香菇多糖的藥理活性研究進展

萬茜淋 任雨賀 劉淑瑩

中圖分類號 R285 文獻標志碼 A 文章編號 1001-0408（2018）08-1140-05

DOI 10.6039/j.issn.1001-0408.2018.08.29

摘 要 目的：為香菇多糖的相關中藥制劑及其他功能產品的研發和應用提供參考。方法：以“香菇多糖”“藥理活性”“作用機制”“Lentinan”“Pharmacological action”等為關鍵詞，檢索在PubMed、中國期刊全文數據庫、萬方數據庫等數據庫中收錄的1969-2017年發表的關于香菇多糖藥理活性的研究文獻，對其研究進展進行總結和綜述。結果與結論：共獲得國內、外文獻61篇。研究結果顯示，香菇多糖表現出免疫調節、抗腫瘤、抗菌和抗病毒、抗寄生蟲、神經系統保護和抗抑郁、抗疲勞、抗氧化和抗衰老、抗輻射等多方面的藥理活性。其具有廣闊的應用前景，但相關的藥理作用機制很多仍不明確，亟待進一步的基礎研究揭示。對香菇多糖各方面藥理作用機制的深入研究，將為香菇多糖的相關中藥制劑及其他功能產品的研發和應用提供重要的理論指導和參考依據。

關鍵詞 香菇多糖；藥理活性；作用機制；研究進展

香菇（Lentinus edodes）為側耳科植物香蕈的子實體，又稱為香菌、冬菇等。香菇素有“山珍之王”之稱，亦是著名的藥食同源菌種，味甘、性平，在我國傳統醫學中用于治療食欲減退、少氣乏力等癥。香菇多糖（Lentinan，LNT）是從香菇中提取分離得到的結構以β-（1→3）-D-葡聚糖殘基為主鏈的成分。自1969年日本學者Chihara等發現香菇多糖至今，其已經從研究到應用近50年時間，一直是香菇中被重點關注的活性成分[1]。而關于香菇多糖的藥理活性研究全世界范圍均有不同程度的開展，除我國學者外以韓國和日本學者開展較多，美國、巴西、沙特等國學者也同樣關注。可見，香菇多糖已經受到世界各國的廣泛關注和認可。近年來，諸多學者通過對香菇多糖的藥理活性研究，發現其具有抗腫瘤[2]、抗氧化[3]、抗抑郁[4]、抗衰老[5]、抗病毒[6]、抗輻射[7]、抗寄生蟲[8]以及免疫調節[9]等多種生物活性；香菇多糖注射液、香菇多糖膠囊和香菇多糖片等多種藥品已經在臨床上廣泛應用。

本研究中，筆者以“香菇多糖”“藥理活性”“作用機制”“Lentinan”“Pharmacological action”等為關鍵詞，檢索在PubMed、中國期刊全文數據庫、萬方數據庫等數據庫中收錄的1969-2017年發表的關于香菇多糖藥理活性的研究文獻（共獲得國內、外文獻61篇），從香菇多糖的免疫調節作用、抗腫瘤作用、抗菌和抗病毒作用、抗寄生蟲作用、神經系統保護和抗抑郁作用、抗疲勞作用、抗氧化和抗衰老作用、抗輻射作用等方面，對其研究進展進行總結和綜述，旨在為香菇多糖的相關中藥制劑及其他功能產品的研發和應用提供參考。

1 免疫調節作用

香菇多糖的免疫調節作用已在學術界得到多方面證實。早在1976年就已研究得出香菇多糖是一種非特異性淋巴網狀內皮系統激活佐劑[10]。韓國學者Ahn H等[11]研究發現，香菇多糖能夠選擇性地抑制黑色素瘤的炎癥激活。梁金強等[12]研究發現，由香菇多糖、銀耳多糖、茯苓多糖、蟲草多糖、竹蓀多糖按10 ∶ 7 ∶ 1 ∶ 3 ∶ 18的質量比組成的復合多糖能夠提高免疫低下模型小鼠的體液免疫功能，增強T淋巴細胞增殖能力。

