草莓蚜蟲防治用藥對蜜蜂的急性毒性與風險評價

吳聲敢，徐吉洋，饒惠仙，柳新菊，安雪花，呂露，關文碧，趙學平

浙江省植物有害生物防控重點實驗室——省部共建國家重點實驗室培育基地，農業部農藥殘留檢測重點實驗室，浙江省農業科學院 農產品質量標準研究所，杭州 310021

草莓蚜蟲防治用藥對蜜蜂的急性毒性與風險評價

吳聲敢，徐吉洋，饒惠仙，柳新菊，安雪花，呂露，關文碧，趙學平*

浙江省植物有害生物防控重點實驗室——省部共建國家重點實驗室培育基地，農業部農藥殘留檢測重點實驗室，浙江省農業科學院 農產品質量標準研究所，杭州 310021

為明確草莓蚜蟲防治用藥對蜜蜂的影響，按照《化學農藥環境安全評價試驗準則》和《化學品測試方法》要求測定了20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC對意大利蜜蜂(Apis mellifera L.)的急性毒性，并采用危害商值(HQ)法進行了風險評價。急性毒性結果顯示：20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂的急性經口毒性試驗結果(48 h-LD50值)分別為4.47 μg a.i.·蜂-1、>11.2 μg a.i.·蜂-1和0.0601 μg a.i.·蜂-1，對蜜蜂的急性接觸毒性試驗結果(48 h-LD50值)分別為11.0 μg a.i.·蜂-1、>13.9 μg a.i.·蜂-1和0.643 μg a.i.·蜂-1。按《化學農藥環境安全評價試驗準則》中毒性等級劃分標準，20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂的毒性等級分別為中毒、低毒和高毒。風險評價結果表明，22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂存在中等風險(HQ值為1 622)，20%啶蟲脒SP和10%氟啶蟲酰胺WG對蜜蜂的風險為低風險，其HQ值分別為40.3和<6.70。因此，草莓生產中可優先選用10%氟啶蟲酰胺WG來防治蚜蟲，20%啶蟲脒SP次之。而使用22%氟啶蟲胺腈SC時，應注意采取措施降低其對蜜蜂的毒性風險，以免造成危害。

啶蟲脒；氟啶蟲酰胺；氟啶蟲胺腈；蜜蜂；急性毒性；風險評價

我國是世界上草莓生產第一大國，2014年全國播種面積11.332萬公頃，年產量311.3萬t[1]。由于草莓促成栽培的開花期正處于秋冬季，尤其是1—2月份塑料大棚內氣溫低，昆蟲少，加上通風相對差，濕度大等原因，造成花粉不能飛散，授粉不良，影響產量和效益。利用大棚內放養蜜蜂輔助授粉可以有效解決這個問題，明顯提高坐果率和產量[2]。而蚜蟲是草莓生產中發生量最大、危害期最長的害蟲，全年均有發生[3]。為了防治蚜蟲，將不可避免地選擇噴施農藥。但近年來由于大量噴施農藥和不合理用藥，蜜蜂農藥中毒死亡事件屢屢發生[4]。因此，如何處理好草莓蚜蟲防治又不影響蜜蜂授粉的矛盾是現實中急需解決的問題。

氟啶蟲胺腈是美國陶氏益農公司開發的一種新穎磺酰亞胺類殺蟲劑，具有高效、廣譜、使用量低等特點[5]，在我國主要登記用于防治小麥蚜蟲、水稻飛虱、黃瓜粉虱、棉花粉虱和盲蝽象等害蟲[6]。氟啶蟲酰胺是日本石原產業株式會社開發的吡啶酰胺(或煙酰胺)類殺蟲劑，可有效防治作物上的刺吸式口器害蟲，對蚜蟲尤其高效[7]，目前在我國主要登記用于防治黃瓜、蘋果、馬鈴薯上的蚜蟲[6]。已有研究結果表明，氟啶蟲酰胺和氟啶蟲胺腈對草莓蚜蟲的防治效果均較好，藥后7 d防效達95%以上[8]。但有關氟啶蟲酰胺和氟啶蟲胺腈對蜜蜂的毒性及風險評價尚未見報道。故本文按照《化學農藥環境安全評價試驗準則》[9]和經濟合作與發展組織(OECD)[10-11]的要求，以草莓生產中防治蚜蟲的常用農藥20%啶蟲脒SP(water soluble powder，可溶粉劑)為對比，測定了10%氟啶蟲酰胺WG(water dispersible granule，水分散粒劑)和22%氟啶蟲胺腈SC(aqueous suspension concentrate，懸浮劑)對意大利蜜蜂(Apis mellifera L.)的急性毒性，并采用危害商值(HQ)法評價了其對蜜蜂的風險，以期篩選出對蜜蜂風險低的農藥，為草莓蚜蟲防治用藥的合理使用提供科學依據。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 供試材料

