急性缺血性卒中側支循環建立的影像學評估

祁 宇，薛 靜，高培毅

(首都醫科大學附屬北京天壇醫院 放射科，北京 100050)

·專題·

急性缺血性卒中側支循環建立的影像學評估

祁 宇，薛 靜，高培毅

(首都醫科大學附屬北京天壇醫院 放射科，北京 100050)

急性缺血性卒中是危害人類健康的疾病之一，它的致死率和傷殘率極高。隨著人們生活水平的提高，缺血性卒中的發病率也逐年提高。改善和恢復缺血區的供血有助于患者的預后，因此側支循環的建立十分重要。在臨床工作中，對腦卒中側支循環的建立進行準確的影像學評估是選擇治療該疾病方案的關鍵。本文將對側支循環的解剖結構及影像學評估展開論述。

腦梗死；側支循環；影像學評估

薛靜， 首都醫科大學附屬北京天壇醫院放射科副主任醫師，副教授，碩士研究生導師。衛生部腦卒中篩查與防治工程全國中青年專家委員，中國老年醫學學會腦血管病分會委員，中國卒中學會醫學影像分會第一屆委員。入選北京市科技新星和北京市衛生系統高層次衛生技術人才學科骨干計劃。2014年和2016年國家衛生計生委腦卒中篩查與防治“優秀中青年專家”，承擔“十二五”國家科技支撐計劃1項，北京市級課題研究2項，主要擅長神經系統影像學診斷。

缺血性腦卒中發病率、病死率極高。目前主要治療手段仍然是超早期溶栓治療[1]，挽救缺血半暗帶組織。近年來國內外研究發現，良好側支循環的建立，能減少梗死灶容積、改善預后，減低復發風險[2-5]。因此快速準確地判斷腦側支建立情況，對指導臨床工作有重要意義。

1 側支循環的概念、代償機制、影響因素及臨床意義

1.1 概念 側支循環是指連接鄰近樹狀動脈群的動脈血管結構，存在于大多數組織中，通過改變血流路徑而起到對閉塞血管供血區提供逆向血流灌注的作用[6]。在腦組織中，當供應大腦的某一大血管狹窄或者閉塞時，血流通過其他正常腦血管經過軟腦膜動脈流入到缺血區的腦組織，以提供血液灌注[5]，避免發生腦組織壞死。

1.2 腦側支循環代償機制 腦側支循環從解剖學的角度可以分為顱內—顱內代償和顱外—顱外代償。根據血管開放層次可分為三級代償[5]：一級代償為大腦動脈環(Willis環)；二級代償為側支循環，包括：軟腦膜動脈側支、眼動脈側支等；三級代償是指新生毛細血管形成。

Willis環作為一級代償，在大腦中動脈(middle cerebral artery，MCA)狹窄或閉塞時迅速溝通雙側大腦半球及大腦前后半球的血液建立循環。在臨床工作中也會發現，擁有較完整Willis環的人，當大腦一側大動脈閉塞時，血流迅速經過Willis環與梗死區域進行溝通，使腦梗死面積較相應大動脈供血面積小。雖然Willis環起到主要作用，但Willis環完整者僅占50%，變異較多[7]，有時不能為缺血區提供足夠血流灌注，此時二級側支開放，眼動脈溝通頸外與頸內動脈進行供血；腦表面的軟腦膜動脈相互溝通進行代償。當大腦大動脈狹窄或者閉塞時，閉塞遠端軟腦膜血管壓力降低，與鄰近血管形成壓力差，從而使其他軟腦膜血管的血液流入到壓力低的血管里[8]。因此，軟腦膜動脈對腦表面的組織代償較好，但對深部基底節區組織代償較差[9]。但二級側支需缺血一定時間后才能打開[10]。三級代償主要是新毛細血管的生成，它是血管內皮損傷，新生內皮細胞增殖遷徙的結果，因此這一過程需要數天才能完成[8]。