近年來，對于香菇多糖的免疫調節作用不僅局限于實驗室研究，在臨床上也有廣泛的應用研究。我國學者萬盟等[13]觀察了香菇多糖注射液聯用FOLFIRI化療方案（伊立替康+亞葉酸鈣+氟尿嘧啶）對中、晚期結腸癌患者免疫功能的影響，發現二者聯用可降低患者外周血中炎癥因子轉化生長因子β（TGF-β）、白細胞介素17（IL-17）、IL-6、腫瘤壞死因子α（TNF-α）水平（P<0.05），從而提高患者機體的免疫功能。李靜等[14]研究發現，香菇多糖注射液聯合化療能降低化療藥物對肺癌患者機體免疫功能的破壞（P<0.05）。黎昌國等[15]研究發現，晚期肺癌患者在接受GP化療方案（地塞米松+托烷司瓊+順鉑+吉西他濱）聯合香菇多糖注射液治療后，有效提升了機體免疫力，改善了預后（P<0.05）。鄧姝等[16]研究發現，香菇多糖注射液聯合CAG化療方案（阿糖胞苷+阿克拉霉素+粒細胞集落刺激因子）可有效提高老年急性髓系白血病患者的近期療效，并可顯著改善機體免疫功能（P<0.05）。關于香菇多糖免疫調節作用的臨床應用研究還涉及乳腺癌[17]、口腔鱗癌[18]、直腸癌[19]等其他一些惡性腫瘤疾病。

而香菇多糖調節機體免疫功能的作用機制探索也在深入進行。王志芳等[20]研究發現，GDP化療方案（吉西他濱+地塞米松+順鉑）聯合香菇多糖注射液用于治療難治性彌漫大B細胞淋巴瘤患者，能夠增強患者的免疫功能，機制可能與下調叉頭框蛋白P1（FOXP1）表達、上調凋亡抑制因子Livin蛋白表達有關（P<0.05或P<0.01）。王首星[21]研究了香菇多糖注射液對燒傷膿毒癥模型小鼠的免疫調節作用及機制，發現其可以抑制CD4+CD25+FOXP3+調節性T細胞的細胞外調節蛋白激酶（ERK）-FOXO1通路，促進CD4+ T細胞向Th1細胞極化，同時可以抑制巨噬細胞ERK1/2、應激活化蛋白激酶1/2（JNK1/2）、活化B細胞的核因子κ輕鏈增強子（NF-κB）通路，促進巨噬細胞活化，從而增強免疫細胞功能，改善模型小鼠預后（P<0.05或（P<0.01）。Liu Q等[22]在香菇多糖對模型小鼠骨髓抑制的作用研究中發現，香菇多糖（標準品配制溶液）能夠通過激活絲裂原活化蛋白激酶（MAPK）和NF-κB兩個信號途徑，減輕四氫吡喃阿霉素介導的骨髓抑制（P<0.05或P<0.01）。由此可見，香菇多糖免疫調節作用可能是通過ERK、NF-κB和MAPK等多個途徑實現的。

2 抗腫瘤作用

抗腫瘤作用同樣是香菇多糖藥理活性研究的重點之一。香菇多糖雖不具備直接殺傷腫瘤細胞的能力，但其能夠通過增強免疫功能、調控腫瘤細胞凋亡程序間接發揮抗腫瘤作用。蘇富琴[23]對香菇多糖、姬松茸多糖、茯苓多糖配伍組成的復合多糖抗腫瘤的增效減毒作用進行了研究，發現其可協同增強小鼠的脾淋巴細胞增殖活性（P<0.05或P<0.01）。Suga Y等[24]研究發現，香菇多糖與一種治療癌癥的替吉奧口服劑聯用于BALB/c小鼠結腸癌模型中，能夠使回腸隱窩中的凋亡小體數量減少，明顯減輕替吉奧口服劑的毒副作用（P<0.05或P<0.01）。王俊[25]研究了香菇多糖對小鼠肝癌細胞H22、小鼠肛門纖維肉瘤細胞S180和人肝癌細胞HepG2的抑制作用，發現其表現出良好的量效依賴關系（P<0.05或P<0.01），但同時發現人慢性髓原白血病細胞K562對香菇多糖并不敏感，因此提示香菇多糖的抑瘤作用對于不同類型的腫瘤細胞可能具有一定的選擇性。戴爾珣等[26]進行的體外研究發現，香菇多糖注射液可提高細胞因子誘導的殺傷細胞對人非小細胞肺癌細胞A549的殺傷率（P<0.05）。田汝華等[27]研究發現，利用香菇多糖注射液與紫杉醇聯用能明顯抑制人口腔上皮癌細胞株KB-3-1、人宮頸癌細胞株HeLa的增殖（P<0.05或P<0.01）。景岳[28]對卵巢癌腹腔積液患者使用順鉑聯合香菇多糖注射液腹腔灌注治療，治療組有效率顯著高于對照組（P<0.05）。王新濤[29]開展了香菇多糖注射液聯合XELOX化療方案（奧沙利鉑+卡培他濱）治療晚期胃癌的臨床研究，治療組有效率顯著高于對照組（P<0.05），并可明顯改善患者的生存質量。由此可見，香菇多糖在肝癌、宮頸癌、卵巢癌、肺癌、纖維肉瘤、胃癌等多種癌癥的研究中都表現出了抗腫瘤作用，故可考慮作為化療方案的輔助用藥聯合使用。

