不同放牧制度對高原鼢鼠活動區高寒草地群落結構影響

王玉琴， 鮑根生， 王宏生， 曾 輝， 李繼鵬

(1. 省部共建三江源生態與高原農牧業國家重點實驗室，青海大學畜牧獸醫科學院，青海 西寧810016； 2. 青海省青藏高原優良牧草種質資源利用重點實驗室，青海省畜牧獸醫科學院， 青海 西寧810016)

青藏高原是我國重要的畜牧業基地之一，其中天然草地面積高達1.5億hm2，是當地畜牧業的發展基本物質保障。同時，青藏高原涵蓋多種草地類型，其中高寒草甸是該區域分布面積最廣，也是生態功能穩定性較弱的草地生態系統[1-2]。多年來，由于全球氣候變化、過度放牧、人類不合理的活動及嚙齒動物挖掘活動等因素的綜合作用，青藏高原地區約50.4%高寒草地處于退化狀態，16.5%高寒草地處于嚴重退化狀態[3-4]。其中，草地載畜量過高是造成高寒草甸退化的主要原因，而大面積出現的退化草地往往成為草原嚙齒動物最佳的棲息地[5-6]。高寒草甸主要原生植被-莎草科植物依靠發達的根莖繁殖能力形成緊實致密的草氈層，莎草科植物地上部分被草食家畜反復啃食及嚙齒動物大量取食地下根系后，莎草科植被大面積減少，造成草地植被結構快速發生變化、物種多樣性快速下降，加之凍融、風雨侵蝕等物理過程，最終形成毒雜草大面積滋生的“黑土灘”退化景觀[7-8]。因此，草食家畜采食和嚙齒動物挖掘行為對草地的擾動強度在一定程度上決定高寒草地的退化進程和植物群落的演替方向。

嚙齒動物是草地生態系統重要的組成部分，通過采食和挖掘活動影響草地植被的分布和組成，進而影響整個草地生態系統[9]。高原鼢鼠(Myospalaxbaileyi)和高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原地區主要的嚙齒動物種類，高原鼢鼠是一種視力退化、終年營地下生活的嚙齒動物，主要以植物根系為食物來源[10]，其挖掘和造丘活動將地下新鮮土壤上翻到草地表面，形成大小不一的土丘[11-12]，進而影響地上植被空間結構、土壤形態及土壤礦質化進程[13]。青海省高原鼢鼠發生面積為2 271萬hm2，危害面積為1 561萬hm2[14]。高原鼢鼠大面積發生與草地生態系統被長期擾動有關(如過度放牧、墾荒等)，當草地載畜量較低或適中時，高原鼢鼠活動能提高草地群落物種多樣性和增強草地生態系統的穩定性，成為“草地生態系統工程師”；然而，草地載畜量持續過高時，高原鼢鼠活動能加速草地群落的逆向演替，導致草地生態系統退化甚至崩潰，間接成為是草地退化的主要驅動力[15]。

合理的放牧制度能提高草地群落物種多樣性和草地生態系統的穩定性。關于受損草地生態系統的恢復，最常用的方法有圍欄封育(自然恢復)，它是人類有意識調節草地生態系統中草食動物與植物的關系以及管理草地的手段[16]，具有促進草地生態系統良性循環的功效[17]。單貴蓮等[18]研究表明，圍欄封育能短期內恢復草地建群種的蓋度，而輕度放牧和中度放牧能提高草地群落物種多樣性。物種多樣性一定程度上能決定高原鼢鼠的食物數量和品質[19-20]，也是決定高原鼢鼠選擇適合棲息地主要因素。目前，有關不同放牧制度對草地生物多樣性的影響[21-22]及高原鼢鼠活動對草地群落演替等方面的相關研究比較詳盡[23-25]；然而針對高原鼢鼠活動對不同放牧制度下草地群落結構影響的研究尚少有報道。基于此，本研究通過分析不同放牧制度對草地群落多樣性、高原鼢鼠相對種群數量的影響及草地群落結構與高原鼢鼠種群數量的相關性，明確不同放牧制度對高原鼢鼠種群數量的調控作用，為青藏高原地區高原鼢鼠的生物防控提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 試驗區概況

