不同相對分子質量羊棲菜多糖對消旋山莨菪堿模型小鼠學習記憶的影響

劉洪超，應苗苗*，施文正,*，謝 俊，楊靖亞，汪之和

（1.上海海洋大學食品學院，上海水產品加工及貯藏工程技術研究中心，上海 201306；2.溫州科技職業學院，浙江 溫州 325000）

不同相對分子質量羊棲菜多糖對消旋山莨菪堿模型小鼠學習記憶的影響

劉洪超1，應苗苗2,*，施文正1,*，謝 俊1，楊靖亞1，汪之和1

（1.上海海洋大學食品學院，上海水產品加工及貯藏工程技術研究中心，上海 201306；2.溫州科技職業學院，浙江 溫州 325000）

為研究不同相對分子質量羊棲菜多糖（Sargassum fusiforme polysaccharides，SFPS）對記憶獲得性障礙小鼠學習記憶的影響，采用超濾膜體系分離2 種相對分子質量較低的SFPSⅤ、SFPSⅣ及粗SFPS，采用消旋山莨菪堿建立小鼠的記憶獲得性障礙模型，運用Morris水迷宮定位航行實驗考察小鼠學習記憶能力。結果表明：SFPS對記憶障礙小鼠的學習記憶能力具有一定的改善作用，中劑量SFPSⅤ與模型組相比，小鼠平均逃避潛伏期明顯縮短，穿越次數明顯增加（P＜0.05）；不同相對分子質量SFPS對小鼠的學習記憶能力改善程度不同，低相對分子質量SFPS效果最佳，且優于吡拉西坦的效果（P＜0.05）；SFPS改善記憶獲得性障礙模型小鼠學習記憶能力的機制可能與SFPS的抗氧化能力有關；研究結果對SFPS的利用及活性研究具有一定的指導作用。

羊棲菜多糖；消旋山莨菪堿；學習記憶；抗氧化能力

羊棲菜（Sargassum fusiforme（Harv.）Setch.）屬馬尾藻科。羊棲菜多糖（S. fusiforme polysaccharides，SFPS）具有多種生物活性，包括提高免疫活性[1]、降血糖、降血脂[2]、抗疲勞[3]、抗氧化[4-5]、抗菌[6-9]、抗輻射[10]等，對于改善現代社會由于衰老、老年癡呆等引起的學習記憶障礙有著重要意義[11]。

SFPS是指從羊棲菜中提取的水溶性多糖，主要由褐藻酸和褐藻糖膠組成，其組成復雜且難以純化，本實驗通過超濾膜系統獲得相對分子質量小于1萬的SFPS與粗SFPS進行比較分析，通過消旋山莨菪堿建立小鼠的記憶獲得性障礙模型，運用Morris水迷宮實驗探討不同相對分子質量SFPS及粗SFPS對記憶獲得性障礙小鼠學習記憶的影響，為SFPS體內生理活性的研究提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料、動物與試劑

羊棲菜采自浙江省洞頭縣半屏海區。

昆明種清潔級小白鼠，雌雄鼠各半，體質量20～24 g，由上海杰思捷實驗動物有限公司提供，實驗動物許可證號：SCXK（滬）2013-0006，合格證編號：2010002608932。

小鼠采用籠內飼養，同組小鼠雌雄分籠飼養（每籠5 只），室溫25～30 ℃，空氣相對濕度60%～75%，均飼以小鼠標準飼料，籠內統一飲用自來水。消旋山莨菪堿 杭州民生藥業有限公司產品；吡拉西坦片上海信誼藥廠有限公司；總抗氧化能力（total antioxidant capacity，T-AOC）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）及丙二醛（malondialdehyde，MDA）試劑盒 南京建成生物工程研究所。

1.2 儀器與設備

MS-1型水迷宮視頻分析系統 成都儀器廠；UV/V-16/18型紫外分光光度計 上海美譜達儀器有限公司；電子天平、Vivafiow200超濾板 德國賽多利斯公司；微波爐 廣東美的微波電器制造有限公司；電熱鼓風干燥箱 上海博迅實業有限公司醫療設備廠；數顯恒溫水浴鍋 上海慧泰儀器制造有限公司；H2050R-臺式高速冷凍離心機 長沙湘儀離心機儀器有限公司；真空冷凍干燥機 德國Christ公司；R206旋轉蒸發儀 上海申生科技有限公司；循環水式多用真空泵 上海申勝生物技術有限公司；粉碎機 九陽股份有限公司。