1.1.1 供試生物

意大利蜜蜂(Apis mellifera L.)成年工蜂，從浙江省義烏市佛堂鎮王煥興蜂場購入，并在浙江省農業科學院內自行保種繁育。試驗時，選擇同一蜂群中健康、大小一致的成年工蜂進行試驗。急性經口毒性試驗時，在室內黑暗條件下饑餓2 h，以保證試驗開始時蜜蜂處于饑餓狀態。

1.1.2 供試藥劑

20%啶蟲脒SP(深圳諾普信農化股份有限公司)，10%氟啶蟲酰胺WG(日本石原產業株式會社)，22%氟啶蟲胺腈SC(美國陶氏益農公司)，98%樂果原藥(江蘇騰龍生物藥業有限公司)。

1.1.3 試驗蜂籠

不銹鋼正方體框架(15 cm)，四面有塑料紗網，紗網可打開。

1.2 試驗方法

1.2.1 急性經口毒性

參照GB /T 31270. 10-2014《化學農藥環境安全評價試驗準則 第10部分：蜜蜂急性毒性試驗》[9]和經濟合作與發展組織(OECD)頒布的“化學品測試準則NO. 213”[10]中的要求進行。根據預備試驗結果，20%啶蟲脒SP設置6.05 g a.i.·L-1、3.02 g a.i.·L-1、1.51 g a.i.·L-1、0.755 g a.i.·L-1、0.378 g a.i.·L-1和0.189 g a.i.·L-1共6個處理濃度。10%氟啶蟲酰胺WG設置2.50 g a.i.·L-1共1個處理濃度。22%氟啶蟲胺腈SC設置0.0205 g a.i.·L-1、0.0128 g a.i.·L-1、0.00800 g a.i.·L-1、0.00500 g a.i.·L-1、0.00312 g a.i.·L-1、0.00195 g a.i.·L-1和0.00122 g a.i.·L-1共7個處理濃度。另設置50%蔗糖水溶液處理為空白對照組。試驗溶液配制時，先將供試農藥用去離子水溶解后再用50%蔗糖水溶液稀釋至各試驗濃度，然后分別取200 μL加入到飼喂器(一次性塑料滴管，0.2 mL)中，待用。試驗時，先將蜜蜂轉移入試驗蜂籠中，然后將飼喂器插入蜂網網孔中，3～4 h后取出飼喂器并換用不含供試物的50%蔗糖水溶液進行飼喂(不限量)，記錄各處理藥液的消耗量。各處理均設3次重復，每重復10只蜜蜂。試驗在25.0 ℃～25.7 ℃、相對濕度55.0%～68.0%、微光條件下的實驗室內進行。處理組和空白對照組同時進行。

1.2.2 急性接觸毒性

參照GB /T 31270. 10-2014《化學農藥環境安全評價試驗準則 第10部分：蜜蜂急性毒性試驗》[9]和經濟合作與發展組織(OECD)頒布的“化學品測試準則NO. 214”[11]中的要求進行。根據預備試驗結果，20%啶蟲脒SP設置51.1 g a.i.·L-1、31.9 g a.i.·L-1、19.9 g a.i.·L-1、12.4 g a.i.·L-1、7.75 g a.i.·L-1、4.84 g a.i.·L-1和3.02 g a.i.·L-1共7個處理濃度。10%氟啶蟲酰胺WG設置13.9 g a.i.·L-1共1個處理濃度。22%氟啶蟲胺腈SC設置1.50 g a.i.·L-1、0.750 g a.i.·L-1、0.375 g a.i.·L-1、0.188 g a.i.·L-1、0.0940 g a.i.·L-1、0.0470 g a.i.·L-1和0.0235 g a.i.·L-1共7個處理濃度。另設丙酮和0.02%有機硅水溶液處理為助劑對照組及未進行點滴的處理為空白對照組。試驗溶液配制時，啶蟲脒和氟啶蟲酰胺用丙酮溶解并稀釋至各試驗濃度，氟啶蟲胺腈用0.02%有機硅水溶液溶解并稀釋至各試驗濃度。處理時，用手動微量點滴儀分別將1.0 μL各濃度藥液點滴于蜜蜂中胸背板，待藥液揮發完后將蜜蜂轉入試驗蜂籠中，用脫脂棉浸泡適量50%蔗糖水溶液進行飼喂。各處理均設3次重復，每重復10只蜜蜂。試驗在25.0 ℃～25.7 ℃、相對濕度55.0%～60.0%、微光條件下的實驗室內進行。處理組和空白對照組同時進行。

