香菇β-葡聚糖的提取及其對淀粉消化性的影響

陳忠秋，馮 濤，莊海寧*，楊 焱，張勁松

（1.上海應用技術大學香料香精技術與工程學院，上海 201418；2.上海市農業科學院食用菌研究所，農業部南方食用菌資源利用重點實驗室，國家食用菌工程技術研究中心，上海市農業遺傳育種重點開放實驗室，上海 201403）

香菇是一種重要的食藥兩用菌，不僅具有獨特的香氣，鮮美的味道，并且具有極高的營養價值。香菇干品的主要成分為碳水化合物（58%～60%）、蛋白質（20%～23%）、膳食纖維（9%～10%）、脂類（3%～4%）以及灰分（4%～5%）[1]。香菇被認為是藥物、營養品和藥妝品開發的天然來源。香菇中的β-葡聚糖被認為是最有潛力的活性成分之一。有研究表明，香菇粗多糖中含有大約27.19%的β-葡聚糖，是豐富的β-葡聚糖的來源[2]。香菇β-葡聚糖（Lentinus edodes β-glucan，LEBG）的主要成分為β-1,3-葡聚糖[3]。β-葡聚糖具有免疫活性、抗腫瘤活性[4]、放射防護性能[5]、抗氧化活性[6]和肝臟保護活性[7]。

隨著人口老齡化以及人們生活習慣、飲食習慣的改變，與飲食密切相關的代謝類疾?。ㄈ缣悄虿〉龋┑陌l病率逐年上升。據世界衛生組織報道，全世界范圍內至少有3億人正在遭受糖尿病帶來的痛苦，而中國糖尿病患者已達1億[8]。淀粉廣泛存在于食物中，其消化性會直接影響到機體的餐后血糖水平添加。根據其消化速率和程度，淀粉通常分為快速消化淀粉（rapidly digestible starch，RDS）、緩慢消化淀粉（slowly digestible starch，SDS）和抗性淀粉（resistant starch，RS）[9]。加拿大學者Jenkins提出血糖指數預測值（predicted glycemic index，pGI）概念，根據其對餐后血糖的影響，將不同的富含碳水化合物的食物進行了分類[10]。因此，食品可以分為3 類：低pGI、中pGI和高pGI。研究表明SDS、RS可以提高對胰島素的敏感性并調節身體的血糖平衡。此外，它還可以改善餐后飽腹感，減少身體的熱量攝入。另外還可以防止腸道疾病、糖尿病、肥胖癥等慢性疾病的發生。攝入高水平的SDS不會產生高血糖和胰島素反應[11]。Puls等[12]從小麥中分離得到β-葡聚糖為一種α-淀粉酶抑制劑，能降低淀粉的消化速率。張宇[13]在研究燕麥β-葡聚糖對淀粉體外消化影響實驗中發現，燕麥β-葡聚糖能夠延緩淀粉的消化，并且隨著燕麥β-葡聚糖分子質量和溶液濃度的增加，其延緩淀粉消化的效果越好，表現為慢消化淀粉增加。

在本研究中，從香菇中提取LEBG，并將LEBG添加到兩種淀粉中，將其糊化后對其流變學特性進行檢測，并研究LEBG對兩種淀粉的體外消化的影響。本研究旨在為LEBG應用于淀粉基質食品以及降血糖食品的開發提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

香菇子實體 上海百信生物科技有限公司；小麥淀粉 山東渠風食品科技有限公司；玉米淀粉 山東大宗玉米淀粉公司。

胃蛋白酶（EC 3.4.23.1，51 U/mg）、轉化酶（EC 3.2.1.26，300 U/mg）、淀粉轉葡糖苷酶（EC 3.2.1.3，21.1 U/mg）、α-淀粉酶（EC 3.2.1.1，19.6 U/mg）、熒光染料FITC 美國Sigma公司；葡萄糖測定試劑盒 上海榮盛生物藥業有限公司；葡萄糖標準品南京建成生物工程研究所；普魯蘭標準品（shodex standard p-82） 昭和電工株式會社；苯酚、無水葡萄糖、濃硫酸、三氟乙酸、乙醇、鹽酸、乙酸（均為分析純） 國藥集團化學試劑有限公司。