1.3 側支循環影響因素 血管內皮生長因子、血小板源性生長因子對側支的形成都起著促進作用[11]。此外側支循環開放相關性因素由高到低依次為同型半胱氨酸水平增高、性別、高脂血癥、高血壓病[12]。

1.4 形成側支循環的臨床意義 側支循環建立情況可以評估患者的疾病發展和預后情況，以便更好地指導臨床醫生治療方案的制定。Arsava等[13]提出:急性腦梗死中側支循環建立良好者受損組織容易恢復，臨床預后相對較好，經靜脈溶栓或動脈拉栓治療則具有良好療效；同時腦梗死出血轉化風險較小。一般來講側支循環代償良好，可以選擇藥物治療；若代償不好，則需選擇介入治療[14]。因此，側支循環的評估對臨床有重要的指導意義。

2 腦側支循環的影像學評估

2.1 磁共振成像(magnetic resonance imaging， MRI)在腦側支循環建立的評估

2.1.1 磁共振血管造影(magnetic resonance angiography， MRA)對腦血管的顯示 目前臨床最常用的MRA技術是時間飛躍法(time of flight， TOF)。該方法不僅能多角度觀察血管結構，還能觀察血流方向和速度[15]。TOF法可以清楚顯示一級側支循環Willis環是否完整和組成血管的粗細情況。TOF法通過觀測血管偏利情況間接評估軟腦膜吻合狀況[16]。對來自大腦前動脈(anterior cerebral artery， ACA)和大腦后動脈(posterior cerebral artery， PCA)軟腦膜動脈吻合(leptomeningeal anastomoses，LMAs)側支代償進行簡單的量化，根據偏利現象(病變同側血管較對側增粗，分支延長)間接評估二級側支循環。這種量化與腦梗死面積的相關性極大，ACA與PCA的偏利現象越明顯， MCA供血部位梗死區面積越小，二者呈負相關[9]，因此偏利現象在一定程度上反映側支情況。超急性期腦梗死阻塞大動脈遠端有時見多個細小的血管影(較對側增多)，提示側支的形成。然而TOF法存在血流飽和現象，對慢血流信號較不敏感，對慢血流的血管顯示欠佳，易高估血管狹窄的程度。

對比增強MRA(contrast enhancement MRA， CE-MRA)是利用造影劑使血液的T1時間縮短來對血管進行成像，它在顯示血管腔方面明顯優于其他MRA，出現血管狹窄的假象明顯減少，反映血管狹窄程度更加真實[17]。若患者在CE-MRA和TOF-MRA中同時出現血流信號，其預后比只在一種上出現血流信號的患者好[18]。TOF-MRA與CE-MRA聯合應用，能顯示TOF無法顯示的血管，提高判斷側支的準確性 。

2.1.2 磁共振灌注成像(magnetic resonancce perfusion， MRP)對腦血流的評估以及對缺血性腦卒中的臨床應用價值 目前在MRP中 ，對動脈自旋標記(arterial spin labeling，ASL)進行側支循環評估的研究較多。ASL是將水作為自由彌散的示蹤劑，利用反轉脈沖標記上游區的動脈血，經過一個標記層到成像層的通過時間后，血中已標記的質子在成像層毛細血管區與組織水自旋交換，引起局部組織縱向弛豫時間變化，所得圖像與沒有標記的控制圖像相減，得到腦血流(cerebral blood flow CBF)圖像。它能反映某一時刻腦血流量的大小及分布、病變對側頸內動脈(internal carotid artery，ICA)和PCA來源的血流[19]，間接了解側支循環狀況。

de Havenon等[20]研究發現當急性缺血性卒中患者ASL低灌注區出現匍匐迂曲的高信號即腦動脈穿行偽影( arterial transit artifact ATA)時，預后較好；國內也有研究證實[21]，ASL偽彩圖上若出現皮層表面及皮層下細條狀高信號，則患者15日美國國立衛生研究院卒中評分(National Institute of Health Stroke Scale NIHSS)較高。ASL偽彩圖低灌注區周圍、皮層及皮層下匍匐條狀高灌注信號與側支循環建立相關，當血管內的水質子經過冗長的側支血管到達缺血區后，因T1時間縮短，質子多停留在大血管至微血管水平，未能進入毛細血管網與神經細胞進行血氧交換，形成高灌注假象[22]。

