OCT對多發性硬化與視神經脊髓炎譜系疾病患者視功能損傷的評價

王梅子，王淑然，王麗娜，湯　洋，雷　鹍，方　民，楊　柳，瞿遠珍

?

·臨床論著·

OCT對多發性硬化與視神經脊髓炎譜系疾病患者視功能損傷的評價

王梅子，王淑然，王麗娜，湯洋，雷鹍，方民，楊柳，瞿遠珍

?METHODS: Retrospective case control study. Two hundred three cases were collected from August 2014 to January 2016 in Beijing Tian Tan Hospital. They were divided into four groups, including the normal group (n=60), the RRMS group (n=60), the NMOSD anti-aquaporin-4 autoantibody seropositive(NMOSD-AQP4-Ab seropositive) group (n=48), and the NMOSD-AQP4-Abseronegative group (n=35). All people were detected for the average and four quadrants (superior, inferior, nasal, temporal) of pRNFL thickness and the average and two quadrants (superior, inferior) of GCC thickness with OCT. One way analysis of variance or nonparametric tests was used to compare the differences of pRNFL and GCC thickness between groups.

?RESULTS: Comparing with the normal group, the average and all quadrants of pRNFL and GCC thickness in the RRMS, the NMOSD-AQP4-Ab seropositive and the NMOSD-AQP4-Ab seronegative group were thinner (P<0.01). Among them, the pRNFL and GCC thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seropositive group was the thinnest. Differences between groups in the pRNFL thickness: compared with the RRMS group, all quadrants of pRNFL and GCC thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seropositive group were significantly thinner(P<0.01); compared with the NMOSD-AQP4-Ab seronegative group, the inferior, nasal and temporal pRNFL thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seropositive group were significantly thinner(P<0.05), while the superior quadrant did not show significant differences(P>0.05); compared with the RRMS group, the superior pRNFL thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seronegative group was significantly thinner(P<0.05), while the inferior, nasal and temporal quadrants did not show significant differences(P>0.05). Differences between groups in the GCC thickness: compared with both the RRMS and the NMOSD-AQP4-Ab seronegative group, all quadrants of GCC thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seropositive group were significantly thinner(P<0.05); compared with the RRMS group, the superior GCC thickness in the NMOSD-AQP4-Ab seronegative group was significantly thinner(P<0.01), while the inferior quadrant did not show significant difference(P>0.05).

?CONCLUSION: The optic nerve and axon impairment in NMOSD-AQP4-Ab seropositive group was the most severe and the impairment in RRMS group was the least severe. The impairment in NMOSD-AQP4-Ab seronegative group was between the former two, and could be more similar to that of RMMS.

目的：利用光學相干斷層掃描(OCT)檢測復發緩解型多發性硬化(RRMS)與視神經脊髓炎譜系疾病(NMOSD)患者的視乳頭周圍視網膜神經纖維層(pRNFL)和黃斑區神經節細胞復合體(GCC)厚度，探討疾病所致的視神經及軸突損傷情況。

方法：回顧性病例對照分析。收集2014-08/2016-01首都醫科大學附屬北京天壇醫院收治的RRMS患者60例、NMOSD-AQP4抗體陽性患者48例、NMOSD-AQP4抗體陰性患者35例及正常對照健康人群60例，通過OCT檢測pRNFL(包括平均和上方、下方、鼻側、顳側四個象限)和GCC(包括平均和上方、下方兩個象限)的厚度，采用單因素方差分析或秩和檢驗進行比較分析。