1.2 儀器與設備

電熱鼓風干燥箱、電熱恒溫振蕩水槽 上海一恒科學儀器有限公司；臺式高速冷凍離心機 湖南湘儀實驗室儀器開發有限公司；紫外分光光度計 尤尼柯（上海）儀器有限公司；旋渦混合儀 海門市其林貝爾儀器制造有限公司；高效液相排阻色譜與多角度激光光散射分析儀、示差折光儀聯用系統（high-performance sizeexclusion chromatography coupled with multi-angle laser light scattering-refractive index，HPSEC-MALLS-RI）（由Waters 2414示差檢測器、Waters 2695高效液相色譜泵配以串聯的凝膠色譜柱TSK PWXL6000 和TSKPWXL400、Waters 717 plus自動進樣器和氦-氖激光光源的八角度激光光散射檢測器組成） 美國Wyatt公司；紅外光譜儀賽默飛世爾科技有限公司；共聚焦激光掃描顯微鏡（配備有兩個空氣冷卻激光器Ar和He/Ne的TCS SP2 AOBS）德國Leica Microsystem Heidelberg GmbH公司。

1.3 方法

1.3.1 LEBG的提取及基本的組分測定

圖1 LEBG的提取Fig. 1 Flow chart of LEBG extraction

參照Zhuang Haining等[14]提取β-葡聚糖的實驗方法，按照圖1的提取流程進行LEBG的提取，具體操作為：稱取200 mg干香菇，按料液比1∶15（g/mL）加入蒸餾水，浸泡0.5 h；煮沸后100 ℃浸提2 h，濾布過濾，將濾渣進行第2次浸提，操作同上；將2 次得到的濾液混合，濃縮后，濃縮液于25 ℃、10 000 r/min離心25 min，轉移上清液至燒杯，在4 ℃冰箱中存放12 h；在4 ℃、10 000 r/min離心25 min后得到部分沉淀；用20%的乙醇溶液醇洗沉淀；每次清洗后，在3 ℃、10 000 r/min離心15 min，得到離心后的沉淀；重復醇洗4～5 次，直至得到比較透明純凈的沉淀為止。醇洗后的沉淀，用蒸餾水溶解后透析3 d，將透析后的樣品進行冷凍干燥，得到LEBG。

采用苯酚-硫酸法[15]、β-葡聚糖試劑盒法[16]分別對LEBG多糖含量和β-葡聚糖含量進行測定，并按照GB 5009.3—2016《食品中水分的測定》測定其水分含量，按照下式計算LEBG得率。

1.3.2 LEBG的分子質量和純度

利用HPSEC-MALLS-RI分析多糖的分子質量分布，計算其分子質量[17]。稱取5 mg樣品，溶解于1 mL流動相中，流動相為含0.05 mol/L的NaH2PO4·2H2O 和0.15 mol/L的NaNO3溶液（pH 7，0.02%疊氮鈉），配制成質量濃度5 mg/mL的溶液。用12 000×g離心20 min后取上清液進行HPSEC-MALLS-RI分析[18]。其中，流速為0.5 mL/min，色譜柱溫用柱溫箱恒定在35 ℃；激光檢測器光源波長選用623.8 nm。多糖在溶液中的折光指數增量（dn/dc）按照0.146 mL/g計算。

1.3.3 LEBG單糖組成分析

表1 高效陰離子色譜的洗脫程序Table 1 Elution program of high performance anion chromatography

精確稱取3 mg LEBG樣品放入耐高溫具塞試管中，加入2 mol/L三氟乙酸溶液4.5 mL，將具塞試管置于110 ℃的油浴鍋中水解3 h。水解后用氮吹儀吹干，待試管內的液體較少時，加入3 mL甲醇繼續吹干，直至完全吹干無酸味。水解產物加入超純水溶解，溶解后取25 μL用高效陰離子色譜測定其單糖組成和物質的量之比。標準品為葡萄糖、木糖、甘露糖、半乳糖、鼠李糖、阿拉伯糖、巖藻糖、果糖、葡萄糖醛酸和半乳糖醛酸混標[19]。

色譜條件：Dionex CarboPac PA20陰離子交換分析柱；采用脈沖安培檢測器進行檢測，柱溫為30 ℃，流動相：去離子水、0.25 mol/L氫氧化鈉和1 mol/L乙酸鈉溶液，按照表1的程序進行洗脫。

