觀賞灌木小枝和葉性狀在林下庇蔭環境中的權衡關系

龍嘉翼,趙宇萌,孔祥琦,陳治羊,王秀松,趙 凱,曹 然,黃麗莎,呂 嬌,崔 義,余玉磊,徐程揚,*

1 北京林業大學省部共建森林培育與保護教育部重點實驗室, 北京 100083 2 干旱半干旱地區森林培育和生態系統國家林業局重點實驗室,北京 100083

耐陰樹種的選擇是多層次城市森林構建的關鍵,在林下配置耐陰樹種是實現人工城市森林樹種多樣性的有效手段。然而枝條上著生的花、果、葉等構件的觀賞價值是配置在林下樹種不可忽視的因素。如何在不犧牲樹木觀賞價值的前提下,構建多層次、多樹種混交的城市森林是構建近自然城市森林的重要目標,也是生產中亟待解決的關鍵問題。

頂端小枝是植物分枝系統最具有活力的部分,小枝內部構件的資源分配與形態構建是植物生活史對策研究的重要內容之一[1]。針對小枝性狀和葉片性狀間的關系,20世紀40年代末,Corner提出了兩種模式：一是枝條越粗,著生在枝條上面的構件(葉片、花序、果實)就越大；二是分枝越密集,小枝越纖細,著生在小枝上的構件越小。這兩種模式后被稱為Corner法則(Corner′s Rules)[2]。之后的學者們對Corner法則中闡述的枝葉性狀間的關系在不同環境梯度[3- 4]、植物種間和種內的個體發育差異[5- 7],及植物采取的生態學生存策略[8-9]等方面進行過大量研究。這些研究表明,Corner法則在空間的大尺度和小尺度上都普遍適用[3,10],小枝大小和小枝上總葉面積也普遍存在正相關的異速生長關系[11],小枝上葉數量和葉大小則普遍存在顯著的權衡關系[12-13],而小枝內生物量分配的變化則較為復雜[11]。由于植物枝葉性狀間的關系對其生存能力和生境的選擇都有著重要的影響,所以小枝與葉片間的關系能夠很好地解釋植物對環境的適應策略[2]。目前,關于樹木耐陰性或者樹木對光受限制環境的適應領域的研究多集中在器官形態與解剖結構[14-15]、光合作用[16-17]等角度,從枝葉功能性狀響應機制與權衡關系相結合的角度研究樹木對遮陰環境適應的生態學策略的報道尚少[9,18]。其中,關于植物在庇蔭環境中的權衡策略存在兩種假說：一是“生長-生長”權衡的假說,其認為耐陰植物會通過提高光截獲能力,降低呼吸強度避免碳消耗來適應遮陰環境[9]；二是“生長-生存”權衡的假說,其認為耐陰植物會通過降低比葉面積(specific leaf area)、葉面積比率(leaf area ratio)、潛在相對生長率[12],以及形成粗壯、密度高和抗機械干擾能力強枝條[19],提高養分儲存和防御能力來適應遮陰環境[9]。那么,在庇蔭環境中,灌木為了提高光照資源的利用能力或是生存和防御能力,是否在小枝和葉性狀上采取權衡策略？

因此,本研究以生長在城市綠地中不同直射光照強度環境中且沒有人工修枝、整形等經營措施干擾的金銀木(Loniceramaackii)、小花溲疏(Deutziaparviflora)和連翹(Forsythiasuspensa)等11種、79株林下灌木作為研究對象,探討當年生小枝和葉性狀間的關系在林下不同光照強度中的變化規律,以期揭示灌木在當年生小枝和葉片的構建上會采取何種策略來適應蔭庇環境。