結果：RRMS、NMOSD-AQP4抗體陽性及NMOSD-AQP4抗體陰性組pRNFL(平均和四個象限)及GCC厚度(平均和上方、下方)均較正常對照組減少，差異有統計學意義(P<0.01)，其中NMOSD-AQP4抗體陽性組的pRNFL及GCC厚度最薄。組間pRNFL厚度比較：NMOSD-AQP4抗體陽性組與RRMS組相比，四個象限pRNFL厚度均明顯變薄，差異有統計學意義(P<0.01)；NMOSD-AQP4抗體陽性組與NMOSD-AQP4抗體陰性組相比，下方、鼻側、顳側象限pRNFL均更薄，差異有統計學意義(P<0.05)，上方pRNFL厚度無統計學差異(P>0.05)；NMOSD-AQP4抗體陰性組和RRMS組相比，上方pRNFL厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.05)，下方、鼻側、顳側象限pRNFL厚度上無統計學差異(P>0.05)。組間GCC厚度比較：NMOSD-AQP4抗體陽性組上方、下方象限GCC厚度比RRMS組和NMOSD-AQP4抗體陰性組變薄明顯，差異有統計學意義(P<0.05)，NMOSD-AQP4抗體陰性組和RRMS組相比，上方GCC厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.01)，下方GCC厚度無統計學差異(P>0.05)。

結論：NMOSD-AQP4抗體陽性患者的軸突損傷最明顯，RRMS患者損傷最輕，而NMOSD-AQP4抗體陰性患者介于二者之間，且與RRMS更為相似。

多發性硬化；視神經脊髓炎譜系疾病；水通道蛋白4；光學相干斷層成像；視網膜神經纖維層；視網膜神經節細胞復合體

引用：王梅子，王淑然，王麗娜，等.OCT對多發性硬化與視神經脊髓炎譜系疾病患者視功能損傷的評價.國際眼科雜志2016;16(7):1253-1257

0引言

多發性硬化(multiple sclerosis，MS)與視神經脊髓炎(neuromyelitis optiea，NMO)屬于中樞神經系統炎性脫髓鞘疾病，二者均累及視神經和脊髓，引起神經元及軸突的脫髓鞘和退行性變，臨床上常以單相、先后相繼發生的雙側視神經炎或脊髓炎起病[1-2]。隨著特異性結合水通道蛋白4(anti-aquaporin-4 autoantibody，AQP4)抗體的發現[3]，Wingerchuk等[4]在2015年重新制定了NMO的診斷標準，即將NMO整合到視神經脊髓炎譜系疾病(neuromyelitis optica spectrum disorders，NMOSD)，再分為AQP4抗體陽性型和陰性型，二者臨床表現、實驗室指標明顯不同。目前認為MS與NMOSD是兩種不同的疾病[1-2]，NMOSD-AQP4抗體陽性和陰性的患者在臨床特點，流行病學方面也有不同，后者更類似于MS，預后相對良好[5]，但臨床上三者難以鑒別。近年來很多研究以光學相干斷層掃描(optical coherence tomography，OCT)描述MS和NMOSD的視網膜神經纖維層(retinal nerve fiber layer，RNFL)及黃斑部神經節細胞復合體(ganglion cell complex，GCC)的不同損傷特點[6-8]。也有個別文獻將NMOSD相關視神經炎按照AQP4抗體情況分組比較[5-6,9]，得出了不同的結論。本研究首次對復發緩解型MS(relapsing-remitting multiple sclerosis，RRMS)、NMOSD-AQP4抗體陽性和陰性的視神經炎患者進行病例回顧對照分析，以期通過OCT檢查探討疾病的視神經及軸突損傷特點，為疾病鑒別及治療提供依據。