1.3.4 LEBG的紅外光譜

稱取樣品1～2 mg，進行常規紅外光譜分析，掃描區間為4 000～400 cm－1[20]。

1.3.5 LEBG-淀粉的混合凝膠的動態流變學測試

1.3.5.1 混合凝膠的制備

向小麥淀粉及小麥淀粉中加入基于干質量0%和20%的LEBG，加入一定量的去離子水配制成質量分數為6%的淀粉漿[21]，將各組樣品置于沸水浴中進行糊化，不斷攪拌避免結塊直至完全糊化。

1.3.5.2 動態流變學的測定

為了測量受LEBG影響淀粉凝膠的黏彈性改變，采用TA流變儀對上述混合凝膠進行動態流變學的檢測。在0.1 Hz和25 ℃條件下對0.1%～10%的形變范圍掃描以測定其線性黏彈區。確定1%的形變為線性黏彈區范圍內的形變值，樣品的頻率掃描程序在25 ℃條件下在1%的形變內從0.1～10 Hz運行[22]，并記錄儲能模量G’和損耗模量G”以顯示其黏彈性性能。

1.3.6 LEBG對淀粉體外消化的影響

1.3.6.1 制備LEBG-小麥淀粉的混合凝膠

按照總質量的0%、20%的LEBG分別替代小麥淀粉、玉米淀粉。將淀粉和LEBG的混合物（200 mg）分散在蒸餾水（2 mL）中，混勻后在95 ℃的水浴中磁力攪拌加熱20 min。制備出的LEBG-淀粉混合凝膠用于淀粉消化的分析。

1.3.6.2 體外消化特性

根據Englyst方法[9]測定淀粉消化，略有改動。向裝有混合凝膠樣品的玻璃瓶中加入4 mL胃蛋白酶-磷酸緩沖溶液（5 mg/mL）。將在37 ℃條件下保溫30 min。加入6 個玻璃珠和2 mL乙酸鈉緩沖液（0.5 mol/L，pH 5.2），利用于渦旋混合儀進行充分混勻。將玻璃管置于37 ℃水浴中并以160 r/min振蕩25 min。然后向玻璃管中加入淀粉轉葡糖苷酶和轉化酶組成的混合酶溶液（2 mL）。在不同時間（0、20、30、60、90、120、180 min和240 min）取50 μm使用葡萄糖氧化酶-過氧化物酶法測量酶解葡萄糖的含量。根據G20和G120值計算RDS、SDS和RS的值并繪制淀粉消化曲線。

式中：C為淀粉消化率；t為取樣時間點；Gt為在酶解t min后釋放的葡萄糖含量/mg；G0為混合體系消化前所含游離葡萄糖的含量/mg；G20為在酶解20 min后釋放的葡萄糖含量/mg；G120為在酶解120 min后釋放的葡萄糖含量/mg；TS為淀粉的干基總質量/mg。

1.3.6.3 pGI測定

根據Go?i等[23]提出的如下公式，可通過淀粉酶解率計算出pGI。

式中：H90為90 min酶解的總淀粉的百分比。

1.3.7 激光共聚焦掃描顯微鏡觀察

利用激光共聚焦掃描顯微鏡觀察LEBG與淀粉的相互作用的方式。向淀粉中加入干基質量0%和20%的LEBG，加入一定量的蒸餾水，配制成干基為5%的混合體系，置于沸水浴中糊化20 min（邊糊化邊進行磁力攪拌），糊化結束后，利用熒光染料FITC（20 μL，2 mg/mL）對淀粉-多糖復合凝膠進行染色，并在20 ℃條件下孵育24 h。取一定量混合物置于載玻片上，并在樣品制備后15 min內觀察。配備有兩個空氣冷卻激光器Ar和He/Ne的TCS SP2 AOBS共聚焦激光掃描顯微鏡在×40物鏡的熒光模式下觀察。FITC的激發波長為488 nm，發射波長為500～525 nm[24]。

1.4 數據分析

采用Origin 9.0和Microsoft Excel 2016對數據進行統計分析和圖表繪制；采用IBM SPSS Statistics 22軟件進行方差分析；采用ASTRA 6.1數據分析軟件對光散射數據進行采集和分析。

2 結果與分析

2.1 LEBG的基本組成

表2 LEBG的基本組成的質量分數（x±s，n=3）Table 2 Basic composition of LEBG (x ± s, n= 3)