1.2.3 結果調查

分別于處理后24 h和48 h，觀察并記錄受試蜜蜂的中毒癥狀和死亡數。

1.2.4 數據處理

根據蜜蜂死亡數和各處理試驗濃度，應用DPS軟件(7.05版)計算供試農藥對蜜蜂的LD50值及其95%置信限等。

1.2.5 毒性等級劃分

農藥對蜜蜂的急性毒性等級劃分如下：低毒，48 h-LD50>11.0 μg a.i.·蜂-1；中毒，2.0 μg a.i.·蜂-1<48 h-LD50≤11.0 μg a.i.·蜂-1；高毒，0.001 μg a.i.·蜂-1<48 h-LD50≤2.0 μg a.i.·蜂-1；劇毒，48 h-LD50≤0.001 μg a.i.·蜂-1[9]。

1.3 風險評價

依據歐洲和地中海植物保護組織(European and Mediterranean Plant Protection Organization, EPPO)提出的“危害商值”(hazard quotient, HQ)來初步確定農藥對蜜蜂的急性毒性風險[12]。其計算公式如下：HQ=田間推薦最高劑量(g·ha-1)÷LD50(μg·bee-1)。當HQ<50，農藥對蜜蜂為低風險；50≤HQ≤2 500為中等風險；HQ>2 500為高風險[12]。

2 結果(Results)

2.1 參比物質試驗

為驗證蜜蜂急性毒性試驗方法的有效性，試驗選擇樂果為參比物質進行測定。試驗結果顯示：樂果對蜜蜂的急性經口試驗結果LD50(24 h)為0.134 μg a.i.·蜂-1(表1)，在《化學農藥環境安全評價試驗準則》要求的范圍(0.10 μg a.i.·蜂-1～0.35 μg a.i.·蜂-1)之內[9]。樂果對蜜蜂的急性接觸試驗結果LD50(24 h)為0.221 μg a.i.·蜂-1(表2)，在《化學農藥環境安全評價試驗準則》要求的范圍(0.10 μg a.i.·蜂-1～0.30 μg a.i.·蜂-1)之內[9]。表明供試的意大利蜜蜂符合試驗要求，既可用于蜜蜂急性經口試驗，也可用于蜜蜂急性接觸試驗。

2.2 中毒癥狀

試驗期間，助劑對照組和空白對照組均表現正常。急性經口毒性試驗時，氟啶蟲酰胺處理表現正常。急性接觸毒性試驗時，氟啶蟲酰胺處理的蜜蜂多數表現為活動減少、行動緩慢等癥狀，少數表現為精神萎靡不振、掛壁不動等癥狀。啶蟲脒和氟啶蟲胺腈處理的中毒癥狀與氟啶蟲酰胺急性接觸毒性試驗的中毒癥狀類似，其中高濃度處理組表現尤為明顯。3種農藥的中毒癥狀相近可能與調查時間有關(分別于處理后24 h和48 h調查)。

2.3 急性毒性試驗

2.3.1 急性經口毒性

急性經口毒性測定結果顯示(見表1)：20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的48 h-LD50值分別為4.47 μg a.i.·蜂-1、>11.2 μg a.i.·蜂-1和0.0601 μg a.i.·蜂-1。根據農藥對蜜蜂的急性毒性分級標準[9]，10%氟啶蟲酰胺WG對蜜蜂的急性經口毒性等級為低毒，20%啶蟲脒SP為中毒，22%氟啶蟲胺腈SC為高毒。3種農藥對蜜蜂的急性經口毒性從大到小為：22%氟啶蟲胺腈SC>20%啶蟲脒SP>10%氟啶蟲酰胺WG。

2.3.2 急性接觸毒性

采用“點滴法”測得20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的急性接觸毒性48 h-LD50值分別為11.0 μg a.i.·蜂-1、>13.9 μg a.i.·蜂-1和0.643 μg a.i.·蜂-1(表2)。根據農藥對蜜蜂的急性毒性分級標準[9]，10%氟啶蟲酰胺WG對蜜蜂的急性接觸毒性等級為低毒，20%啶蟲脒SP為中毒，22%氟啶蟲胺腈SC為高毒。3種農藥對蜜蜂的急性接觸毒性大小為：22%氟啶蟲胺腈SC>20%啶蟲脒SP>10%氟啶蟲酰胺WG。

