傳粉方式和果實類型對木本植物繁殖物候的影響

摘要： 該研究利用譜系獨立比較法（Phylogenetically Independent Contrasts， PIC）和Wilcoxon秩和檢驗法，分析中國科學院植物研究所植物園（39°54′ N， 116°12′ E）中的84個物種170株個體的傳粉方式和果實類型對木本開花時間和結(jié)實時間的影響，其中Wilcoxon秩和檢驗法檢驗的結(jié)果作為PIC檢驗結(jié)果的參考。結(jié)果表明：（1）傳粉方式顯著影響植物開花和結(jié)實時間，風媒花植物比蟲媒花植物開花和結(jié)實早；（2）果實類型對結(jié)實時間的影響在考慮和不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時表現(xiàn)不同，當不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時，肉質(zhì)果實植物結(jié)實時間比非肉質(zhì)果實植物早；（3）不同的傳粉方式間以及不同的果實類型間植物的花果間隙期無顯著差異，但本研究結(jié)果顯示肉質(zhì)果實植物結(jié)實時間比非肉質(zhì)果實植物大約早20 d。由此推論：（1）植物固有屬性，如傳粉方式和果實類型，會影響植物繁殖物候，且不同的屬性影響強度不同；（2）與某一特定物候期或繁殖器官相關性大的屬性對該物候期的影響可能更大，如傳粉方式對開花時間的影響可能大于其對結(jié)實時間的影響，而果實類型對結(jié)實物候期的影響更大。

關鍵詞： 繁殖方式， 傳粉方式， 果實類型， 木本植物， 譜系獨立比較法

中圖分類號： Q948， Q142

文獻標識碼： A

文章編號： 10003142（2017）03031508

Abstract： We examined the effects of pollination mode and fruit type on the reproductive phenology of woody plant species at the Botanical Garden of the Institute of Botany， Chinese Academy of Sciences， Beijing， China （39°54′N， 116°12′E）. Phylogenetically Independent Contrasts （PIC） and Wilcoxon Rank Sum test were applied to analyze 170 individuals from 84 species， and the result of Wilcoxon Rank Sum test was a reference for PIC test. Our results showed that pollination mode significantly influenced the reproductive phenology of woody plants. Windpollinated trees flowered and fruited earlier than insectpollinated trees. Fleshyfruit species fruited earlier than nonfleshyfruit species， but this relationship disappeared when phylogeny was taken into consideration. Fruit type had no effect on flowering phenology. The intervals between flowering and fruiting were not significantly different in both pollination mode group and fruit type group. These results suggest that plant intrinsic attributes， such as pollination mode and fruit type， have significant influence on the reproductive phenology of woody plants. These attributes are closely related to special phenological phase or reproductive organ may affect this phenological phase more.

Key words： reproductive phenology， pollination mode， fruit type， woody plants， phylogenetically independent contrasts

植物繁殖物候（包括開花時間和結(jié)實時間）對動、植物群落的空間分布、資源的數(shù)量和質(zhì)量有重要作用（Rathcke Lacey， 1985； Dante et al， 2013）。即使開花時間和結(jié)實時間的微小的變化也會影響植物傳粉和動物捕食（Jordano， 2000； Elzinga et al， 2007； Rafferty Ives， 2011）。生物因素和非生物因素會影響植物繁殖物候， 如傳粉者（Sargent Ackerly， 2008； Devaux et al， 2014）、種子擴散者和捕食者的有效性（Sargent Ackerly， 2008； Devaux et al， 2014）、幼苗定居的氣候條件（Primack， 1987； Murali， 1997）等。在這些因素中，傳粉者對開花時間的進化有很強的選擇性 （Elzinga et al， 2007； Cummings et al， 2014）。風媒傳粉的植物通常會在展葉之前開花， 而蟲媒傳粉的植物則會在展葉之后或展葉時開花（Faegri Pijl， 1979； Bolmgren et al， 2003； Bolmgren Lnnberg， 2005； Jia et al， 2011）。這種開花策略既能避免對傳粉昆蟲的競爭， 又能避免傳粉過程受葉子的干擾（Regal， 1982）。因為植物前一物候階段會影響后一階段物候期的到來 （Primack， 1987； Gorchov， 1990； Eriksson Ehrlén， 1991）。所以，傳粉方式可能也會影響結(jié)實時間，即不同傳粉方式的植物結(jié)實時間也不同。從之前的文獻可推斷出關于開花—結(jié)實關系的假說： 第一， 如果花果間隙期的時間固定， 則早開花的植物也會早結(jié)實；第二， 如果早開花的植物果實發(fā)育時間較長， 則早開花的植物會晚結(jié)實。然而，關于傳粉方式和結(jié)實時間的相互關系現(xiàn)今仍未見報道。