1 材料與方法

1.1 光環境測定和樣品采集

在北京林業大學校園綠地內,分別于林隙和林冠下兩種環境中選擇了生長狀態良好、生長環境穩定,且沒有人工修枝、整形等經營措施的11種、79株林下落葉灌木(表1)作為研究對象,其中,林隙環境下11種、49株；林冠下7種,30株。于2017年8月下旬至9月上旬,選擇晴朗無云的天氣,從8:30至17:30,每隔1小時,使用SpectroSense2多通道冠層光譜測量儀(Skye, Inc., UK),參考徐程揚[20]的方法,分別在每株樣木的樹冠頂層中央,以及樹冠東、西、南、北方向的1/2冠厚度處設置觀測點,測量光合有效輻射(photosynthetically active radiation,PAR,400—700 nm,μmol m-2s-1)、紅光(600—700 nm)和遠紅光(700—800 nm)的光強,并以某時刻5個觀測點的平均光強表示樣木該時刻的光環境；另外,在周圍沒有高大喬、灌木和其他遮擋物遮擋的曠地上,設置全光對照。最后,對灌木不同時刻的PAR平均光強積分后求和得到該樣木所處光環境8:30—17:30的PAR累積光量,來表示灌木的一天中的PAR累積光量。本研究以PAR相對累積光量和紅光與遠紅光的比值代表光環境,分別依據公式(1)、(2)計算。

表1 79株觀賞灌木特征

A：林隙,gap；B：林冠下,understory

PAR相對累積光量=觀測時段里灌木所處環境的PAR累積光量/觀測時段里對照組PAR累積光量

(1)

紅光/遠紅光(R/FR)=紅光平均光強/遠紅光平均光強

(2)

圖1 林冠下和林隙中PAR相對累積光量和R/FR Fig.1 Mean of PAR relative light summation and R/FR under the tree canopy and in the gap***表示P<0.001；**表示P<0.01；*表示P<0.05。PAR：光合有效輻射,photosynthetically active radiation；R/FR：紅光/遠紅光,spectral ratio of red light and far-red light

3種環境的光強均存在極顯著(P<0.001)差異：全光>林隙>林冠下。全光對照組的PAR相對累積光量和R/FR均為1.0,林隙中的PAR相對累積光量是林冠下的7.64倍(0.191和0.025),林隙中的R/FR是林冠下的1.64倍(0.772和0.470)(圖1)。

2017年9月上旬,參考Pérez-Harguindeguy等的標準測量手冊上的方法[21],從待測灌木樹冠的東、西、南、北,以及對應的樹冠上、中、下層分別采集3至5個具有代表性的當年生,不包含分枝的小枝,并進行性狀指標的測定。

1.2 性狀指標測定

對于某一樣木,分別測定其每根小枝的小枝長度和每根小枝上的葉片數量,求平均后得到該樣木的平均小枝長度和單位小枝葉數量。從每根樣枝上采集分布在枝條中部的具代表性的若干健康成熟葉片,去除葉柄之后,通過掃描儀掃描獲取葉片圖像,并用Image J軟件分析圖像數據,計算得到具代表性葉片的總葉面積,并除以葉片采集量得到該樣木的單葉面積(individual leaf area；ILA),再用單葉面積乘以單位小枝葉數量,估算得到該樣木的單位小枝葉面積。把小枝和具代表性的葉片放在105℃烘箱中殺青30 min后,轉移到80℃的烘箱中,烘至恒重,測定得到小枝干重(twig dry weight；TDW)和具代表性葉片的總干重。具代表性葉片的總干重除以葉片采集量得到其平均葉干重后,再乘以單位枝條平均葉數量,估算得到該樣木的單位小枝葉干重(leaf dry weight unit twig；LDW)；葉面積支持效率(leaf area supporting efficiency)[11]、出葉強度(leafing intensity)[7]和比枝長(specific twig length)[21]分別依據公式(3)、(4)、(5)計算。

葉面積支持效率(LA/TDW)=單位小枝葉面積/小枝干重

(3)

出葉強度(LN/TDW)=單位小枝葉數量/小枝干重

(4)

比枝長(TL/TDW)=小枝長度/小枝干重

(5)

1.3 數據處理

用植株個體性狀的均值除以該種植株性狀的均值,來對該植株個體的性狀進行標準化[20],以消除由于物種間遺傳因素差異和量綱不同造成的干擾。然后對標準化后的個體性狀指標和光環境指標進行以10為底的對數函數數據轉換；運用Pearson相關檢驗分析光環境指標和灌木性狀之間的相關性；灌木枝葉性狀之間關系采用log(y)=log(a) +blog(x)進行描述,式中x和y表示兩個不同的性狀,a為性狀關系的截距,b為斜率,即相對生長的指數,當b= 1時,表示兩者是等速變化關系；當b≠ 1時,表示兩者是異速變化關系。異速生長方程的參數估計采用標準化主軸估計(Standardized major axis estimation, SMA)方法[11],SMA和回歸斜率與1或-1顯著性檢驗的計算通過R的“smatr”程序包完成(https://cran.r-project.org/web/packages/smatr/)；運用多元回歸分析不同光強下,各性狀指標的相互關系[22]。本文使用R.3.3.1和Sigmaplot 12.5進行數據分析、統計和制圖。