1對象和方法

1.1對象回顧性收集2014-08/2016-01在首都醫科大學附屬北京天壇醫院神經內科診治的RRMS及NMOSD患者，記錄其一般資料、視神經炎(optic neuromyelitis,ON)發作次數、視力、眼壓、裂隙燈、眼底及OCT檢查結果。本研究病患組包括RRMS組(n=60例)、NMOSD-AQP4抗體陽性組(n=48例)和NMOSD-AQP4抗體陰性組(n=35例)。RRMS患者采用2010年McDonald 修訂的診斷標準[1]。NMOSD患者采用2014年或2015年Wingerchuk修訂的NMOSD診斷標準[2，4]，根據患者AQP4抗體情況分為NMOSD-AQP4抗體陽性組和NMOSD-AQP4抗體陰性組。所有患者年齡20～65(平均32.65±11.56)歲，均有視神經受累，雙眼發病者隨機納入一只眼與單眼患病者共同分析，OCT檢查在急性ON發作后6mo測量。排除標準：青光眼、糖尿病、視網膜病變及影響視神經的視路疾病，影響檢查的嚴重屈光間質混濁，屈光度>-3.0DS。同期選取年齡相匹配的60例健康志愿者作為對照組，排除眼科及神經科疾病，矯正視力≥1.0，屈光度≤-3.0DS。獲得所有參與者知情同意。

1.2方法

1.2.1AQP4抗體的檢測本研究所有NMOSD患者的血清標本均由我院采集后送至北京協和醫院臨床神經免疫實驗室采用細胞間接免疫熒光法檢測[10]。所有患者簽署知情同意書，標本檢測2次，由兩名專業人員分別進行檢測及判讀。

1.2.2 OCT檢查應用OCT的GCC和視乳頭神經纖維層 (optic nerve head，ONH)掃描模式。GCC掃描以黃斑中心凹為中心，掃描深度2mm，分辨率5μm，直徑7mm。ONH掃描以視乳頭為中心，掃描深度2.3mm，分辨率5μm，直徑3.45mm。計算機圖像分析系統自動進行GCC厚度及視乳頭周圍視網膜神經纖維層(peripapillary retinal nerve fiber layer，pRNFL)厚度的測量。主要分析指標為GCC平均厚度、上方GCC及下方GCC厚度；平均及上方、下方、鼻側、顳側四個象限的pRNFL厚度。

表1　病患組及正常對照組一般資料分析±s

注: ON: 視神經炎;多組間比較采用Kruskal-WallisH秩和檢驗，χ2、P:四組間比較; *: 病患組三組間比較;aP<0.05vsNMOSD-AQP4抗體陽性組;cP<0.05vsNMOSD-AQP4抗體陰性組;eP<0.05vsRRMS組;hP<0.01vs正常對照組。

表2　病患組及正常對照組的pRNFL和GCC厚度分析，μm)

注:pRNFL:視乳頭周圍視網膜神經纖維層；GCC:神經節細胞復合體；四組間比較采用單因素方差分析；F、P：四組間比較；兩兩比較采用LSD-t檢驗:bP<0.01vsNMOSD-AQP4抗體陽性組;cP<0.05vsNMOSD-AQP4抗體陰性組;eP<0.05vsRRMS組;hP<0.01vs正常對照組。

統計學分析：采用SPSS 21.0統計軟件進行分析。各項指標以均數±標準差表示，若滿足參數檢驗的應用條件，多組間比較采用方差分析，兩兩比較采用LSD-t檢驗。若不滿足參數檢驗的應用條件，多組間比較采用Kruskal-WallisH秩和檢驗，兩兩比較采用Nemenyi檢驗。以P<0.05為差異有統計學意義。

2結果

2.1一般資料由表1可見，病患組患者與正常對照組比較，各組的性別構成(P=0.007)、視力(P<0.01)之間的差異均有統計學意義，年齡差異無統計學意義(P>0.05)。病患組的病程、ON發作次數分析，各組之間差異無統計學意義(P>0.05)。采用Nemenyi檢驗對組間存在差異的性別和視力進行兩兩比較，NMOSD-AQP4抗體陽性組女性患者更多(男∶女=1∶8.6)，較其他兩組有統計學差異(P<0.05)。NMOSD-AQP4抗體陰性組女性患者(男∶女=1∶2.5)較RRMS組(男∶女=1∶1.5)多，但兩組無統計學差異(P=0.294)。NMOSD-AQP4抗體陽性組和NMOSD-AQP4抗體陰性組之間視力無差異(P=0.688)，均比RRMS組差，差異有統計學意義(P<0.05)。病患組各組視力均比正常對照組差，差異有統計學意義(P<0.01)。