試驗點位于青海省黃南藏族自治州河南縣托葉瑪鄉文群村(N 34°37′56″，E 106°23′20.2″)，海拔3 480 m，屬于典型的高原大陸性氣候，具有日照時間長、輻射強、熱量低、氣溫日差較大，冬季寒冷漫長，夏季涼爽短促，冬春季節多霜凍、雪災、風災等特點。年均溫-1.3℃～1.6℃，年日照時數2 530～3 100 h，年降水量597.33～615.6 mm，年蒸發量為1 349.7 mm。植被類型主要以高寒嵩草草甸為主，土壤類型為典型的高寒草甸土。草地植被的優勢種為矮嵩草(Kobresiahumilis)、垂穗披堿草(Elymusnutans)、線葉嵩草(Kobresiacapillifolia)，伴生種主要以珠芽蓼(Polygonumviviparum)、密花香薷(Elsholtziadensa)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、莓葉萎陵菜(Potentillafragarioides)、蒲公英(Taraxacummongolicum)等雜類草為主。

1.2 樣地設置

自2014年在黃南州河南縣托葉瑪鄉文群村高原鼢鼠危害嚴重的天然草場上，采用網圍欄分別建立3個禁牧區和3個季節放牧區，面積為200 m×200 m。季節放牧區主要以當地冬季草場為主，每年11月至第二年5月進行放牧；同時選取水源地周圍、全年家畜采食的草地劃定為自由放牧區。通過設定禁牧區、季節性放牧區和自由放牧區來模擬家畜對草地的不同利用方式。自由放牧區和季節性放牧區的放牧強度均為4只羊·hm-2。

1.3 測定內容及方法

1.3.1草地群落結構調查 2014年、2015年8月上旬，在不同處理樣地內分別隨機選取5個樣方(0.5 m×0.5 m)，統計樣方內出現的植物種類，測定植物高度、蓋度、地上生物量和地下生物量。其中，采用目測法估測每種植物的蓋度；采用分種收獲法測定樣方內出現各物種的干重[26-27]；利用鐵鍬挖取體積5個體積為20 cm×20 cm×30 cm的土塊，用清水清洗去除泥土，依據地上植物形態特征區分各物種并歸類，帶回試驗室70℃烘干稱重。

1.3.2草地植物多樣性指數的測定 物種重要值(Pi)=(相對高度+相對蓋度+相對生物量)/3；

物種豐富度指數(S)=物種數；

式中，Pi=Ni/N，Pi代表物種i的相對重要值，N代表樣方各物種重要值總和，Ni代表樣方內第i物種的重要值[27]。

1.3.3高原鼢鼠新鼠丘數調查 依據王權業等[14]、劉麗等[28]利用高原鼢鼠在挖掘活動較頻繁的春秋兩季所形成的新鼠丘數量能可靠估測該區域高原鼢鼠數量的方法，于2014年5月初分別在禁牧區、季節性放牧和自由放牧區選取5個25 m×25 m樣區，每個樣區間隔500 m，調查不同樣區內出現的新鼠丘的數量；其中，判定高原鼢鼠新鼠丘的標準為鼠丘土壤新鮮、鼠丘上無植物定植且鼠丘表面出現龜裂。

1.4 數據分析

禁牧區、季節性放牧區和自由放牧區內出現的鼢鼠新鼠丘數量、生物量(地下、地上)及植物群落生物多樣性指數采用單因素方差分析，分別比較不同樣區內各測定指標間的差異；其中，植物群落多樣性指數采用獨立樣本T檢驗分別檢測2014、2015年間同一樣區間的差異。同時，采用線性回歸分析的方法，分析不同樣區內鼢鼠新鼠丘數量與單子葉、雙子葉及總生物量的相關性，采用SPSS 17.0軟件進行分析。

2 結果與分析

2.1 高原鼢鼠活動對不同放牧制度樣地物種重要值的影響

高原鼢鼠活動對不同放牧制度的草地群落各物種的組成和重要值變化有一定的影響(表1)。總體表現為：季節性放牧區兩年間物種數量平均值(36種)高于禁牧區(30種)和自由放牧區(32種)，同時季節性放牧區草地建群種[禾本科(Grmineae)、莎草科(Cyperaceae)]的重要值高于自由放牧區和禁牧區；而闊葉類植物在不同放牧制度樣地間存在差異，如禁牧區內玄參科(Scrophuariaceae)和菊科(Asteraceae)植物的重要值較高，薔薇科(Rosaceae)植物在自由放牧區內的重要值較高，而季節放牧區內龍膽科(Gentianaceae)植物的重要值較高。

