M]. San Diego: W.H.Freeman & Co Ltd. 1974.

Craig TP, Mopper S. Sex ratio variation in sawflies. In: Wagner MR, Raffa KF, eds. Sawfly Life History Adaptations to Woody Plants[M]. San Diego: Academic Press, Inc. 1993, 61-92.

Franco JC, Zada A, Mendel Z. Novel approaches for the management of mealybug pests. In：Biorational Control of Arthropod Pests[M]. Springer Netherlands, 2009, 233-278.

Fuchs TW, Stewart JW, Minzenmayer R,etal. First record ofPhenacoccussolenopsisTinsley in cultivated cotton in the United States[J].SouthwesternEntomologist, 1991, 16(3): 215-221.

Guan X, Lu YY, Zeng L. Biology of mealybugPhenacoccussolenopsisTinsley from Guangzhou fed on cotton[J].ChinaCotton, 2011, 38(8): 11-13.[關鑫, 陸永躍, 曾玲. 棉花上扶桑綿粉蚧廣州種群生物學特性觀察[J]. 中國棉花, 2011, 38(8): 11-13]

Hodgson C, Abbas G, Arief MJ,etal.Phenacoccussolenopsis, an invasive mealybug damaging cotton in Pakistan and India, with a discussion on seasonal morphological variation[J].Zootaxa, 2008, 1913: 1-35.

Hughes-Schrader S. Cytology of Coccids (Coccoidea-Homoptera)[J].AdvancesinGenetic, 1948, 2: 127-203.

Huang F, Zhang PJ, Zhang JM,etal. Effects of three host plants on the development and reproduction ofPhenacoccussolenopsis[J].PlantProtection, 2011, 37(4): 58-62. [黃芳, 張蓬軍, 章金明等.三種寄主植物對扶桑綿粉蚧發育和繁殖的影響[J]. 植物保護, 2011, 37(4): 58-62]

Huang F, Zhang JM, Zhang PJ,etal. Reproduction of the solenopsis mealybug,Phenacoccussolenopsis: Males play an important role[J].JournalofInsectScience, 2013, 13(1): 137-148.

Kendall DM, Capinera JL. Geographic and temporal variation in the sex ratio of onion thrips[J].SouthwesternEntomologist, 1990, 15(1): 80-88.

Lu YY, Zeng L, Wang L,etal. Precaution of solenopsis mealybugPhenacoccussolenopsisTinsley[J].JournalofEnvironmentalEntomology, 2008, 30(4): 386-387.[陸永躍, 曾玲, 王琳等. 警惕一種危險性綿粉蚧入侵中國[J].環境昆蟲學報, 2008,30(4):386-387]

Nur U. Meiotic parthenogenesis and heterochromatization in a soft scale,Pulvinariahydrangea(Coccoidea:Homoptera)[J].Chromosoma, 1963, 14(2): 123-139.

Nur U. Parthenogenesis in coccids (Homoptera)[J].AmericanZoologist, 1971, 11(2): 301-308.

Nault BA, Shelton AM, Gangloff-Kaufmann JL,etal. Reproductive modes in onion thrips (Thysanoptera: Thripidae)populations from New York onion fields[J].EnvironmentalEntomology, 2006, 35(5): 1264-1271.

Silva EB, Mendel Z, Franco JC. Can facultative parthenogenesis occur in biparental mealybug species[J].Phytoparasitica, 2009, 38(1): 19-21.

Stalker HD. On the evolution of parthenogenesis in Lonchoptera (Diptera)[J].Evolution, 1956, 345-359.

Tinsley JD. Notes on Coccidae with descriptions of new species[J].TheCanadianEntomologist, 1898, 30(12): 317-320.

Wang YP, Wu SA, Zhang RZ. Pest risk analysis of a new invasive pest,Phenacoccussolenopsis, to China[J].ChineseBulletinofEntomology, 2009, 46(1): 101-106.[王艷平, 武三安, 張潤志. 入侵害蟲扶桑綿粉蚧在中國的風險分析[J]. 昆蟲知識, 2009, 46(1): 101-106]

Wu SA, Zhang RZ. A new invasive pest,Phenacoccussolenopsis, threatening seriously to cotton production[J].ChineseBulletinofEntomology, 2009, 46(1): 159-162. [武三安, 張潤志. 威脅棉花生產的外來入侵新害蟲——扶桑綿粉蚧[J]. 昆蟲知識, 2009, 46(1): 159-162]

Wang CY. Genetic mechanism and evolutionary significance of the origin of parthenogenetic insects[J].ZoologicalResearch, 2011, 32(6): 689-695. [王成業. 昆蟲孤雌生殖起源的遺傳機制和進化意義[J]. 動物學研究, 2011, 32(6): 689-695]

Zhu YY, Huang F, Lv YB. Bionomics of mealybugPhenacoccussolenopsisTinsley (Hemiptera:Pseudococcidae)on cotton[J].ActaEntomologicaSinica, 2011, 54(2): 246-252. [朱藝勇, 黃芳, 呂要斌.扶桑綿粉蚧生物學特性研究[J]. 昆蟲學報, 2011, 54(2): 246-252]

A case of facultative deuterotoky in cotton mealybugPhenacoccussolenopsisTinsley (Hemiptera: Pseudococcidae)in Jinhua population under laboratory

ZHAO Rui-Ying, ZHANG Mei-Cui, RUAN Yong-Ming*

(College of Chemistry and Life Sciences, Zhejiang Normal University, Jinhua 321004, Zhejiang Province，China)

Cotton mealybugPhenacoccussolenopsisTinsley (Hemiptera: Pseudococcidae)has become a serious threat to agricultural crops, particularly cotton in China since 2008. The reproductive mode ofP.solenopsisremains controversial. This paper investigated patterns of reproductive modes in cotton mealybug of Jinhua population under laboratory condition. The virgin females of cotton mealybug have both male and female offspring. The result showed that the preoviposition period, the number of offspring and life span were significantly different between virgin females and mated females. The preoviposition period of virgin females was 14.8 d, while that of mated females was 6.9 d. The number of offspring of virgin females was 348.3, while that of mated females was 494.1. The average life span of virgin female was 57.2 d, while that of mated female was 32.8 d. There was no significant difference between sex ratio of virgin and mated females. The results showed the reproduction mode of this mealybug is facultative deuterotoky.

Phenacoccussolenopsis; reproductive mode; facultative parthenogenesis; deuterotoky

浙江省自然科學基金(LY15C040002)

趙瑞英，女，1990年生，碩士生，研究方向為昆蟲生態學，E-mail:1461847527@qq.com

Author for correspondence, E-mail:ruanym@zjnu.cn

2016-06-02；接受日期Accepted：2016-07-14

中國分類號：Q968.1；S433A

1674-0858(2016)04-0685-05