血管編碼動脈自旋標記(vessel encoded arterial spin labelling，VE-ASL)在腦側支評估中也起重要作用。它將雙側頸內動脈、椎基底動脈分別標記不同顏色，以便觀察腦內供血分布，可同時反映Willis環及軟腦膜側支血流情況[19]，與數字減影血管造影(digital subtraction angiography，DSA)有很好的一致性。有研究將VE-ASL存在側支循環定義為末梢血流量≥10 ml·(min·100 g)-1腦組織，與DSA觀察的側支一致性有統計學意義[23]。

ASL無創但灌注參數少，只能反映CBF的變化。單相位ASL只能反映某一時刻的腦血流量。多相位ASL雖能反映腦側支循環，但延長TI時間會減少信噪比，又會明顯增加掃描時間。因此用ASL判斷側支在臨床中應用并不十分廣泛。

2.1.3 磁敏感加權成像(susceptiblity weighted imaging， SWI)對腦側支的評估及臨床價值 SWI通過利用相位的改變增加不同物質的對比度，可充分顯示組織之間內在磁敏感特異性的差異，如小靜脈，該方法通過對小靜脈的顯示反映腦組織的灌注情況。急性缺血性腦卒中的患者由于血管嚴重狹窄或者閉塞，導致遠端腦組織缺血，代償性增加了腦組織的攝氧指數(oxygen extraction fraction OEF)[24]，缺血遠端有明顯的低信號血管征(prominent vessel sign PVS)，較對側增多增粗。Verma等[25]研究發現MCA-M1段血栓形成且側支循環建立良好的急性缺血性卒中患者，出現低信號皮層靜脈(prominient cortical veins PCV)數量較無側支的患者少，明顯程度低?？赡苁怯捎趥戎Ы⒑?，皮層梗死區部分由軟腦膜側支供血導致。Vural 等[26]研究發現液體反轉恢復序列(fluid attenuated inversion recovery，FLAIR)上的血管高信號征(Flair vascular hyperintensity，FVH)與SWI上的低信號血管征有一定的相關性，大動脈梗死較皮層動脈梗死更容易出現上述征象，提示PCV出現可能與側支建立有關。影響PCV出現的因素有很多，對于PCV是否是側支循環還需進一步研究。

2.1.4 FLAIR上的特征性血管高信號與側支循環的關系 FLAIR序列上的FVH即在T2Flair橫斷面上的條帶狀高信號，最常發生于外側裂。根據位置不同分近端和遠端。遠端FVH是指遠離狹窄或閉塞血管、分布于大腦皮層表面的形似細小血管的蛇紋狀高信號影，因血流緩慢導致“流空效應”消失而表現為高信號，為軟腦膜側支循環的標志[27]。近端FVH 是指位于狹窄或閉塞血管處或其近端的點狀、條索狀高信號影，為顱內動脈嚴重狹窄或閉塞的標志[28]。Sanossian 等[29]研究發現，29例MCA閉塞患者中28例有從末梢到閉塞部位的FVH，均經DSA證實存在側支循環，其中 22例側支循環良好；不存在有FVH但無側支的患者，提示FVH存在與側支建立有關。國內學者對38例MCA閉塞的患者進行FVH研究發現，22例患者出現遠端 FVH，其動態計算機斷層掃描血管造影(computed tomography angiography， CTA)的原始圖像上出現遠端向近端代償的側支血流，也提示遠端FVH與側支建立有關系[30]。Gawlitza等[31]研究發現FVH越顯著，平均通過時間(mean transit time， MTT)延長越明顯，提示FVH可能與慢血流、缺血半暗帶有關 。FVH征象對軟腦膜側支的評估與CTA相比差異無統計學意義[32]。FHV對臨床有指導意義。Liu等[33]對MCA近端或完全閉塞者進行血管成形術前后FVH的變化研究，發現再通成功且預后好的患者FVH減少或者消失，提示血流通暢。FVH能為臨床提供簡單、便捷、經濟的影像學方法評估側支循環，也能反映再通情況，臨床意義較大。