由表2可見，香菇通過此種熱水浸提方法得到的LEBG的多糖質量分數為80.04%，其中，β-葡聚糖質量分數為70.62%，其得率為0.49%。

2.2 LEBG的分子質量及純度鑒定

如圖2所示，利用HPSEC-MALLS-RI聯用系統測定LEBG的分子質量，LEBG的重均分子質量（mw）為1.868×106Da，數均分子質量（mn）為1.854×106Da，多分散性指數為1.007 6，說明熱水浸提得到的LEBG為大分子的β-葡聚糖，且分子質量分布較為集中。該結果與梅光明等[25]的香菇多糖分子質量（mw：5.203×104；mn：4.707×104）測定有一定的差異，造成這一差異的原因可能是香菇的前處理、來源不同，以及不同的提取方法。

圖2 LEBG的高效液相色譜圖譜Fig. 2 HPLC profile of LEBG

2.3 LEBG的單糖組成分析

圖3 混合標準品的離子色譜圖Fig. 3 Ion chromatograms of mixed standards

圖4 LEBG的離子色譜圖Fig. 4 Ion chromatogram of LEBG

LEBG經水解后與標準單糖的離子色譜圖進行對比，結果如圖3、4所示，LEBG的單糖組成為葡萄糖、半乳糖、阿拉伯糖、木糖和甘露糖。LEBG中阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖、半乳糖物質的量之比為0.72∶1.61∶2.61∶92.75∶2.34，由此可判斷，葡萄糖是LEBG的單糖組成主要為葡萄糖。這些結果與先前研究中的結果類似，Xie Hongqi等[26]從香菇中提取得到的3 種多糖Le1、Le2、Le3均由阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖和半乳糖組成，其中葡萄糖為主要單糖組分。

2.4 紅外圖譜分析結果

圖5 LEBG的紅外圖譜Fig. 5 Infrared spectrum of LEBG

由圖5可知，在3 321.82 cm－1處有強的—OH 吸收峰，說明LEBG存在分子間的氫鍵[27]；在2 924.31 cm－1有CH3、CH2、CH的C—H伸縮振動吸收峰；波數為1 647.67 cm－1附近有C＝H的伸縮振動吸收峰；波數為1 423.71 cm－1附近有甲基和次甲基的不對稱C—H（即面內搖擺振動）吸收峰，波數為1 371.36 cm－1附近出現多重吸收峰，為甲基對稱C—H的剪式振動的吸收峰，波數為1 199.20 cm－1附近為三級醇的伸縮振動吸收峰，1 400～1 200 cm－1附近的吸收峰說明該物質為糖類化合物[28]；波數為1 073.40 cm－1處有強的C—O—C醚鍵的吸收峰，波數為889.20 cm－1有吸收峰，說明分子中不存在烷烴直鏈，在889.20 cm－1處吸收是β-吡喃糖苷鍵的特征峰[29]，說明LEBG為β-吡喃型多糖。

2.5 LEBG對淀粉流變特性的影響

圖6 LEBG對小麥淀粉和玉米淀粉黏彈性的影響Fig. 6 Effects of LEBG on the viscoelasticity of wheat starch and corn starch

黏彈性是高分子化合物特有的性質，高分子化合物既有彈性固體特性，又具有黏性流體的特性。淀粉是一種高分子化合物，兼具有彈性和黏性的雙重特性[30]。通常利用動態流變學中的G’和G”表征淀粉的黏性和彈性大小。如圖6所示，凝膠體系隨著角頻率的增加，G’和G”均呈現增加的趨勢，G’總是大于G”，添加了LEBG的凝膠比未添加的G’、G”大，表明添加LEBG后，小麥淀粉糊和玉米淀粉糊的G’和G”均顯著增加，這可能是LEBG相互交聯，改善了混合結構分子鏈之間的連接，增強了凝膠的網絡結構。據文獻報道，富含β-葡聚糖的香菇粉的存在可顯著改變淀粉的黏彈性。同時，香菇粉中的多糖和淀粉交聯，導致分子混合體系的交聯度增加，凝膠系統網絡架構得到增強[31]。

2.6 LEBG對淀粉體外消化的影響

通過測量淀粉消化過程中的水解速率，研究了小麥淀粉凝膠中LEBG對體外淀粉消化的影響。圖7描述了與小麥淀粉、玉米淀粉和20% LEBG進行比較的淀粉酶解曲線。其中，添加了20% LEBG的小麥淀粉消化的速度和程度在所有樣品中是最低的，其次是添加了20% LEBG的玉米淀粉，這歸因于凝膠體系中的網絡結構。LEBG可能與淀粉相互纏結形成了更加穩定的凝膠網絡結構。從流變學的結果進一步驗證了此結論，LEBG增強了與淀粉纏結的可能性，促進了淀粉之間的相互聚集，LEBG和淀粉有一定程度的相互作用，同時降低了淀粉酶與淀粉接觸的面積[14]。Hrvoje等[32]在研究中也得到相似的結論，主要由β-D-葡聚糖構成的黃原膠在體外消化過程中對淀粉的酶解起到抑制作用，其主要可能原因是其側鏈與淀粉形成螺旋狀結構，使得酶解速率降低。