果實的形態(tài)， 如果實類型明顯影響植物繁殖物候。然而，目前的研究主要集中在果實類型與開花時間的關系上， 果實類型對結(jié)實物候影響的研究較少。果實類型會明顯影響植物開花時間（Primack， 1985； Primack， 1987）。肉質(zhì)果實種子較大（Hughes et al， 1994）， 需要較長的發(fā)育時間（Primack， 1987； Eriksson Ehrlén， 1991）， 所以開花早一些或果實成熟晚一些。Bolmgren Lnnberg（2005）在比較肉質(zhì)果實植物和非肉質(zhì)果實植物的平均開花時間時發(fā)現(xiàn)肉質(zhì)果實植物開花早， 但Lnnberg（2004）的研究表明果實類型對開花時間無顯著影響。果實類型是否會影響植物開花時間還需要進一步驗證。

植物繁殖物候也受其系統(tǒng)發(fā)育關系的影響（Kochmer Handel， 1986）。親緣關系近的物種因為來自于共同的祖先而傾向于擁有相似的物候特征（Felsenstein， 1985； Kochmer Handel， 1986； Du et al， 2015； 胡小麗等， 2015）。因此，在分析不同物種間物候差異時應該考慮物種間的系統(tǒng)發(fā)育關系（Davies et al， 2013； Panchen et al， 2014）。本研究利用具有相同生活型且生活在相似氣候條件下的木本植物， 在考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系的同時檢驗傳粉方式和果實類型對植物開花時間和結(jié)實時間的影響會更合理， 因為氣候條件和生活型都會影響植物的開花時間和結(jié)實時間（Fitter Fitter， 2002； Ramírez， 2002； Jia et al， 2011； Dai et al， 2013）。本研究采用譜系獨立比較法（Phylogenetically Independent Contrasts， PIC）分解植物系統(tǒng)發(fā)育關系和植物傳粉方式以及果實類型的影響（Paradis， 2011）。PIC已被廣泛應用于物候?qū)W和生態(tài)學研究中（如Bolmgren et al， 2003； Dalrymple et al， 2015）。但是，至今仍沒有研究用PIC的方法探討不同果實類型（肉質(zhì)果實型vs. 非肉質(zhì)果實型）和不同傳粉方式（風媒花型vs. 蟲媒花型）對植物結(jié)實時間的影響。

本研究利用PIC和Wilcoxon秩和檢驗分別分析不同的果實類型和傳粉方式對植物結(jié)實時間的影響， Wilcoxon秩和檢驗的結(jié)果作為PIC分析結(jié)果的參考。本研究想要探究以下幾個問題：（1）不同傳粉方式的植物開花時間是否相同；（2）不同傳粉方式的植物結(jié)實時間是否相同；（3）不同果實類型的植物開花時間是否相同；（4）不同果實類型的植物結(jié)實時間是否相同。了解傳粉方式和果實類型對植物繁殖物候的影響對理解植物內(nèi)部屬性如何影響植物物候有重要作用， 這有助于我們了解適應和進化在植物開花物候和結(jié)實物候中的作用。