2.2 計算機斷層掃描(computed tomography， CT)在評估側支循環中的應用

2.2.1 CTA對顱內血管的顯示 CTA是經靜脈注射造影劑后，在造影劑充盈缺損高峰期時用螺旋CT進行連續性掃描，計算機處理所得圖像重現血管主體，從不同角度顯示血管結構的一種快速，無創的血管造影成像方法。

CTA能顯示顱內Willis環及其完整性、顱內血管的狹窄位置、狹窄程度，狹窄部位遠端二級側支的建立。目前常用基于 CTA 的軟腦膜側支評分評估側支代償[34]。該方法基于狹窄或閉塞血管對側動脈延伸至患側MCA或頸內動脈顱內段供血區的程度進行評估。CTA通過逆行血流與對側正常血流比較分為3個等級判斷側支代償。0分(側支無血液供應)、1分(與對側相比側支血流少)、2分(與對側相比側支血流相等)。但Liu等[35]研究發現，用CTA評估二級側支與DSA的結果存在差異，聯合CTA、CT灌注成像(computed tomography perfusion，CTP)雖能減少這種差異， 但與DSA相關性仍較低。dCTA(whole-brain dynamic time-resolved CTA)對側支的評估有一定價值。某研究對41例顱內血管阻塞的患者行dCTA檢查，發現在ACA-MCA，PCA-MCA中，側支的供應范圍與側支血管的粗細正相關，在PCA-MCA中與血液回流時間負相關，提示回流速度越快，側支建立情況越好[36]。

非時變CTA 是一項基于CTP獲得的、不受血管內對比劑到達時間影響的血管成像技術，目前研究很少，臨床應用不廣泛。非時變 CTA能發現單時相 CTA 未顯示的側支血管[37]，對側支觀察的準確度更高。

2.2.2 CTP對側支建立的評估 CTP是靜脈快速團注對比劑時對感興趣區域進行連續快速掃描，獲得的時間密度曲線。它可以對梗死部位及體積進行預測。CTA聯合CTP可提高預測側支的準確性[35]。有學者認為，MTT 和達峰值時間(time to peak TTP) 的延長與血流灌注路徑延長和血流緩慢有關，提示該區域有側支血流[38-41]。對CTP的原始圖像動態觀察有助于發現側支血流的情況[30]。

2.3 經顱多普勒超聲技術(transcranial doppler sonography，TCD) TCD檢查價格低廉，操作簡單，無創，可以重復操作，目前廣泛應用科研和臨床工作中。TCD可間接評估一級、二級側支[6]。

當一側頸內動脈狹窄發生血流動力學變化時，TCD可通過探測血流方向判斷一級側支循環。當前交通動脈開放時，病變同側ACA-A1段血流方向逆轉，對側血流方向不變，血流速度加快；壓患側頸總動脈時 ， 健側 ACA-A1段血流速度加快 (>1.2倍)[42]。后交通動脈開放時，病變側PCA-P1段血流加快，基底動脈平均血流速度>70 m/s。國內某研究用TCD對頸內動脈顱外段狹窄患者的大動脈血流方向、頻譜形態、搏動指數等進行檢測，結果表明TCD對后交通動脈、顱外向顱內代償的檢測與DSA差異無統計學意義；但前交通動脈與DSA差異有統計學意義，可能與操作者技術水平有關[43]。