2 結果

2.1 灌木小枝性狀和葉性狀間的關系

TDW與LDW呈極顯著正相關關系(r2=0.79,P<0.001),SMA斜率為0.724(95%的置信區間=0.648—0.809),極顯著小于1.0(P<0.001),表明TDW與LDW存在極顯著(P<0.001)的異速生長關系,且TDW的增長速率大于LDW的增長速率；LA/TDW與TL/TDW呈極顯著正相關關系(r2=0.56,P<0.001),SMA斜率為0.947(95%的置信區間=0.778—1.152),與1.0無顯著差異(P=0.581),表明LA/TDW與TL/TDW存在極顯著(P<0.001)等速生長關系,表明隨LA/TDW的增長,TL/TDW近等速地增長；ILA與LN/TDW呈極顯著負相關關系(r2=0.27,P<0.001),SMA斜率為-1.302(95%的置信區間=-1.483—-1.142),極顯著小于-1.0(P<0.001),表明ILA與LN/TDW存在極顯著(P<0.001)異速生長關系,且LN/TDW的變化速率大于ILA的變化速率(圖2,圖3)。

圖2 性狀間的異速生長關系Fig.2 Allometric relationship between traits***表示P<0.001；**表示P<0.01；*表示P<0.05; 作圖數據為原始數據

圖3 性狀間的相關關系Fig.3 Correlational relationship between traits***表示P<0.001；**表示P<0.01；*表示P<0.05；作圖數據為標準化數據

2.2 光環境指標和性狀指標的相關性分析

PAR相對累積光量與TDW、LDW都呈極顯著正相關(r=0.320,P<0.01；r=0.483,P<0.001),與TL/TDW、LA/TDW、LN/TDW則都呈極顯著負相關(r=-0.480,P<0.001；r=-0.386,P<0.001；r=-0.371,P<0.01),與ILA相關性不顯著(P=0.329)；R/FR與TDW、LDW也都呈極顯著正相關(r=0.427,P<0.001；r=0.540,P<0.001；),與TL/TDW、LA/TDW、LN/TDW則都呈極顯著負相關(r=-0.594,P<0.001；r=-0.477,P<0.001；r=-467,P<0.001；r=-0.331,P<0.01),與ILA相關性不顯著(P=0.536)。另外,R/FR與各灌木性狀(除了ILA)的相關性都大于PAR相對累積光量與各性狀的相關性(表2)。

表2 光環境指標與性狀的Pearson相關系數

***表示P<0.001；**表示P<0.01；*表示P<0.05; PAR：光合有效輻射,photosynthetically active radiation；R/FR：紅光/遠紅光,spectral ratio of red light and far-red light；TDW：小枝干重,twig dry weight；LDW：單位小枝葉干重,leaf dry weight unit twig；TL/TDW：比枝長,specific twig length；LA/TDW：葉面積支持效率,leaf area supporting efficiency；LN/TDW：出葉強度,leafing intensity；ILA：單葉面積,individual leaf area