1材料與方法

1.1 物候數(shù)據(jù)收集

中國科學院植物研究所植物園（39°54′ N， 116°12′ E）屬溫帶大陸季風氣候， 四季分明。本文選取了園內(nèi)84種木本植物170個個體2012-2013年每周的物候觀測數(shù)據(jù)， 對于高大的喬木用雙筒望遠鏡進行觀測。主要觀測植物的花芽期、開花期、果實未成熟期和果實成熟期。每個物候期采用半量化的密度指數(shù)0～4，每一級之間相差25%?！?”表示沒有物候現(xiàn)象或未出現(xiàn)這一物候現(xiàn)象， “1”表示占整個冠幅的1%～25%的花或果實出現(xiàn)， “2”表示該植株整個冠幅的26%～50%出現(xiàn)花或果實， 以此類推， “4”表示占整個冠幅的76%～100%的花或果實出現(xiàn)。

本研究中的繁殖物候時間是指出現(xiàn)1%～25%的花或成熟果實的日期， 即物候觀測中首次記錄為“1”的日期。開花定義為花的雄蕊或雌蕊明顯可見， 結(jié)實定義為果實的顏色或紋理有明顯變化的時期。每個物種的傳粉方式和果實類型主要結(jié)合《中國植物志》（http：//frps.eflora.cn/）上的描述和實際觀察進行歸類?；ū黄黠@， 花大而艷麗， 有香氣的是蟲媒花植物；花小， 雄蕊多數(shù)， 無香味的是風媒花植物（Friedman Barrett， 2009）。果實類型分為肉質(zhì)果實型和非肉質(zhì)果實型。非肉質(zhì)果實類型包括蒴果、莢果、堅果、翅果等果肉干癟的果實， 而漿果、梨果、柑果、核果和肉質(zhì)聚合果等果肉富含水分的是肉質(zhì)果實類型。

1.2 系統(tǒng)發(fā)育樹構建

本研究首先利用被子植物系統(tǒng)進化工作組（APGШ Angiosperm Phylogeny Working Group；APG tree R20120829， http：//svn.phylodiversity.net/tot/megatrees/）和Phylomatic軟件（Webb Donoghue， 2005）構建物種間的系統(tǒng)發(fā)育樹（圖1）；然后利用Phylocom軟件（Wikstrm et al， 2001；Webb et al， 2008）中的BLADJ算法計算譜系樹的枝長。由于APGШ上的系統(tǒng)發(fā)育樹只到科一級，所以科下的屬和種都是多歧分枝。利用R軟件（3.0.3版本， R軟件核心開發(fā)小組， http：//www.Rproject.org）中 ‘phytools’程序包中的 ‘multi2di（）’函數(shù)將多歧分枝二歧化。

植物的開花時間和結(jié)實時間被轉(zhuǎn)換成儒略日。如果某個種的個體數(shù)大于1， 則以這幾個個體的開花時間或結(jié)實時間的平均值作為該物種的開花或結(jié)實時間。用PIC分別對不同的傳粉方式和果實類型的植物的開花時間和結(jié)實時間進行比較。本研究主要用R軟件中的 ‘phytools’（Zhang et al， 2010）和 ‘picante’程序包（Kembel et al， 2010）進行計算。

2結(jié)果與分析

2.1 傳粉方式和果實類型基本概況

在研究的84種木本植物中蟲媒花植物有58種， 風媒花植物有26種。風媒花植物的屬包括衛(wèi)矛屬（Euonymus）、臭椿屬（Ailanthus）、榆屬（Ulmus）、楓楊屬（Pterocarya）、櫸屬（Zelkova）、胡桃屬（Juglans）、櫟屬（Quercus）、黃櫨屬（Cotinus）、樺木屬（Betula）、鹽膚木屬（Rhus）、領春木屬（Euptelea）、白蠟屬（Fraxinus）、青檀屬（Pteroceltis）、桑屬（Morus）、山白樹屬（Sinowilsonia）、山茱萸屬（Cornus）和樸屬（Celtis）； 蟲媒花植物的屬包括槭屬（Acer）、七葉樹屬（Aesculus）、莢蒾屬（Viburnum）、椴屬（Tilia）、丁香屬（Syringa）、梾木屬（Swida）、接骨木屬（Sambucus）、刺槐屬（Robinia）、枳屬（Poncirus）、泡桐屬（Paulownia）、蘋果屬（Malus）、木蘭屬（Magnolia）、忍冬屬（Lonicera）、鵝掌楸屬（Liriodendron）、蝟實屬（Kolkwitzia）、欒樹屬（Koelreuteria）、刺楸屬（Kalopanax）、素馨屬（Jasminum）、木槿屬（Hibiscus）、皂莢屬（Gleditsia）、連翹屬（Forsythia）、白鵑梅屬（Exochorda）、柿屬（Diospyros）、山楂屬（Crataegus）、栒子屬（Cotoneaster）、流蘇樹屬（Chionanthus）、木瓜屬（Chaenomeles）、櫻屬（Cerasus）、梓屬（Catalpa）、栗屬（Castanea）、蕕屬（Caryopteris）、楤木屬（Aralia）和桃屬（Amygdalus）。風媒花屬植物約占研究總物種數(shù)的31%， 而蟲媒花植物則要占到69%， 蟲媒花植物明顯多于風媒花植物。