1.3 方法

1.3.1 不同相對分子質量SFPS的提取與制備

稱取一定量羊棲菜粉末，根據微波輔助水提法[12]提取SFPS粗提液，按液固比100∶3（V/m）添加三氯乙酸除蛋白后分別透過截留相對分子質量為100 000、50 000、10 000、5 000的超濾系統及不經過超濾系統，得到不同相對分子質量范圍SFPS提取物中的SFPSⅣ（相對分子質量5 000～10 000）和SFPSⅤ（相對分子質量小于5 000）及粗SFPS三部分。每部分分別在60 ℃減壓旋轉蒸發濃縮至1/10體積，加入4 倍體積無水乙醇沉淀SFPS，4 ℃冰箱中靜置過夜，析出的絮狀物沉淀4 000 r/min離心15 min，收集沉淀物后真空冷凍干燥，得到不同相對分子質量范圍的SFPS樣品。

1.3.2 動物篩選與分組

通過篩選排除小鼠社會失敗應激易感[13]及行為絕望小鼠[14-15]，利用Morris水迷宮訓練出學習記憶能力相近的昆明小鼠120 只（雌雄各半），隨機分成12 組，每組10 只：正常對照組（灌胃20 mL/（kg·d）蒸餾水，以體質量計，下同）、模型組（灌胃20 mL/（kg·d）蒸餾水）、陽性對照組（灌胃800 mg/（kg·d）吡拉西坦）、SFPSⅣ組（SFPS高、中、低劑量分別為400、300、200 mg/（kg·d），下同）、SFPSⅤ組、粗SFPS組。各組統一進食飲水；每2 d稱一次體質量，按體質量各組連續灌胃15 d，每天1 次。

1.3.3 Morris水迷宮定位航行實驗

灌胃15 d后進行Morris水迷宮定位航行實驗[16]。每天水迷宮實驗前2 h進行灌胃，正常對照組、模型組灌胃蒸餾水，陽性對照組灌胃吡拉西坦，其余各組按高、中、低劑量分別灌胃SFPSⅣ、SFPSⅤ及粗SFPS；水迷宮實驗開始前30 min進行腹腔注射，除正常對照組腹腔注射等量生理鹽水外，其余各組注射12 mg/kg消旋山莨菪堿，建立記憶獲得性障礙模型。圓形水池直徑100 cm，實驗室水迷宮水溫保持在（20±2）℃。水池上方安置攝像系統，同步記錄小鼠運動數據，通過電腦程序記錄小鼠運動相關數據。水池等分為Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ 4 個象限，圓臺放置于第Ⅲ象限中央，低于水面1 cm。每只小鼠每天訓練4 次，4 個象限各1 次。記錄小鼠從入水到找到平臺的時間，即逃避潛伏期，如果小鼠在60 s內沒有找到平臺，則人工引導至平臺并讓其停留10 s，逃避潛伏期機尾60 s。實驗為期4 d，實驗期間保持環境及參照物不變。

1.3.4 反向實驗和探索實驗

[17-18]方法，第5天進行行為測試。反向實驗即是將平臺轉移到對面向象限，記錄小鼠的逃避潛伏期。探索實驗核對撤除平臺后使小鼠在無平臺情況下尋找記憶中的平臺，記錄2 min內小鼠穿越平臺位點的次數，記錄穿越次數。

1.3.5 血清T-AOC、SOD活力、MDA含量的測定

水迷宮實驗結束后，眼眶取血，小鼠脫臼處死，4 ℃、3 000 r/min離心10 min分離血清，嚴格按照試劑盒說明書對血清各指標進行測定。

1.4 數據統計分析

所有實驗數據均采用SPSS Statistics 22 軟件進行統計分析，每組實驗設10 個平行，以 ±s表示，顯著性分析采用單向分組方差分析，多重比較采用LSD法，P＜0.05表示為顯著性差異。

2 結果與分析

2.1 SFPS對小鼠空間學習記憶能力的影響

表1 SFPS對Morris水迷宮定位航行實驗中逃避潛伏期的影響Table 1 Effect of SFPS on mean escape latency in Morris water maze test

Morris水迷宮測試結果顯示（表1），在訓練過程中，隨著訓練次數的增加，各組小鼠找到平臺所需時間逐漸減少，從第3天開始，正常對照組、陽性對照組小鼠平均逃避潛伏期均比模型組小鼠明顯縮短（P＜0.05）；正常對照組與陽性對照組第4天的平均逃避潛伏期無顯著差異（P＞0.05），這說明小鼠記憶障礙模型成功建立。