2.3 光對灌木小枝性狀和葉性狀間的關系的影響

R/FR與TDW-LDW、LA/TDW-TL/TDW和ILA-LN/TDW的相關關系均極顯著(P<0.001),決定系數為0.46—0.83。在TDW-R/FR-LDW三維關系中,LDW與TDW、R/FR均呈極顯著(P<0.001)正相關關系,TDW維度的斜率更陡峭,因為TDW的偏回歸系數大于R/FR的(0.496和0.256)；在LA/TDW-R/FR-TL/TDW三維關系中,TL/TDW與LA/TDW呈極顯著(P<0.001)正相關關系,與R/FR呈極顯著(P<0.001)負相關關系,R/FR維度的斜率更加陡峭,因為LA/TDW的偏回歸系數的絕對值小于R/FR的(0.256和-0.281)；在ILA-R/FR-LN/TDW三維關系中,LN/TDW與ILA、R/FR呈極顯著(P<0.001)負相關關系,ILA維度的斜率更加陡峭,因為ILA的偏回歸系數的絕對值大于R/FR的(-0.886和-0.467)(圖4)。在考慮光質的影響后,3組性狀間關系的斜率,即相對生長的指數均有所下降(0.543和0.496；0.477和0.256；-0.966和-0.886)(圖3、圖4),意味著隨著R/FR的減弱,LDW隨TDW減小而減小的速率減小,TL/TDW隨LA/TDW增加而增加的速率減小,ILA隨LN/TDW增加而減小的速率減小。

圖4 R/FR與性狀的共變關系Fig.4 Covariation of R/FR and traits***表示P<0.001；**表示P<0.01；*表示P<0.05;R/FR：紅光/遠紅光,spectral ratio of red light and far-red light；TDW：小枝干重,twig dry weight；LA/TDW：葉面積支持效率,leaf area supporting efficiency；ILA：單葉面積,individual leaf area；作圖數據為標準化數據

3 討論

3.1 灌木枝葉間存在生物量分配的偏好

灌木枝葉間生物量分配的偏好在植物生態學策略中是普遍存在的現象[23- 24]。本研究顯示,隨著光強的減小,灌木當年生小枝和葉片的生物量都趨于減小(表2),但是葉干重隨小枝干重減小而減小的速率減小(圖3、4),表現出傾向于葉片生物量的投資偏好。說明植物通常會依據對受限資源的需求進行分配來適應不利光環境[25],把光合產物更多分配到葉片用于強化葉片構建,從而達到提高對光照資源的利用能力。不過,本研究無法針對光以外的其他因素,如不同樹種間遺傳差異等進行探討,故不能說明光對這種現象有多大的解釋能力。但是,本研究還發現,灌木當年生小枝和葉片的生物量存在極顯著(P<0.001)異速生長關系,且小枝生物量的增長速率大于葉生物量(圖2),這與一些研究結果存在差異。這些研究認為,枝條生物量和葉生物量間是等速生長關系[11,23],產生差異的原因可能是研究對象所處環境的不同造成的。本研究重點考慮蔭庇環境下的灌木,研究對象所處環境較為典型,而其他學者的研究對象所處環境較為復雜多變。不過這樣的結果差異也進一步說明了光強的減弱能夠使得灌木在枝葉間的生物量分配做出權衡來適應環境。

3.2 灌木對不同光獲取構件存在投資偏好

根據最優化分配理論,遮陰環境下的植物會傾向于增加光獲取構件的投資[26]。不僅如此,本研究顯示,在光資源緊張的情況下,植物會在光獲取構件的投資策略上存在偏好。雖然,基于小枝干重的當年生小枝長度和總葉面積呈等速生長關系(圖2),說明單位小枝干重上,枝條總葉面積對枝條長度的變化并沒有顯著影響。隨著光強的減小,單位小枝干重下,灌木的當年生小枝長度和枝條總葉面積都趨于增加(表2),但比枝長隨葉面積支持效率增加而增加的速率卻減小(圖3、4),灌木表現出了相對偏向于增加葉面積的現象。說明灌木在庇蔭條件下,傾向于采取相對忍耐型的光資源利用策略,通過提高現有樹冠區域的總葉片面積來提高對光資源的利用能力,而非采取通過小枝快速地伸長生長以拓展光資源截獲空間的“掠光”策略,這與Meng等的研究結果相似[27]。原因可能是與樹種的遺傳特征有關。和灌木相比,遮陰環境下的喬木幼苗,尤其是喜光樹種幼苗的枝葉生長通常會優先促進枝條生長以占領較高的采光位置[28],后完成展葉,表現出顯著的不同步性；而耐陰植物則表現出較高的枝葉生長同步性[29]。說明對于通常生長在林冠層之下的灌木來說,忍耐型的光資源就地利用策略更符合其生活型特征。