本研究中，包含肉質(zhì)果實型植物32種， 非肉質(zhì)果實型植物52種， 主要包括的果實類型有翅果、柑果、核果、莢果、堅果、漿果、聚合果、聚花果、梨果和蒴果。其中，核果型植物26種， 約占總研究物種數(shù)的31%， 蒴果型和翅果型植物各12種， 約占總研究物種數(shù)的14%， 堅果型植物11種， 約各占總研究物種數(shù)的13%， 這四種果實類型合計占研究果實類型總數(shù)的72%。

2.2 基本物候描述

在研究的84個物種中植物的開花時間從3月21日（第79天）到9月15日（第257天）陸續(xù)開放， 多數(shù)物種（37個物種）集中在四五月份開花（圖2）。其中，榆樹（Ulmus pumila）開花最早，榔榆（U. parvifolia）開花最晚。結(jié)實時間從5月7日（156 d）至10月27日（299 d）。榆樹的果實第一個成熟， 蕕（Caryopteris divaricata）， 櫸樹（Zelkova serrata）和榔榆的果實最后成熟。其他的物種集中在八九月份成熟， 各有20個物種的果實在此期間成熟。六七月份分別有14個物種的果實成熟（圖2）。其中值得一提的是， 本研究中榆屬（Ulmus）的兩個種， 榆樹和榔榆雖然親緣關系比較近， 開花時間和結(jié)實時間卻處于兩個極端。榆樹開花和結(jié)實最早， 而榔榆開花和結(jié)實最晚。

2.3 傳粉方式和果實類型的影響

不管是否考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系， 傳粉方式明顯影響植物的開花時間（PIC： t = -5.7114， P< 0.01；Wilcoxon秩和檢驗： W = 1054， P< 0.01）；風媒花植物平均開花時間比蟲媒植物早17 d。風媒花植物平均開花時間是4月18日，而蟲媒花植物平均開花時間是5月5日（圖3：A）。當考慮物種系統(tǒng)發(fā)育關系時，傳粉方式也顯著影響植物結(jié)實時間（PIC： t =-2.992 5， P<0.01），蟲媒花植物比風媒花植物結(jié)實晚19 d（圖3：B）。果實類型對開花時間無顯著影響（PIC： t = -0.438 5， P> 0.05； Wilcoxon秩和檢驗： W = 899.5， P>0.05）。肉質(zhì)果實型植物平均開花時間是4月30日，非肉質(zhì)果實型植物平均在5月1日開花（圖3：C）。當不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時，果實類型顯著影響植物結(jié)實時間（Wilcoxon秩和檢驗： W = 603， P< 0.05）。肉質(zhì)果實型植物平均結(jié)實時間是7月27日，非肉質(zhì)果實型植物平均結(jié)實時間是8月8日（圖3：D）。不同的傳粉方式間（PIC： t = -0.038 3， P >0.1； Wilcoxon秩和檢驗： W = 721.5， P > 0.1） 以及不同的果實類型間（PIC： t = 1.0419 ， P > 0.05； Wilcoxon秩和檢驗： W = 632， P = 0.055）的花果間隙期都無顯著差異。非肉質(zhì)果型植物的平均花果間隙期是105 d，肉果型植物的平均花果間隙期是85 d（圖3：F）；蟲媒傳粉植物的平均花果間隙期是97 d，風媒花植物則是98 d（圖3：E）。