2.4 風險評價

中國農藥信息網農藥綜合查詢系統中農藥登記信息顯示，啶蟲脒、氟啶蟲酰胺和氟啶蟲胺腈3種農藥在我國的田間最高推薦劑量分別為180 g a.i.·ha-1、75 g a.i.·ha-1和97.5 g a.i.·ha-1[6]。由于同一種農藥的急性經口結果和急性接觸結果有差異，故為了獲得一個可靠的安全范圍，風險評價時應選擇急性經口結果和急性接觸結果的低值進行分析。本試驗中，20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的急性經口試驗結果均低于急性接觸毒性試驗結果，故本試驗以急性經口試驗結果來計算HQ值。根據20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的急性經口試驗結果(48 h-LD50值)，可得其HQ值分別為40.3、<6.70和1 622(表3)。表明20%啶蟲脒SP和10%氟啶蟲酰胺WG這2種農藥對蜜蜂的急性毒性風險為低風險，22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂的急性毒性風險為中等風險。

表1 3種農藥對蜜蜂的急性經口毒性Table 1 The acute oral toxicity of three pesticides to honeybees

注：“—”表示無法計算。

Note: “—” means can not be calculated.

表2 3種農藥對蜜蜂的急性接觸毒性Table 2 The acute contact toxicity of three pesticides to honeybees

注：“—”表示無法計算。

Note: “—” means can not be calculated.

3 討論(Discussion)

目前，煙堿類殺蟲劑對蜜蜂的毒性受到廣大科研人員的高度關注。吳遲等[13]研究了啶蟲脒等4種新煙堿類殺蟲劑對蜜蜂的急性毒性，季守民等[14]研究了吡蟲啉等7種新煙堿類殺蟲劑對意大利蜜蜂的急性毒性。不管是急性經口毒性試驗還是急性接觸毒性試驗，啶蟲脒對蜜蜂的急性毒性等級均為中毒級，這與本研究結果一致。因此，本試驗結果進一步驗證了啶蟲脒對蜜蜂的急性毒性等級為中毒。

PPDB數據庫查詢結果顯示[15]，啶蟲脒、氟啶蟲酰胺和氟啶蟲胺腈等3種農藥對蜜蜂的急性經口毒性試驗結果(48 h-LD50值)分別為14.53 μg a.i.·蜂-1、>53 300 μg a.i.·蜂-1和0.146 μg a.i.·蜂-1，對蜜蜂的急性接觸毒性試驗結果(48 h-LD50值)分別為8.09 μg a.i.·蜂-1、>51 100 μg a.i.·蜂-1和0.379 μg a.i.·蜂-1，其毒性等級均分別為中毒、低毒和高毒。本試驗中，20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的急性毒性等級與PPDB結果一致。20%啶蟲脒SP和22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂的急性毒性48 h-LD50值與PPDB數值差異較少，基本在3.5倍以內，這可能與蜜蜂種類有關。而10%氟啶蟲酰胺WG對蜜蜂的急性毒性(48 h-LD50值)與PPDB數值差異較大，這可能與本試驗使用制劑(有效成分含量低)和不同蜜蜂種類進行試驗有關。

根據危害商值(HQ)計算公式可知，HQ值大小一方面取決于田間推薦最高劑量，另一方面取決于農藥對蜜蜂的急性經口或急性接觸LD50值。本研究發現，20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂的急性經口LD50值均低于急性接觸LD50值，故為了獲得一個可靠的安全范圍，風險評價時選擇急性經口結果來計算HQ值。風險評價結果表明，22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂存在中等風險(HQ值為1 622)，20%啶蟲脒SP和10%氟啶蟲酰胺WG對蜜蜂的風險為低風險，其HQ值分別為40.3和<6.70。其中20%啶蟲脒SP的HQ值高于吳遲等[13]和季守民等[14]報道的結果，這與田間推薦最高劑量選擇有關。本研究中選擇啶蟲脒在我國所有登記作物中的最高推薦劑量，而吳遲等[13]和季守民等[14]選擇在我國已登記的相同含量、相同劑型的同一有效成分的田間最高推薦劑量來計算。但風險評價結果是一致的，均為低風險。由于本研究僅開展了急性毒性試驗并通過HQ值來評價農藥對蜜蜂的風險性，對于低風險的20%啶蟲脒SP和10%氟啶蟲酰胺WG來說是可以接受的，但對于中等風險的22%氟啶蟲胺腈SC來說，還需開展慢性毒性、幼蟲發育毒性、半田間和田間等試驗，以明確22%氟啶蟲胺腈SC對蜜蜂存在的真正風險。