3.3 灌木出葉強度和單葉面積的權衡

小枝出葉強度和單葉面積的權衡在植物中普遍存在[7,11,13]。本研究顯示,隨著光強的減小,灌木當年生小枝的葉數量趨于增加,而光強對單葉面積的影響不顯著(表2)。這與很多研究結果不符,這些研究認為隨著光強的減小,植物單葉面積會顯著增大,而出葉強度則趨于減小[13,30- 31]。本研究結果與這些研究結果存在差異的原因可能是觀賞灌木的單葉面積對庇蔭環境的響應較差。這也說明觀賞灌木的耐陰性較差,弱光環境下灌木對光資源的利用能力不強,合成的光合產物無法滿足個體旺盛生長的需求,使其偏向于采取忍耐型策略,與本文3.2中得出的結論相符；另外,也有可能是因為本研究的研究對象均為落葉灌木,且葉片通常生長在當年生小枝上,這意味著這類植物在春天可能會利用去年累積的資源,在冠層樹種樹冠郁閉前生長葉片,增加葉數量,形成較圓滿的樹冠,以此增加光合作用時間,再利用今年的光合產物維持小枝的進一步生長[18]。但在冠層樹種樹冠郁閉之后,又會因為不再有充足的光合產物為單葉面積的增大提供有利條件,使單葉面積對弱光環境的響應較差。所以,觀賞灌木在庇蔭環境下傾向于增大出葉強度,而其單葉面積卻響應較差的現象可能是植物多年生活在庇蔭環境下的一種適應行為。

另外,本研究中灌木小枝的出葉強度和單葉面積呈極顯著(P<0.001)異速生長負相關關系,出葉強度的變化速率大于單葉面積(圖2),所以當出葉強度隨著光強的減弱而增加時,單葉面積也會趨于減小,不過減小的速率會降低(圖3、4)。這也與一些研究結果不符,這些研究認為單葉面積和出葉強度呈顯著的等速生長負相關關系[11,32]。造成結果不同的原因可能是植物葉特性和生活型存在差異。有研究發現,在針葉、復葉和冠層闊葉樹種的葉大小和出葉強度是等速生長關系,而落葉闊葉林、常綠和落葉闊葉樹種、單葉以及亞冠層闊葉樹種的則為異速生長關系[33]。這說明了植物葉特性和生活型的差異可能會影響到葉大小和出葉強度間的關系。本研究的研究對象均為單葉的落葉灌木,意味著它們葉大小和出葉強度間的關系更傾向于異速生長關系,符合本研究的結果。因此,總的來說,在庇蔭環境下,灌木的葉大小和出葉強度間存在一定的權衡關系,但是觀賞灌木整體的耐陰性較差,其性狀對環境的響應能力不強。

綜上所述,小枝和葉生物量、出葉強度和單葉面積存在極顯著的異速生長關系,而比枝長和葉面積支持效率則呈極顯著的等速生長關系。林下灌木枝葉的大多數性狀(除了單葉面積)都與光環境有極顯著的相關性。其中光質對性狀的影響整體上大于有效光合輻射的影響,但是與性狀間相互作用相比,光環境指標與性狀間的相關性較低,說明光環境對性狀變化的解釋能力較弱,原因可能是灌木性狀的變化還受許多其他因素的影響,比如遺傳差異[34]、水分條件[35]等。不過在不同程度的庇蔭環境中,灌木在當年生小枝和葉片的生物量分配、獲光構件的投資策略上存在偏好,而出葉強度和單葉面積則存在權衡,具體表現為：隨著光強的減弱,灌木傾向于增加葉生物量的分配,采取忍耐型光資源利用策略,通過增加樹冠現有區域的總葉面積來提高光能的利用能力。另外在當年生小枝上則傾向于以著生大量小葉的方式來增加單位枝條上的總葉面積,提高光能截獲能力。所以總體上,林下灌木傾向于采取提高光截獲能力的耐陰策略,與“生長-生長”的權衡假說相符。但根據本研究的結果推斷,觀賞灌木的耐陰性較差,枝葉性狀對庇蔭環境的響應能力不強,對弱光資源的利用能力也較差。若種植在林冠下很難保證觀賞灌木的旺盛生長和觀賞價值的高效發揮,故建議種植在林緣或曠地等光照充足的環境中。