由表1可知，2014-2015年間不同放牧制度樣地內草地群落中垂穗披堿草的重要值最高，且禁牧區內垂穗披堿草的重要值明顯高于自由放牧區和自由放牧區；禁牧兩年后草地群落中矮嵩草、早熟禾、中國馬先蒿、肉果草、冷蒿、老鸛草、珠芽蓼、密花香薷和田葛縷子的重要值增加，而垂穗披堿草、鵝絨委陵菜、莓葉委陵菜、美麗風毛菊、車前、多枝黃芪和蒲公英的重要值降低；自由放牧方式下草地群落中矮嵩草、早熟禾、碎米蕨葉馬先蒿、鵝絨委陵菜、莓葉委陵菜、黃帚橐吾、冷蒿、毛茛、密花香薷和獐牙菜的重要值比2014年增加，而垂穗披堿草、芒冾草、中國馬先蒿、肉果草、美麗風毛菊、車前、多枝黃芪和蒲公英的重要值比2014年降低。季節放牧區中早熟禾、米口袋、金蓮花、扁蕾、龍膽、碎米蕨葉馬先蒿、莓葉委陵菜、肉果草、多枝黃芪、冷蒿、老鸛草和毛茛的重要值較2014年有所增加，而垂穗披堿草、矮嵩草、線葉嵩草、獐牙菜、芒冾草、鵝絨委陵菜、珠芽蓼和密花香薷的重要值較2014年有所降低。

表1 不同放牧制度的草地群落主要物種重要值Table 1 Species importance values of grassland community in different grazing systems

2.2 高原鼢鼠活動對不同放牧制度的草地群落多樣性影響

高原鼢鼠活動對不同放牧制度下草地群落的香農威納指數、優勢度指數、均勻度指數和物種豐富度指數產生不同程度的影響(表2)。從年度變化來看，禁牧、季節性放牧和自由放牧區的香農威納指數、優勢度指數和物種豐富度指數在第二年增加；同時，季節性放牧區內第二年草地群落的均勻度指數顯著高于第一年(P<0.05)。從不同放牧制度來看，自由放牧區第一年的優勢度指數和均勻度指數高于季節放牧區和禁牧區；而季節性放牧第二年草地群落多樣性指數高于禁牧區和自由放牧區，同時季節性放牧區的優勢度指數顯著高于禁牧區和自由放牧區(P<0.05)。

表2 不同放牧方式下草地群落多樣性指數Table 2 Diversity indexes of grassland community in different grazing systems

注：不同字母表示不同放牧制度間差異顯著(P<0.05)；*表示不同年份間差異顯著(P<0.05)

Notes：Different lowercase letters indicate significant differences among different grazing systems (P<0.05)；*indicates significant differences among different years at the 0.05 level

2.3 高原鼢鼠活動對不同放牧制度的草地群落生物量的影響

高原鼢鼠活動對不同放牧制度下草地群落地上、地下生物量分配產生了一定程度的影響(圖1)。其中，地上生物量表現為：禁牧區>季節性放牧區>自由放牧；而地下生物量表現為：自由放牧區>禁牧區>季節性放牧區。按單子葉和闊葉類植物區分，單子葉植物地上生物量表現為：禁牧區>自由放牧區>季節性放牧區，且禁牧區顯著高于季節性放牧區和自由放牧區(P<0.05)；地下生物量表現為：自由放牧區>禁牧區>季節性放牧區。季節性放牧區闊葉類植物地上和地下生物量均高于禁牧區和自由放牧區，且禁牧區的地下生物量顯著低于季節放牧區和自由放牧區(P<0.05)。

圖1 不同放牧制度對草地群落生物量的影響Fig.1 Effects of different grazing systems on grassland community biomass 注：不同小寫字母表示不同放牧制度之間草地地上生物量差異顯著；不同大寫字母表示不同放牧制度之間群落地下生物量差異顯著 Note：Different lowercase letters indicate significant difference of above-ground biomass among different grazing systems at the 0.05 level;different capital letters indicate significant difference of below-ground biomass among different grazing systems at the 0.05 level