TCD可對二級側支進行一定程度的評估。當頸內動脈重度狹窄或閉塞時，同側頸外動脈分支與眼動脈吻合向顱內代償，此時眼動脈血流方向逆轉(背離探頭)或眼動脈血流方向正常而搏動指數、平均血流速度降低[44-45]。當軟腦膜側支開放時，病變側ACA或PCA的血流速度大于對側30%，血流方向無改變[46]。高速低阻血流FD(flow diversion)也為軟腦膜側支的出現提供可靠證據[47]。當MCA閉塞時，TCD可在ACA和PCA中檢測到高速低阻的血流FD，MCA狹窄程度越高，FD出現率越高，與軟腦膜側支的出現正相關。

TCD有一定的局限性，難以直接顯示軟腦膜側支和三級側支小血管；不能顯示Willis環的完整性。TCD檢測對操作者的要求很高，容易受到操作者的主觀影響。在頸內動脈壓迫試驗時，容易引起不穩定斑塊的脫落導致遠端血管栓塞；在判斷基底動脈(basilar artery， BA)時，TCD只能反映當時的情況，容易受到項背部骨窗的干擾；老年和女性患者側支檢測的準確率遠不及男性及年輕患者。

2.4 DSA DSA是將注入造影劑前后兩次的圖像進行減影后獲得的僅存在血管的一種成像技術。DSA能清晰地顯示顱內血管走形和分布、細小側支的建立情況、明確血管狹窄程度部位、動態顯示血管內血液的流速和方向。目前國際多采用美國神經介入和治療神經放射學會/介入放射學會(American Society of Interventionaland Therapeutic Neuroradiology/Society of Interventional Radiology， ASITN/SIR) 提出的血流分級系統對側支血流分級[48]：① 0級，無側支血流流到缺血區；② 1級，有緩慢血流流到缺血區的邊緣，伴有灌注不足；③ 2級，有快速血流流到缺血區邊緣，僅有部分達到缺血區；④ 3級，缺血區有緩慢但完全的血流；⑤ 4級，快速完全的血流到達全部缺血區。DSA目前仍是診斷腦側支循環建立的金標準，但DSA為有創性檢查，費用較高，對注射對比劑的劑量和壓力的要求高，因此只作為二線的檢查方法。

綜上所述，缺血性腦卒中側支循環的建立的早期評估對臨床診斷及患者預后有重要的意義。DSA仍是診斷的金標準，但其缺點多，臨床工作中不作為首選。MRA及CTA對側支血管的顯示均具有一定局限性；目前對FLAIR上的FVH及ASL等新方法的研究逐漸增多，但臨床應用并不廣泛。因此，還需我們不斷深入了解側支循環及其檢查方法，以便于更加客觀深入的評價側支循環，指導臨床工作。

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Imaging evaluation of collateral circulation in acute ischemic stroke

Qi Yu， Xue Jing， Gao Peiyi
DepartmentofRadiology，BeijingTiantanHospital，CapitalMedicalUniversity，Beijing100050，China

XueJing，xuejing2006@126.com

The acute ischemic stroke is one of the diseases that endanger human health with its high mortality rate and disability rate.With the improvement of people's living standard， incidence rate of the disease is increasing year by year. Improving and recovering cerebral perfusion will contribute to the prognosis of the patients with ischemic cerebrovascular disease，therefore the establishment of the collateral circulation is very important.The imaging evaluation of cerebral collateral circulation in clinic work is the key to choose the appropriate treatment. This article will review the anatomical structure of collateral circulation and the imaging evaluation of collateral circulation.

brain infarction; collateral circulation; imaging assessment

薛靜，Email: xuejing2006@126.com

R743.33

A

1004-583X(2017)09-0742-05

10.3969/j.issn.1004-583X.2017.09.002

2017-08-08 編輯:張衛國