與模型組相比，在訓練第2天，SFPSⅤ中、低劑量組，SFPSⅣ高、中劑量組，粗SFPS高、中劑量組的逃避潛伏期顯著短于模型組（P＜0.05）；在訓練第3天，除SFPSⅣ中劑量組的逃避潛伏期與模型組無顯著差異，SFPS其余8 組逃避潛伏期均顯著短于模型組（P＜0.05）；在訓練第4天，SFPSⅣ中、低劑量組的逃避潛伏期與模型組無明顯差異，SFPSⅤ和粗SFPS的高、中、低劑量組及SFPSⅣ高劑量組的逃避潛伏期均顯著短于模型組（P＜0.05）。與陽性對照組相比，在訓練第2天，SFPSⅤ中劑量組、SFPSⅣ高劑量組的逃避潛伏期顯著短于陽性對照組（P＜0.05）；在訓練第4天，SFPSⅤ中劑量組的逃避潛伏期顯著短于陽性對照組（P＜0.05）。

對小鼠逃避潛伏期的影響，SFPSⅤ、SFPSⅣ、粗SFPS之間存在明顯的區別，低相對分子質量SFPS可以顯著縮短小鼠的平均逃避潛伏期，SFPSⅤ效果最明顯，粗SFPS次之，SFPSⅣ最不明顯；不同灌胃劑量也會對小鼠平均逃避潛伏期有影響，SFPSⅤ中劑量效果最佳，低劑量次之，高劑量最差；SFPSⅣ和粗SFPS均為高劑量最佳，低劑量最差。

上述結果說明SFPS對消旋山莨菪堿模型組的學習記憶能力有顯著改善，且SFPSⅤ效果最明顯，強于吡拉西坦，其余各組均能明顯改善模型組的學習記憶能力，效果與吡拉西坦基本相同；不同劑量也會對學習記憶能力有影響，3 種SFPS之間改善學習記憶能力順序為：SFPSⅤ＞粗SFPS＞SFPSⅣ。

2.2 SFPS對小鼠探索能力的影響

表2 SFPS對記憶獲得性障礙模型小鼠探索能力的影響Table 2 Inf l uence of SFPS on exploration ability in model mice with memory impairment

由表2可見，隨著平臺移動至對面向象限，與正常對照組比較，模型組找到平臺的逃避潛伏期顯著延長（P＜0.05），陽性對照組逃避潛伏期無顯著差異（P＞0.05）；撤除平臺后，模型組穿越次數較對照組顯著減少（P＜0.05），陽性對照組穿越次數無顯著差異（P＞0.05）。灌胃3 種不同相對分子質量SFPS，除SFPSⅣ低劑量組的逃避潛伏期、穿越次數與模型組相比無顯著差異，其他各組逃避潛伏期均顯著短于模型組，穿越次數顯著高于模型組（P＜0.05）；與正常對照組相比，SFPSⅤ中劑量組、SFPSⅣ高劑量組、粗SFPS高劑量組逃避潛伏期顯著縮短（P＜0.05），SFPSⅤ中劑量組穿越次數顯著高于正常對照組（P＜0.05）。

研究表明SFPS的藥理活性與其相對分子質量的大小有著密切關系，SFPS的相對分子質量與其特有生物活性聚合結構有一定關系[25]。本實驗以吡拉西坦作為陽性對照，結果表明，低相對分子質量SFPS對消旋山莨菪堿模型組學習記憶能力的改善效果顯著強于吡拉西坦（P＜0.05），其余各組能顯著改善模型組的學習記憶能力，效果與吡拉西坦基本相同（P＞0.05）。

2.3 SFPS對小鼠抗氧化能力的影響

表3 SFPS對小鼠血清T-AOC及SOD活力、MDA含量的影響Table 3 Effect of SFPS on serum T-AOC, SOD activity and MDA content in mice

由表3可見，各組小鼠連續灌胃不同劑量SFPS各組分15 d后，與正常對照組相比，陽性對照組與正常對照組無顯著差異（P＞0.05）；模型組血清中T-AOC、SOD活力顯著低于正常對照組，MDA含量顯著高于正常對照組（P＜0.05）；SFPSⅤ高、中、低各劑量組均有顯著提高血清中T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用（P＜0.05）；SFPSⅣ高劑量組血清中T-AOC、SOD活力顯著高于正常對照組（P＜0.05），MDA含量與正常對照組無顯著差異（P＞0.05），SFPSⅣ中、低劑量組T-AOC、SOD活力及MDA含量與正常對照組無顯著差異（P＞0.05）；粗SFPS高、中劑量組血清中SOD活力顯著高于正常對照組（P＜0.05），T-AOC、MDA含量與正常對照組無顯著差異（P＞0.05），粗SFPS低劑量組與正常對照組無顯著差異（P＞0.05）。與模型組相比，3 種不同相對分子質量的SFPS高、中、低劑量組血清中T-AOC、SOD活力均顯著提高（P＜0.05），除SFPSⅣ低劑量組和粗SFPS中、低劑量組血清中MDA含量與模型組無顯著差異（P＞0.05），其他各組均顯著低于模型組（P＜0.05）。