2.4 高原鼢鼠相對鼠群密度與植物地上、地下生物量的相關性

不同放牧制度下高原鼢鼠相對種群密度存在差異，其中，季節放牧區和自由放牧區的鼢鼠相對種群密度顯著高于禁牧區(P<0.05，圖2)。同時，高原鼢鼠相對鼠群密度與不同放牧制度樣地植物的地上、地下生物量存在相關性(表3)。禁牧區高原鼢鼠相對種群密度與單子葉植物地上生物量、闊葉類植物地下生物量呈正相關，而與單子葉植物地下生物呈顯著的負相關(表3)；自由放牧區的相對鼠群密度與單子葉植物地上生物量呈負相關，而與單子葉植物地下生物量、闊葉類植物生物量(地下、地上)均呈正相關；季節性放牧區的相對鼠群密度與單子葉、闊葉類植物地上生物量呈負相關，而與地下生物量呈正相關。

圖2 不同放牧制度樣地相對高原鼢鼠密度Fig.2 Relative density of plateau zokor in different grazing systems

表3 不同放牧制度樣地高原鼢鼠鼠群密度與生物量的相關性Table 3 The correlation between relative density of Myospalai baileyi and biomass in different grazing systems

生物量Biomass不同放牧制度Different grazing systems回歸方程Regression equation相關系數rCorrelation coefficientP值P value回歸方程Regression equation相關系數rCorrelation coefficientP值P value地上生物量Above-groundbiomass禁牧Ungrazingy = 0.4x - 17.230.320.60y' = -0.24x + 78.43-0.180.78自由放牧Grazingy = 0.08x + 2.640.330.59y' = -0.236x + 78.434-0.140.82季節放牧Seasonal grazingy = -0.16x + 31.02-0.840.07y' = -0.89x + 183.91-0.750.15地下生物量Under-ground biomass禁牧Ungrazingy = -1.78x + 207.88-0.830.04y' = 0.117x -5.480.730.16自由放牧Grazingy = 1.15x - 86.690.640.18y' = 0.08x - 0.030.670.14季節放牧Grazingy = 0.11x + 24.130.190.72y'= 0.02x + 5.450.140.80

注：y 表示單子葉生物量；y'表示闊葉類生物量；x表示鼢鼠相對鼠群密度

Note: y indicates biomass of monocotyledons; y' indicates biomass of dicotyledons; x indicates the relative density ofMyospalaibaileyi

3 討論與結論

草食家畜和嚙齒動物作為草地主要的植食性動物，其采食、挖掘、踐踏等行為影響草地生態系統結構和功能的穩定性，而草食動物種群數量和分布也受到草地初級生產力的嚴格限制[29]。由于青藏高原地理環境的特殊性和氣候的復雜性，造成青藏高原高寒草甸生態系統具有不穩定性和脆弱性。近年來，由于生物和非生物因素的綜合作用，造成高寒草甸生態系統被破壞甚至崩潰，而草地載畜量過高和嚙齒動物的破壞是造成這一現象的主要原因[15,30]。家畜和嚙齒動物通過地上、地下同時采食，造成植物生長更新進程抑制或停止，進而影響植物群落組成、草地群落逆向演替[31]。通過建立合理的放牧制度一方面能確保草地生態系統的穩定性，另一方面能提高草地的利用率[17]。買小虎等[32]和彭祺等[33]人研究表明，季節性放牧能優化草地群落結構，提高物種多樣性。樊江立等[34]研究表明，中度放牧干擾能提高草地群落多樣性，而持續高強度放牧干擾后草地群落多樣性降低。本研究也得到相同的結論，季節性放牧區物種數、草地建群種的重要值、草地群落多樣性指數以及優勢度指數均高于禁牧區和自由放牧區，而自由放牧區保持較低多樣性，該結果也與Connell提出的“中度干擾理論”假說一致，中等程度的干擾水平能保持較高物種多樣性和群落結構的穩定性[35]。另外，Peco等[36]研究表明，草地禁牧后，由于物種間競爭平衡受家畜采食行為干擾程度降低，造成草地群落中少量競爭力較強的物種成為群落的優勢種群，導致物種多樣性下降。這與本研究在禁牧區內垂穗披堿草具有較高的重要值(表1)，草地群落香農維納指數、多樣性指數、豐富度指數較低的結果一致。因此，合理的放牧制度能促進牧草生長，提高草地群落物種多樣性。前人關于不同放牧制度對草地群落結構和物種多樣性的研究中，禁牧、季節放牧及自由放牧區的差異均達到顯著水平，但本研究中除季節放牧樣區第二年香農維納指數顯著高于自由放牧區和禁牧區外，其余多樣性指數差異均不顯著，這可能是由于高原鼢鼠對草地的擾動，鼢鼠活動可能對草地群落多樣性指數存在影響，其結果還需要進一步驗證。