本研究中20%啶蟲脒SP、10%氟啶蟲酰胺WG和22%氟啶蟲胺腈SC等3種農藥對蜜蜂的急性毒性與風險評價結果是針對特定配方(或特定企業生產的)的制劑所得，其有效成分或其他企業生產的制劑對蜜蜂的急性毒性和風險等級如何有待進一步研究。

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◆

Acute Toxicity and Risk Assessment of Pesticides Used in Strawberry for Controlling Aphid to Honeybees

Wu Shenggan, Xu Jiyang, Rao Huixian, Liu Xinju, An Xuehua, Lv Lu, Guan Wenbi, Zhao Xueping*

State Key Laboratory Breeding Base for Zhejiang Sustainable Pest and Disease Control, Key Laboratory for Pesticide Residue Detection of Ministry of Agriculture, Institute of Quality and Standard for Agro-products, Zhejiang Academy of Agricultural Sciences, Hangzhou 310021, China

17 November 2016 accepted 8 February 2017

To explore the environment effect of pesticides for aphid control in strawberry, the acute toxicities of 20% acetamiprid SP, 10% flonicamid WG and 22% sulfoxaflor SC to honeybees (Apis mellifera L.) were determined according to Test Guidelines on Environmental Safety Assessment for Chemical Pesticides (China) and Guidelines for the Testing of Chemicals (OECD). The risk assessment was carried out using the parameter of hazard quotients (HQ). For the oral toxicity, the results showed that the 48 h-LD50values of 20% acetamiprid SP, 10% flonicamid WG and 22% sulfoxaflor SC to honeybees were 4.47 μg a.i.·bee-1, >11.2 μg a.i.·bee-1and 0.0601 μg a.i.·bee-1, respectively. For the acute contact toxicity, the 48 h-LD50values were 11.0 μg a.i.·bee-1, >13.9 μg a.i.·bee-1and 0.643 μg a.i.·bee-1, respectively. Based on the toxicity standard of Test Guidelines on Environmental Safety Assessment for Chemical Pesticides, the toxicity of 20% acetamiprid SP, 10% flonicamid WG and 22% sulfoxaflor SC to honeybees was moderate toxicity, low toxicity and high toxicity, respectively. According to the HQ values, 22% sulfoxaflor SC has moderate risk to honeybees (HQ value was 1 622), while 20% acetamiprid SP and 10% flonicamid WG have low risk to honeybees with the HQ values of 40.3 and <6.70 . The results suggested that 10% flonicamid has the priority in controlling aphids in strawberry production, followed by 20% acetamiprid SP. It should be taken measures to reduce the risk to honeybees when 22% sulfoxaflor SC was applied to controlling the aphid in strawberry.

acetamiprid; flonicamid; sulfoxaflor; honeybee; acute toxicity; risk assessment

公益性行業(農業)科研專項(201303088)；浙江省特色農產品全產業鏈安全風險管控項目(ZJNY2016001)

吳聲敢(1977-)，男，助理研究員，研究方向為農藥應用及環境安全性評價研究，E-mail: wushenggan@163.com；

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: zhaoxueping@tom.com

10.7524/AJE.1673-5897.20161117002

2016-11-17 錄用日期：2017-02-08

1673-5897(2017)2-222-06

X171.5

A

趙學平(1969-)，男，研究員，主要研究方向為農藥應用及環境安全性評價研究，發表學術論文130余篇。

表3 3種農藥對蜜蜂的風險評價
Table 3 Hazard quotient of three pesticides to honeybees

供試藥劑Testedpesticides田間推薦劑量/(ga.i.·ha-1)Applicationrate/(ga.i.·ha-1)48h經口LD50/(μga.i.·蜂-1)48horalLD50/(μga.i.·bee-1)48h接觸LD50/(μga.i.·蜂-1)48hcontactLD50/(μga.i.·bee-1)危害商值Hazardquotient風險等級Riskgrade20%啶蟲脒SP20%AcetamipridSP1804.4711.040.3低風險Lowrisk10%氟啶蟲酰胺WG10%FlonicamidWG75>11.2>13.9<6.70低風險Lowrisk22%氟啶蟲胺腈SC22%SulfoxaflorSC97.50.06010.6431622中等風險Moderaterisk

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