2.2病患組及正常對照組的pRNFL和GCC厚度分析由表2可見，病患組平均和各個象限的pRNFL和GCC厚度均較正常對照組減少，四組間有統計學差異(P<0.01)。其中NMOSD組低于RRMS組，NMOSD-AQP4抗體陽性組的pRNFL及GCC厚度比RRMS組和NMOSD-AQP4抗體陰性組又明顯變薄。

2.2.1 pRNFL厚度分析NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與RRMS組相比，平均、上方、下方、鼻側、顳側象限pRNFL厚度均明顯更薄，差異有統計學意義(P<0.01)。NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與NMOSD-AQP4抗體陰性組相比，除了上方pRNFL厚度無統計學差異(P>0.05)，平均(P<0.01)、下方(P<0.01)、鼻側(P=0.039)、顳側(P<0.01)象限pRNFL均更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。NMOSD-AQP4抗體陰性組和RRMS組相比，平均、下方、鼻側、顳側象限pRNFL厚度上無統計學差異(P>0.05)，而在上方pRNFL厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。

2.2.2 GCC厚度分析NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與RRMS組相比，平均、上方、下方GCC厚度均明顯更薄，差異有統計學意義(P<0.01)。NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與NMOSD-AQP4抗體陰性組相比，平均(P<0.01)、上方(P=0.015)、下方(P<0.01)GCC厚度均更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。NMOSD-AQP4抗體陰性組和RRMS組相比，平均、下方GCC厚度無統計學差異(P>0.05)，僅上方GCC厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。

3討論

ON是中青年常見的致盲性疾病，目前采取的病因分型中特發性脫髓鞘視神經炎最常見，包括MS相關ON(MS-ON)，NMO相關ON(NMO-ON)，其他中樞神經系統脫髓鞘性ON[11]。關于MS與NMO的異同一直備受關注[12-17]，二者早期以視神經炎或脊髓病變起病時難以鑒別，且都引起視神經不可逆的損傷。近來發現AQP4抗體是針對NMOSD特異性較高(大于90%)的免疫標記物，63% NMOSD患者可以發現血清AQP4抗體陽性，而另外一部分患者血清AQP4抗體始終陰性，在MS患者中基本檢測不到AQP4抗體[3]。部分文獻報道NMOSD-AQP4抗體陽性患者比陰性患者視神經損傷重[5,9]。視網膜神經纖維缺乏髓鞘，不受脫髓鞘影響，RNFL和GCC的變化可以反映MS及NMOSD軸突缺失及神經節細胞凋亡的程度[18]。我們應用OCT檢查RNFL和GCC，評價MS和NMOSD-AQP4抗體陽性或陰性患者軸突丟失和神經節細胞死亡的不同特點，以及視網膜損傷與視野損害的相關性，為鑒別MS及NMOSD提供信息，協助臨床醫生診斷并預測疾病進展。