香菇多糖的抗腫瘤作用機制研究也在逐漸深入。Liu W等[30]研究了香菇多糖與紫杉醇聯用對人非小細胞肺癌細胞A549的促凋亡作用，發現香菇多糖的促凋亡作用是通過激活活性氧-硫氧還蛋白相互作用蛋白-NLRP3炎性小體（ROS-TXNIP-NLRP3）通路實現的（P<0.05或P<0.01）。Wang J等[31]研究發現，在無胸腺裸鼠中接種人結腸癌細胞HT-29后，香菇多糖提取物能抑制該細胞在體內和體外的增殖，其作用機制是通過ROS和TNF-α分別在胞內、胞外共同介導而誘導腫瘤細胞凋亡（P<0.05，P<0.01或P<0.001）。由此可見，ROS極有可能是香菇多糖抗腫瘤作用的靶點，而激活機體免疫系統可能是其抗腫瘤作用的另一個靶點。

3 抗菌和抗病毒作用

香菇多糖的抗菌和抗病毒作用研究自20世紀80年代起就已經開展，近些年研究逐漸深入。侯愛萍等[6]對香菇多糖提取物抗菌和抗病毒作用進行了普適性研究，結果具有指導意義。該研究中香菇多糖對所選擇的9種細菌（溶血性鏈球菌、金黃色葡糖球菌、鼠傷寒沙門氏菌、枯草芽孢桿菌、大腸桿菌、多殺性巴氏桿菌、痢疾志賀氏菌、傷寒桿菌、甲型副傷寒桿菌）和7種病毒（流感病毒、呼吸道合胞病毒、腺病毒、柯薩奇病毒A、單純皰疹病毒1型、輪狀病毒、埃可病毒2型）都有抑制作用，但只對所選擇的7種真菌（白色念珠菌、啤酒酵母、紅色毛癬菌、青霉、綠色木霉、黑根霉、煙曲霉）中的3種（白色念珠菌、啤酒酵母、紅色毛癬菌）有微弱抑制作用。可見，香菇多糖對細菌和病毒具有普遍抑制作用，而對真菌無普遍抑制作用。目前香菇多糖的抗菌和抗病毒作用機制幾乎沒有報道，故該領域的研究尤其值得關注。

4 抗寄生蟲作用

還有少部分研究者關注到香菇多糖的抗寄生蟲作用。陳代雄等[32]研究發現，香菇多糖可引起卡氏肺孢子蟲包囊形態的變化，對模型大鼠的卡氏肺孢子蟲肺炎發生有一定的預防和保護作用。陳光等[33]采用香菇多糖提取物對急性弓形蟲感染BALB/c小鼠模型開展研究，發現香菇多糖提取物具有免疫調節作用，能有效激發Th1/Th2型免疫應答抵抗弓形蟲感染，提高模型小鼠的抗寄生蟲能力（P<0.05）。代巧妹等[34]通過動物實驗對香菇多糖標準品抗急性弓形蟲感染的機制進行深入研究，發現香菇多糖可通過對調節性T細胞的數量和功能的影響，調控Th1/Th2之間的動態平衡，從而發揮抗弓形蟲的作用（P<0.05或P<0.01）。謝榮華等[8]研究發現，黃芪多糖、香菇多糖（注射液）可促進弓形蟲wx2b4a表位疫苗產生免疫應答，提高機體抗寄生蟲能力（P<0.05或P<0.01）。印度學者Shivahare R等[35]研究了香菇多糖注射液結合低劑量米替福新對利什曼蟲感染的模型小鼠J-774A細胞的作用，發現藥物聯用可以顯著誘導巨噬細胞的吞噬作用，從而調節免疫系統（P<0.01）。由此可見，香菇多糖抗寄生蟲作用顯著，建議可擴大香菇多糖抗寄生蟲作用方面的研究范圍和深度，為進一步開發人畜寄生蟲病疫苗和抗寄生蟲藥物提供理論依據。