高原鼢鼠造丘及挖掘活動能影響草地群落結構和物種多樣性，而高原鼢鼠對草地群落結構和物種多樣性的影響與其食性有關。高原鼢鼠是廣食性動物，影響其食性的因素主要與外界的因素有關，如棲息地氣候因素、植物生長周期、食物的喜好性及可食植物與其他植物的種間種間種內競爭等[37]。王權業等[38]通過對鼢鼠胃內容物的顯微結構分析發現，高原鼢鼠食物組成在不同棲息地、性別差異無關，而與不同植物出現的頻次有關；高原鼢鼠主要取食雜類草根莖，主要取食植物為摩苓草(Morinachinensis)、美麗風毛菊、直立梗唐松草、麗江風毛菊(Saussurealikiangensis)、雪白委陵菜(Potentillanivea)、鵝絨委陵菜、棘豆、西伯利亞蓼(Polygonumsibiricum)、異葉米口袋和細葉亞菊(Ajaniatenuifolia)，這與本研究中鵝絨委陵菜、美麗風毛菊、多裂委陵菜等雜類草在自由放牧區和季節放牧區具有較高重要值的研究結果相一致(表1)；可見雜草類的種類和數量能在一定程度上反映該生境內的高原鼢鼠種群密度。高原鼢鼠種群數量增減與草地群落物種組成存在一定的聯系，主要表現為：隨著鼢鼠種群密度的增加，多年生禾本科牧草蓋度減少，一年生或多年生的雜類草的蓋度增加[23]。陶燕鐸等[39]對高寒草甸草地防除雜草后發現，高原鼢鼠種群數量快速下降，從側面證實雜草的數量和分布決定高原鼢鼠的種群數量和分布。同時，魏萬紅等[40]研究也發現，高原鼢鼠的種群密度與雜草類生物量和土壤硬度呈顯著正相關。另外，張堰銘[24]等研究表明，植物群落物種豐富度與高原鼢鼠種群密度呈顯著負相關，高原鼢鼠種群密度與鵝絨委陵菜、萼果香薷、細葉亞菊、西伯利亞蓼等高原鼢鼠喜食植物的數量有關，高原鼢鼠捕殺后單子葉植物重要值增加，鵝絨委陵菜、二裂委陵菜、萼果香薷、細葉亞菊等雙子葉植物的重要值降低，且重要值降低的大多數物種與高原鼢鼠種群密度呈正相關關系。同時，本研究發現季節性放牧區的高原鼢鼠相對種群密度最高，而禁牧區相對種群密度最低；這與“中度干擾理論”的在中度擾動強度下，物種多樣性最高、生態系統最穩定的假說一致。另外，禁牧區高原鼢鼠相對鼠群密度保持最低，這與單子葉植物地下生物量增加，闊葉類植物地下生物量下降，造成高原鼢鼠的食物不足等因素有關。

因此，放牧制度能影響草地群落各物種的重要值，改變高原鼢鼠喜食植物的組成和數量，進而改變高原鼢鼠的種群密度。高原鼢鼠危害的發生與草地載畜量相關，草地載畜量過高和高原鼢鼠的挖掘活動共同作用能加劇草地退化草地進程，這從自由放牧區種群數量較高、草地生物量較低、植物多樣性指數較低等方面得到證實；而季節性放牧區雖然高原鼢鼠種群數量較高，但由于控制草食家畜的采食頻次，草地群落結構及物種多樣性保持最高。因此，在鼠害嚴重的區域早期通過禁牧措施，短期內實現草地優勢種群-單子葉植物快速恢復，改善草地群落結構，減少高原鼢鼠的食物來源，進而降低高原鼢鼠種群密度；后期通過季節放牧，實現草地生物多樣性和生態系統穩定的目標。

綜上所述，季節性放牧可使草地群落物種數、草地建群種的重要值以及草地群落多樣性指數都高于禁牧區和自由放牧區。草地群落地上生物量表現為：禁牧區>季節性放牧區>自由放牧；而地下生物量表現為：自由放牧區>禁牧區>季節性放牧區，且高原鼢鼠相對鼠群密度與不同放牧制度樣地植物的地上、地下生物量存在相關性。因此，建立合理的放牧制度可以改善高寒草甸草地群落結構，進而調控高原鼢鼠的種群密度。