3討論

3.1 傳粉方式對繁殖物候的影響

本研究結(jié)果表明傳粉方式和果實類型明顯影響植物繁殖物候。不同傳粉方式的植物開花和結(jié)實時間不同， 風媒花植物開花和結(jié)實比蟲媒花植物開花結(jié)實早， 這與前人的研究結(jié)果一致（Faegri Pijl， 1979； Bolmgren et al， 2003）。有兩個假說可能解釋這種現(xiàn)象。第一， 植物的開花時間和傳粉策略相匹配。風媒花植物會在林冠郁閉之前開花， 以減少葉子對其花粉傳播的阻礙（Whitehead， 1969； Regal， 1982； Bolmgren et al， 2003）。風媒花植物的傳粉主要依靠有風的天氣， 花粉傳播效率和風速正相關（Whitehead， 1969）， 所以風媒花植物會在多風季節(jié)開花， 如北京的早春。而蟲媒花植物會在昆蟲多的時候開花以便于高效傳粉。昆蟲的活動和溫度與光周期有關， 隨著溫度升高和光照時間的延長， 傳粉者的豐富度和多度逐漸增加（Schemske et al， 1978； Bale et al， 2002）， 所以蟲媒花植物開花時間相對晚一些。第二， 因為風媒花植物花較小， 花被片常缺失， 也不產(chǎn)生或很少產(chǎn)生花蜜（Friedman Barrett， 2009）， 所以消耗的資源較少， 在同樣的資源條件下風媒花植物會先達到資源需求而先開花。

本研究結(jié)果表明不同傳粉方式的植物結(jié)實時間不同， 風媒花植物結(jié)實比蟲媒花植物結(jié)實早， 且風媒花植物的花果間隙期和蟲媒花植物的無顯著差異這可能是因為開花物候和結(jié)實物候之間聯(lián)系緊密， 前一個物候期會影響后一個物候期（Rathcke Lacey， 1985； Primack， 1987）， 花果間隔期相對固定（Primack， 1985）， 早開花的植物也會早結(jié)實。另外一個可能是風媒花植物采取“極速策略”——在適宜的時間里極快地完成開花和結(jié)實以逃避環(huán)境條件的變化帶來的不利影響和為幼苗的定居搶占先機。如本研究中的多脈榆（Ulmus castaneifolia）， 幾乎在葉子完全展開之前果實就已經(jīng)完全成熟并開始擴散了。另外本研究也發(fā)現(xiàn)風媒花植物開花也明顯早于蟲媒花植物，而且風媒花植物和蟲媒花植物的花果間隙期并未表現(xiàn)出顯著差異，所以這種不同傳粉方式間的結(jié)實時間差異也可能是由開花時間差異，而非傳粉方式的差異導致的，關于傳粉方式對植物結(jié)實時間的影響還需要更深入的研究。