圖7 LEBG對不同淀粉體外消化的影響Fig. 7 Effect of LEBG on in vitro digestion of different types of starch

4 組樣品RDS、SDS、RS含量和pGI值如表3所示。與未添加LEBG相比，具有LEBG的淀粉表現出較低水平的RDS和pGI。此外，含有LEBG的淀粉含有較高含量的SDS和RS。其中，添加了LEBG的小麥淀粉具有最低的RDS（28.37）和pGI值（59.86），顯著低于未添加LEBG的小麥淀粉，在玉米淀粉組別也有相同結果。說明LEBG對淀粉的體外消化具有顯著的抑制作用，能顯著降低RDS和pGI，增加SDS和RS的含量（P＜0.05）。該結果與Regand等[33]的研究結果一致，表明作為可溶性膳食纖維來源的燕麥β-葡聚糖可以顯著降低血糖反應峰值和曲線下的增量面積。另一重要原因是β-葡聚糖對體外消化過程所使用的酶有一定的相互作用[34]。張宇等[13]在研究燕麥β-葡聚糖對淀粉體外消化影響時發現，燕麥β-葡聚糖對α-淀粉酶中的色氨酸殘基發生了靜電或可能發生了由氫鍵、范德華力等非共價鍵的結合，形成了復合物，減少了酶和淀粉結合的機會，從而減緩了淀粉消化的進程。將含有LEBG的香菇超微粉加入淀粉中，也得到相同的結果，說明無論是提取出的LEBG還是含有LEBG的香菇超微粉對于淀粉的消化都有一定的抑制作用。

表3 LEBG對不同淀粉營養片段的影響以及pGITable 3 Effects of LEBG on different types of nutritive starch fragments and predicted glycemic index

2.7 LEBG與淀粉相互作用的可視化觀察

圖8 LEBG-淀粉混合體系的激光共聚焦掃描顯微鏡圖片Fig. 8 Laser confocal scanning microscopy photos of LEBG-starch blend system

如圖8可見，FITC能夠對糊化淀粉以及多糖提供良好的分辨率，在激光共聚焦顯微鏡下，糊化后的小麥淀粉和玉米淀粉均呈現綠色熒光，加入20% LEBG的淀粉周圍有更強的綠色熒光，說明LEBG將淀粉包裹其中，這與Funami等[24]的研究結果一致，多糖與淀粉相互作用方式為多糖包裹淀粉，這進一步說明LEBG對淀粉消化的抑制作用是由于LEBG對淀粉的包裹作用，使得淀粉與酶接觸的可能性降低，從而降低其消化速度。

3 結 論

本實驗采用熱水浸提從香菇的子實體中成功分離得到β-葡聚糖質量分數為70.62%，mw為1.868×106Da的LEBG。該LEBG的單糖組分為阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖、半乳糖，其物質的量之比為0.72∶1.61∶2.61∶92.75∶2.34，并通過紅外驗證其結構為β-吡喃多糖。將20%的LEBG分別加入小麥淀粉和玉米淀粉中，其動態流變學揭示了LEBG與淀粉之間有相互作用的存在。體外消化結果顯示，與未添加LEBG相比，添加了LEBG的小麥淀粉和玉米淀粉的酶解速率顯著降低（P＜0.05）。添加了LEBG的兩種淀粉均表現出較低水平的RDS和pGI以及較高含量的SDS和RS。顯然，LEBG對淀粉的體外消化具有一定的抑制作用，綜合動態流變學的結論可以發現，LEBG可能與淀粉相互纏結形成了更加穩定的凝膠網絡結構，降低了淀粉酶與淀粉接觸的面積。在可視化實驗中進一步說明LEBG與淀粉相互作用的具體方式為包裹作用。將含有LEBG的香菇超微粉加入淀粉，實驗結果表明超微粉也具有一定抑制效果，可用于研發低血糖指數的淀粉類食品。

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