5 神經系統保護和抗抑郁作用

香菇多糖在神經系統保護方面的作用近年來開始引起關注。逯愛梅等[36]就香菇多糖提取物對谷氨酸損傷原代培養大鼠神經細胞的作用進行了研究，發現其能顯著提高谷氨酸損傷神經細胞的生存率，降低乳酸脫氫酶（LDH）的漏出量，降低一氧化氮（NO）含量及減少丙二醛（MDA）的生成，提高超氧化物歧化酶（SOD）的活性（P<0.05或P<0.01）。該課題組還通過研究香菇多糖提取物對過氧化氫（H2O2）損傷神經細胞的作用，發現其具有顯著的神經細胞保護作用（P<0.05或P<0.01），并推測相關機制可能與其抗氧化作用有關[37]。劉會芳等[38]研究發現，香菇多糖注射液聯合依地酸鈣鈉能改善鉛中毒小鼠的學習記憶功能，其作用機制可能與降低總膽堿酯酶（TChE）活性、提高膽堿乙酰轉移酶（ChAT）活性、增強中樞膽堿能神經系統功能有關（P<0.05或P<0.01）。上述幾項研究初步證實了香菇多糖的神經系統保護作用，但近幾年相關作用似乎未見更新的報道。筆者認為，基于前人對香菇多糖神經系統保護作用的研究結果，可進一步開展其促進神經細胞生長及誘導神經細胞分化等作用的研究，深入探索香菇多糖對神經系統保護作用的機制。

抑郁癥是一種常見的情緒障礙，近年來抑郁癥患者逐漸增多，抗抑郁藥物也逐漸成為研究熱點。蒲艷[39]研究了香菇多糖注射液對慢性應激模型小鼠的抗抑郁作用，發現其能顯著拮抗模型小鼠的抑郁癥狀，增加模型小鼠的自主活動時間（P<0.05或P<0.01）。馬倩等[4]對慢性應激抑郁模型小鼠進行了香菇多糖注射液干預研究，發現其能夠顯著縮短模型小鼠在陌生環境中的攝食潛伏期，顯著縮短模型小鼠在水中強迫游泳應激實驗中的不動時間，使模型小鼠5-羥色胺1A受體表達增強，SOD水平升高，MDA含量減少，血清中TNF-α和IL-6水平明顯下降，從而顯著緩解模型小鼠的抑郁癥狀，增加模型小鼠的自主活動時間，提示其具有顯著的抗抑郁作用（P<0.05或P<0.01）。孫麗娟[40]研究發現，香菇多糖提取物通過增強模型小鼠大腦前額葉（PFC）谷氨酸AMPA受體突觸的可塑性，而在抑郁模型小鼠中表現出抗抑郁作用（P<0.05或P<0.01）。由此可見，香菇多糖的抗抑郁作用較明顯，在未來可能成為抗抑郁藥物的研究熱點之一，因而有必要進一步闡明其抗抑郁作用機制。

6 抗疲勞作用

香菇多糖也具有明顯的抗疲勞作用。胡蘇林等[41]研究顯示，香菇多糖液口服給藥能夠明顯提高模型小鼠對電信號刺激的反應能力，有助于增強其學習記憶能力；高劑量香菇多糖能夠增強模型小鼠的抗疲勞和耐缺氧能力（P<0.05或P<0.01）。這初步證明了香菇多糖的抗疲勞作用。李其久等[42]就香菇多糖口服液緩解模型小鼠體力疲勞的作用進行了研究，發現其能夠顯著延長模型小鼠的負重游泳時間（P<0.01），增加肝糖原的儲備量（P<0.01），降低血乳酸水平（P<0.01），并降低運動后血清尿素氮的增量（P<0.05），從而進一步證實了香菇多糖的抗疲勞作用。而香菇多糖的抗疲勞作用機制仍有待進一步研究。