3.2 果實類型對繁殖物候的影響

在不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時，果實類型顯著影響植物結(jié)實時間，但對開花時間并無顯著影響， 這和Lnnberg （2004）的研究結(jié)果一致。Bolmgren Lnnberg（2005）研究發(fā)現(xiàn)肉質(zhì)果實型植物開花比非肉質(zhì)型果實植物早。他們認為這可能是由植物不同的繁殖季節(jié)長度和植物的“適應性延遲”造成的， 即溫帶植物的生長季節(jié)比熱帶植物短， 在較短的生長季節(jié)里， 肉質(zhì)果實型植物為了在冬天到來之前完成種子擴散， 所以需要早開花（Ting et al， 2008）。本文認為植物的生活型也會影響植物的開花時間（Kochmer Handel， 1986； Ramírez， 2002）， 所以比較不同生活型植物的開花時間（Bolmgren Lnnberg， 2005）和比較同一生活型內(nèi)植物的開花時間結(jié)果會有差異。當不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時，果實類型明顯影響植物結(jié)實時間。這表明物種間的系統(tǒng)發(fā)育關系在功能性狀—繁殖時間關系中也發(fā)揮著作用， 但這種影響可能比較微弱， 這和前人研究結(jié)果一致（Jia et al， 2011）。導致這一結(jié)果產(chǎn)生的原因比較多，如環(huán)境因素（Koptur et al， 1988； ChangYang et al， 2013），生物因素（Boulter et al， 2006； Staggemeier et al， 2010）和系統(tǒng)發(fā)育樹精度（Davies et al， 2013）等。也有可能是植物結(jié)實期受很多因素， 如氣候因素、種子擴散者和捕食者（Ramírez， 2002； Staggemeier et al， 2010； ChangYang et al， 2013） 的影響， 所以果實類型的影響可能會被抵消。另外肉質(zhì)果實的物種在進化中是生活在光和效率比較低的郁閉、光照度低的森林里 （Leishman et al， 2000）。如果生活在開闊的、光照度比較高的環(huán)境里， 如植物園內(nèi)， 其光合效率會明顯提高 （Zelitch， 1975）， 所以它的果實發(fā)育時間會縮短。另外在本研究中非肉質(zhì)果型植物的花果間隙期和肉質(zhì)果型植物的花果間隙期的差異雖然未達到顯著水平（P = 0.055）， 但非肉質(zhì)果型植物的花果間隙期比肉質(zhì)果型植物長約20 d， 這可能是因為水是限制肉質(zhì)果型植物果實發(fā)育的關鍵因素（Li et al， 1989； 徐猛， 2014）， 在人工管理的植物園里水分能夠及時供應， 所以肉質(zhì)果實反而生長發(fā)育時間和非肉質(zhì)果無顯著差異或更快。

本研究中一個比較有趣的現(xiàn)象是：親緣關系比較近的物種， 榆樹和榔榆， 開花和結(jié)實時間卻很發(fā)散， 處于兩個極端。這可能是因為榆科（Ulmaceae）植物物候期在時間上的快速進化和強的自然選擇的結(jié)果。事實上植物分類學家們也依據(jù)榆屬植物開花季節(jié)（春季開花和秋冬季開花）將秋或冬季開花的榔榆和越南榆（U. tonkinensis）單獨歸于榔榆組（Sect. Microptelea）（Schneider， 1916； 傅立國， 1980），但關于春季開花和秋季開花的榆屬植物的系統(tǒng)位置也一直存在爭議（Schneider， 1916； 傅立國， 1980），這個問題還需要更多更深入的研究。

本研究發(fā)現(xiàn)植物的傳粉方式和果實類型顯著影響植物的開花時間和結(jié)實時間， 但不同的植物屬性影響強度不同。風媒花植物開花和結(jié)實期明顯早于蟲媒花植物， 肉質(zhì)果實植物果實成熟時間早于非肉質(zhì)果實植物， 但這種關系在不考慮物種間系統(tǒng)發(fā)育關系時變得不顯著。不同的傳粉方式間以及果實類型間的花果間隔期無顯著差異。這些結(jié)果可以作為探索植物內(nèi)部屬性對植物繁殖物候和群落結(jié)構形成的基礎。例如， 因為自然選擇偏愛早花植物（MunguíaRosas et al， 2011； Fitter Fitter， 2002）， 所以開花早的風媒花植物可能在未來的群落中的多度會增加， 而采食種子的動物也會早出現(xiàn)。當然本文仍然有一些缺點需要在以后的研究中不斷深入和改進的， 如物候觀測時間比較短， 系統(tǒng)發(fā)育樹分辨率低。但本文的研究結(jié)果還是值得思考和借鑒的。自然界中植物的開花物候和結(jié)實物候格局是進化和各種環(huán)境因素共同作用的結(jié)果， 物種的生存不僅是在空間中占據(jù)獨特的生態(tài)位， 在時間生態(tài)位中也需要不斷改變和適應， 所以只有全面考慮影響植物個體適合度的各個因素才可能全面清楚地了解植物繁殖物候的進化過程（Brody， 1997）。尤其在當前全球氣候變暖的背景下， 植物的生存和適應在時間生態(tài)位上可能面臨更大的挑戰(zhàn)。

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