與多數文獻類似[5，14，17]，本研究中NMOSD與MS均好發于中青年女性，為避免年齡因素對RNFL的影響，選擇年齡相匹配的健康志愿者作為對照，各組之間無統計學差異。魏世輝等報道的中國人ON中AQP4抗體陽性組女性明顯多于抗體陰性組，而NMOSD-AQP4抗體陽性與陰性患者之間性別無差異[5]。某些文獻報道NMOSD與MS患者之間的性別無差異[7,14，17]，但樣本量較小。本研究發現NMOSD-AQP4抗體陽性組的女性明顯比抗體陰性組、MS組多，后兩組無統計學差異(男性∶女性，抗體陽性組1∶8.6，抗體陰性組1∶2.5，MS組1∶1.5)。這與Lamirel和Weinshenker的報道一致[9，19]，NMOSD-AQP4陽性組女性更多(抗體陽性組1∶9.2，抗體陰性組1∶1.9，MS組1∶2)。性別比例的不同提示NMOSD-AQP4抗體陽性患者和NMOSD-AQP4抗體陰性、MS患者是不同的群體。本研究提示，NMOSD-AQP4抗體陽性組和陰性組視力無差異，均比RRMS組差。魏世輝與Lamirel也報道NMOSD-AQP4陽性組與陰性組在視力恢復上無差異[5，9]。而大多數報道[6-7,15]認為NMOSD患者視力比MS差，Costello等[20]認為RNFL損傷閾值約為75μm時才會出現視功能降低，RRMS患者視神經受累后pRNFL損傷較輕，還可能存在軸突的修復，視力預后較好。

本研究結果顯示RRMS和NMOSD患者的平均pRNFL、平均GCC均較正常對照組明顯減少，且NMOSD-AQP4抗體陽性組損傷最明顯。Bennett等[8]總結與正常人相比，MS的平均pRNFL減少至74～95μm，NMO約55～83μm，黃斑區GCC也減少。視神經炎導致視神經軸突丟失和神經節細胞的死亡是引起RNFL及GCC減少的主要原因[8]。

本研究發現NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與RRMS組相比，平均、上方、下方、鼻側、顳側象限pRNFL均明顯變薄(P<0.01)。與多數報道一致，NMOSD患者的pRNFL損傷比MS患者更重，視功能預后更差[6，14-16]。Naismith等[14]發現pRNFL厚度在NMO-AQP4抗體陽性患者發生ON后較MS患者有顯著變薄，估計每減少1μm診斷NMO的機會增加8%。MS主要是炎性脫髓鞘改變，且后期有膠質增生修復[17]，軸突的退行性損傷較輕[7]。NMO主要的病理改變是灰質和白質的空洞壞死，與血管壁變薄后的缺血有一定關系[14]，而AQP4抗體在無髓鞘視盤的高表達使抗體陽性NMO-ON的pRNFL損傷更重[12]。NMOSD-AQP4抗體陽性組患者與NMOSD-AQP4抗體陰性組相比，除了上方pRNFL厚度無統計學差異，平均、下方、鼻側、顳側象限pRNFL均更薄。與魏世輝等的報道類似，NMOSD-AQP4抗體陽性組的平均、下方、鼻側pRNFL厚度比抗體陰性組薄[5]。文獻證實AQP4抗體主要表達在血管周圍星形膠質細胞的足突上，在視盤周圍血管分布豐富的區域造成的神經損傷重，神經纖維丟失的也最明顯[12,21]，NMOSD-AQP4抗體陽性患者的RNFL損傷可能與AQP4表達量有關[16]。NMOSD-AQP4抗體陰性組患者和RRMS組相比，平均、下方、鼻側、顳側象限pRNFL厚度上無統計學差異(P>0.05)，而在上方pRNFL厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。文獻提示NMOSD-AQP4抗體陰性患者在臨床特點，流行病學方面更類似于MS，pRNFL損傷也比NMOSD-AQP4抗體陽性患者輕[5]。關于NMOSD-AQP4抗體陰性患者和MS患者pRNFL的差異尚不明確，本研究提示二者僅在上方有差異，其余象限及平均pRNFL無差異。這可能與NMOSD更容易損傷上下方pRNFL，MS更容易損傷以小直徑軸突為主的含有乳斑束神經纖維的顳側pRNFL有關[8，14-15]，但此結果受限于樣本量及抗體檢測的準確性，有待多中心研究證實。