T-AOC反映機體酶促與非酶促防御體系的總抗氧化能力[19]，SOD為體內主要的抗氧化酶之一，其活力的高低則反映機體清除氧自由基的能力[20-21]，MDA是氧自由基攻擊生物膜中的不飽和脂肪酸所產生的脂質過氧化物，其含量的高低間接反映機體細胞受自由基攻擊的程度[22-23]，MDA的堆積在某種程度上表示衰老的加深，三者之間的關系密不可分，研究表明自由基、脂質過氧化反應與腦老化及認知功能損傷有關[24-27]。

血清抗氧化能力的提高有助于清除肌體組織中自由基代謝產物，減輕氧化應激損傷，起到保護神經細胞免受自由基損傷的作用，Zhang Feng[28]和Fan Ying[29]等認為多糖改善東莨菪堿所致的記憶損失小鼠的學習能力源于其抗氧化作用，明建等[30]研究認為PGE-3-H對東莨菪堿所致的學習記憶障礙小鼠的抗氧化作用并不是很強。本實驗SFPS的選取以相對分子質量為標準，通過測定小鼠血清T-AOC、SOD、MDA水平，結果發現不同相對分子質量SFPS均有提高血清T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用，低相對分子質量的SFPS效果最佳，表明小鼠的血清抗氧化能力得到提高，使小鼠的學習記憶能力加強。由于實驗中SFPS是采用超濾法進行的粗分離，進一步分離純化后SFPS的抗氧化能力有待深入研究，從而為SFPS改善學習記憶障礙機制提供更為確切的依據。

3 結 論

Morris水迷宮定位航行實驗和記憶獲得性障礙模型顯示，SFPS能明顯增強小鼠的學習記憶能力，中劑量SFPSⅤ組與模型組相比，小鼠平均逃避潛伏期明顯縮短，穿越次數明顯增加，SFPS能明顯改善消旋山莨菪堿所致的記憶障礙，增強小鼠學習記憶能力。低相對分子質量SFPS對消旋山莨菪堿模型組學習記憶能力的改善效果強于吡拉西坦（P＜0.05），其余各組能顯著改善模型組的學習記憶能力，效果與吡拉西坦基本相同（P＞0.05）。不同相對分子質量SFPS均有提高血清中T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用，低相對分子質量的SFPS效果最佳，效果顯著（P＜0.05），表明小鼠的血清抗氧化能力得到提高，使小鼠的學習記憶能力加強。

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Effect of Sargassum fusiforme Polysaccharides with Different Relative Molecular Weights on Learning and Memory Ability in Mice Model of Memory Impairment Induced by Raceanisodamine

LIU Hongchao1, YING Miaomiao2,*, SHI Wenzheng1,*, XIE Jun1, YANG Jingya1, WANG Zhihe1
(1. Shanghai Engineering Research Center of Aquatic Product Processing and Preservation,College of Food Science and Technology, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;2. Wenzhou Vocational College of Science and Technology, Wenzhou 325000, China)

The effects of Sargassum fusiforme polysaccharide (SFPS) and its fractions separated by ultraf i ltration (SFPSⅤand SFPSⅣ) on the learning and memory ability in mice were investigated and the underlying mechanisms were explored. A mouse model of memory impairment was established by intraperitoneal injection of racemic anisodamine, and Morris water maze place navigation test was used to evaluate the learning and memory ability. The results showed SFPS could improve the learning and memory ability in mice with memory impairment. Compared with the model group, medium-dose SFPSⅤsignif i cantly shortened the mean escape latency and increased the number of crossing the platform (P ＜ 0.05). SFPS with lower molecular weight was the most effective in improving the learning and memory ability among the polysaccharides tested and was superior to piracetam (P ＜ 0.05). The underlying mechanism may be related to the antioxidant activity of SFPS. These fi ndings may provide some useful guidance for the application of SFPS and the study of its activity.

Sargassum fusiforme polysaccharide; raceanisodamine; learning and memory; antioxidant capacity

10.7506/spkx1002-6630-201801033

TS201.2

A

1002-6630（2018）01-0221-05

劉洪超, 應苗苗, 施文正, 等. 不同相對分子質量羊棲菜多糖對消旋山莨菪堿模型小鼠學習記憶的影響[J]. 食品科學,2018, 39(1): 221-225.

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2016-10-08

浙江省科技廳科技計劃項目（2014C25039）；上海市科委工程中心能力提升項目（16DZ2280300）；

上海市高校知識服務平臺項目（ZF1206）

劉洪超（1991—），女，碩士研究生，研究方向為水產品加工與貯藏。E-mail：1028554657@qq.com

*通信作者簡介：應苗苗（1983—），女，副教授，博士，研究方向為食品科學。E-mail：mmying0120@163.com

施文正（1975—），男，教授，博士，研究方向為水產品加工與風味。E-mail：wzshi@shou.edu.cn