7 抗氧化和抗衰老作用

香菇多糖還具有顯著的抗氧化和抗衰老作用。王麗芹[5]在體外抗氧化實驗中發現，香菇多糖提取物及其降解產物能夠清除羥基自由基和1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（DPPH）自由基，且降解后產物的抗氧化能力提高；體內實驗證實香菇多糖降解產物能夠明顯提高模型小鼠組織中的總抗氧化能力（T-AOC）、谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px）和SOD活性，減少組織中丙二醛（MDA）的含量，由此具有顯著的抗衰老活性。楊嵐等[43]研究發現，香菇多糖在小鼠體內能不同程度地提高血清和肝臟組織中SOD及GSH-Px活性，可減少MDA的含量，提高心臟過氧化物酶（POD）活性，以及降低全腦單胺氧化酶（MAO）活性，從而進一步證實了香菇多糖的抗氧化能力（P<0.05或P<0.01）。王鳳舞等[44]研究發現，大棗多糖和三七皂苷對香菇多糖的抗氧化能力有協同增效作用（P<0.05或P<0.01）。高桂鳳[45]研究還發現，香菇茯苓混合多糖的抗氧化作用強于單一的香菇多糖或茯苓多糖。由此可見，香菇多糖的抗氧化和抗衰老作用已被證實，目前有許多相關藥物制劑及其他功能產品（如化妝品[46]等）已經處于研發階段，而關于其抗氧化和抗衰老作用機制的研究還需要深入開展。

8 抗輻射作用

抗輻射保健品近年來在市場上熱銷，而香菇多糖的抗輻射作用也頗受關注。劉玲等[47]研究顯示，香菇和黃芪復合多糖提取物可降低輻射對模型小鼠的損傷程度，維持較高存活率，具有一定的抗輻射作用，并且可以提高耐力，降低各種應激反應引起的疲勞程度（P<0.05）。宋秀玲等[48]研究發現，香菇多糖提取物對電離輻射所致的模型小鼠損傷有明顯的保護作用。任明[49]制備了由松茸多糖、香菇多糖和人參多糖組成的復合多糖，通過輻射模型小鼠研究發現其可以增強機體免疫功能、保護造血系統和調節氧化-還原平衡系統三方面來拮抗輻射對機體的損傷（P<0.05）。由此可見，香菇多糖具有明顯的抗輻射作用，但其具體作用機制仍然在探索過程中。

9 其他作用

早在20世紀80年代，已有學者研究發現云芝多糖、靈芝多糖、酵母多糖、香菇多糖等真菌多糖具有肝損傷保護作用[50]。隨后有學者進一步研究發現，香菇多糖沖劑不僅對慢性肝炎肝損傷有保護作用，對四氯化碳所致的急性肝損傷也具有一定程度的保護作用（P<0.05，P<0.01或P<0.001）[51]。陳三妹等[52]研究發現，香菇多糖注射液通過抗脂質過氧化和降低NO水平而對糖尿病模型大鼠心肌產生保護作用（P<0.05或P<0.01），引起了人們對香菇多糖在糖尿病領域應用的關注。而隨著糖尿病患者的逐年增多，降糖藥物的研發逐漸成為熱點。張昕等[53]的綜述研究發現，香菇多糖有明顯的降糖作用（P<0.05或P<0.01）。柳冬月[54]對糖尿病模型小鼠的研究發現，香菇多糖具有顯著的降糖作用。同時研究發現，香菇多糖注射液能降低糖尿病模型大鼠腦組織損傷和發揮對膈肌線粒體的保護作用[55-56]。胡愛明等[57]的臨床研究發現，聯合香菇多糖注射液能夠提高對糖尿病合并肺結核患者化療的療效。還有動物實驗研究發現，香菇多糖對視神經損傷視網膜神經節細胞[58]、輻射導致的脾臟損傷[59]、心肌缺血再灌注損傷均有保護作用[60]，并且對膿毒血癥損害有修復和保護作用[61]。

我國食用菌資源豐富，香菇產量位居世界首位。香菇多糖是香菇中的重要功效成分，具有多種藥理活性，藥用價值極高。目前，香菇多糖已經從實驗室階段進入臨床試驗和應用階段，香菇多糖注射液等已廣泛應用于臨床，被用作化療輔助藥物。如前文所述，香菇多糖能夠提高機體免疫功能，并對多種腫瘤細胞具有抑制作用，同時還具有神經保護、抗抑郁、抗疲勞、抗輻射、抗菌、抗寄生蟲、降糖等多方面的藥理活性，但是相關的藥理作用機制很多仍不明確，亟待進一步的基礎研究揭示。隨著對香菇多糖各方面藥理作用機制的逐步深入了解，將為香菇多糖的的相關中藥制劑及其他功能產品的研發和應用提供重要的理論指導和參考依據。

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（收稿日期：2017-11-13 修回日期：2018-03-15）

（編輯：周 箐）