多項研究表明，在MS-ON及NMO-ON患者中GCC厚度(包括黃斑區視網膜的神經纖維層、神經節細胞層和內從狀層)明顯下降，且比pRNFL厚度更能反應視神經和視功能損傷的程度[7,12,15，18]。本研究發現NMOSD-AQP4抗體陽性組患者分別與RRMS組、NMOSD-AQP4抗體陰性組相比，平均、上方、下方GCC厚度均更薄(P<0.01、<0.05)。NMOSD-AQP4抗體陰性組和RRMS組相比，平均、下方GCC厚度無統計學差異(P>0.05)，僅上方GCC厚度更薄，差異有統計學意義(P<0.05)。Kyung等報道NMO-ON的黃斑區GCC厚度比MS-ON患者薄,在外環的上方最薄，提示GCC的損害在NMO和MS不同，這和NMO存在的血管缺血因素可能有關[7]。仍需更多實驗證明，透過血腦屏障的AQP4抗體是否可以攻擊視網膜Müller細胞，在軸突病變之外損傷視網膜神經節細胞[15]。

本研究結果提示，RRMS、NMOSD-AQP4抗體陽性及NMOSD-AQP4抗體陰性患者各個象限的pRNFL、GCC厚度均較健康對照組減低，其中NMOSD-AQP4抗體陽性患者損傷最重，女性比例最高。NMOSD-AQP4抗體陰性組患者上方pRNFL厚度變薄明顯，與抗體陽性組相似；其余象限損傷較輕，與RRMS組患者相似。提示根據OCT觀察的pRNFL及GCC損傷情況，NMOSD-AQP4抗體陽性患者的軸突損傷最明顯，RRMS患者損傷最輕，而NMOSD-AQP4抗體陰性患者多介于二者之間，且與RRMS更為相似。OCT測量pRNFL及GCC厚度可以作為MS及AQP4抗體陽性或陰性的NMOSD患者軸突損傷的一項生物結構學指標進行臨床應用，為臨床鑒別診斷提供輔助依據。

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Assessment of the damage to visual function by optical coherence tomography in patients with multiple sclerosis or neuromyelitis optica spectrum disorders

Mei-Zi Wang, Shu-Ran Wang, Li-Na Wang, Yang Tang, Kun Lei, Min Fang, Liu Yang, Yuan-Zhen Qu

High-level Talent Trainning Project of the Beijing Health System(No.2013-03-051)

Liu Yang. Department of Ophthalmology, Beijing Tian Tan Hospital, Capital Medical University, Beijing 100050, China.yingziyangliu@126.com

2016-03-15Accepted：2016-06-01

?AIM:To evaluate the optic nerve and axon impairment of relapsing-remitting multiple sclerosis (RRMS) and neuromyelitis optica spectrum disorders(NMOSD)via detecting the peripapillary retinal nerve fiber layer(pRNFL)and the ganglion cell complex(GCC) thickness by optic coherence tomography(OCT)．

multiple sclerosis； neuromyelitis optica spectrum disorders； anti-aquaporin-4 autoantibody；optical coherence tomography； retinal nerve fiber layer； ganglion cell complex

北京市衛生系統高層次衛生技術人才培養計劃基金資助項目(No.2013-03-051)

(100050)中國北京市，首都醫科大學附屬北京天壇醫院眼科

王梅子，畢業于首都醫科大學，碩士，住院醫師，研究方向：玻璃體及視網膜疾病、神經眼科相關疾病。

楊柳，畢業于中山大學醫學院，博士，副主任醫師，研究方向：玻璃體及視網膜疾病、神經眼科相關疾病.yingziyangliu@126.com

2016-03-15

2016-06-01

Wang MZ, Wang SR,Wang LN,etal. Assessment of the damage to visual function by optical coherence tomography in patients with multiple sclerosis or neuromyelitis optica spectrum disorders.GuojiYankeZazhi(IntEyeSci) 2016;16(7):1253-1257

10.3980/j.issn.1672-5123.2016.7.12

Department of Ophthalmology, Beijing Tian Tan Hospital, Capital Medical University, Beijing 100050, China