環境豐容對早期發育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

張宗航,董建宇,張雪梅,張秀梅,,*

1 中國海洋大學海水養殖教育部重點實驗室,青島 266003 2 青島海洋科學與技術國家實驗室,海洋漁業科學與食物產出過程功能實驗室,青島 266072

趨礁行為是指魚類趨近礁體棲息的行為傾向,是其趨礁性強弱的外在反映,對于滿足趨礁性魚類在生長、發育、繁殖過程中的捕食、避敵、競爭等需求具有重要意義,在一定程度上決定了其能否適應野外復雜的生境,更好地存活和生長[1]。近年來,在特定海域投放人工魚礁以恢復和養護漁業資源已在國內外進行了大量實踐[2],但與此相關的研究報道多集中在礁區流場效應[3]、生物多樣性[4-5]和資源養護效果評價[6-7]等方面,對于魚類趨礁行為的研究相對較少。通過行為馴化措施強化增殖放流魚類的趨礁行為,提高其在野外的存活率,一直是海洋牧場建設過程中的關鍵環節。研究表明,環境豐容會對魚類的行為、生理和生長產生諸多影響,能夠增強其隱蔽、競爭、捕食能力,可能提高放流魚類在野外的存活率[8-12]。Naslund和Johnsson認為,環境豐容是指有意識的增加(養殖)水體環境復雜程度,以減少魚類的不適應行為或異常特征,從而實現提高增養殖魚類福利之目的[13]。近年來,國外針對環境豐容對魚類行為、生理的影響開展了較為系統的研究,而國內在該領域的研究報道極少。

許氏平鲉(Sebastesschlegelii),又名黑頭、黑鲪,隸屬于鲉形目(Scorpaeniformes)、鲉科(Scorpaenidae)、平鲉屬(Sebastes),廣泛分布于渤黃海、東海,具趨礁性,喜棲于巖礁底質海域[14-15]。近年來由于過度捕撈、生態破壞等原因,其野生資源量嚴重衰退,作為北方沿海地區重要的增殖放流魚種,如何通過一定的行為馴化措施增強人工培育苗種的趨礁行為,提高放流存活率,并根據魚類行為特性設計合適的魚礁,以提升礁體對放流魚類的誘集效果和庇護效應,是目前亟需解決的關鍵問題。本研究通過室內行為觀察實驗,比較了不同環境豐容水平下培育的許氏平鲉仔、稚、幼魚的趨礁行為反應,分析了不同結構模型礁對早期發育階段許氏平鲉的誘集效果,初步探究了環境豐容對早期發育階段許氏平鲉趨礁行為的影響,以期通過環境豐容等行為馴化手段,提高增殖放流魚類的存活率,為人工魚礁的選型、設計等提供參考。

1 材料與方法

1.1 實驗材料與養殖條件

選取捕于青島海域的適齡懷仔雌魚,于青島金沙灘水產有限公司育苗車間的室內育苗池(3.9 m×3 m×1.3 m,長×寬×深)中自然產仔,在親魚產仔原池培育仔魚至23日齡。然后于育苗池中設置9個網箱(0.9 m×0.9 m×0.9 m),隨機選取大小一致、活力較好的23日齡仔魚各1500尾布放于每個網箱中開展養殖實驗,至70日齡實驗結束。養殖實驗設置3個處理(空白對照組C,低水平環境豐容組EL,高水平環境豐容組EH),每個處理3個重復。實驗所用海水為砂濾海水,育苗池內水位保持0.8 m。采用流水培育,日換水量100%—300%。實驗期間24 h充氣,僅在吸底前停氣0.5 h,投餌時不充氣。為減少對實驗魚的干擾,每2—3 d吸底一次,每3—5 d清理一次網箱和環境豐容用構造物。實驗期間(6—7月)育苗池內水溫隨自然海水溫度由(19.1±0.1)℃逐漸升高至(23.3±0.1)℃。魚苗餌料系列為裂壺藻強化的鹵蟲無節幼體和粒徑逐漸增大的配合飼料(魚寶牌,日本林兼產業株式會社),每天投餌2—4次,飽食投喂,且保證每個網箱投喂量一致。

參照劉立明等[16]、郭浩宇等[17]的方法,對許氏平鲉仔、稚、幼魚階段進行劃分：從魚苗產出至背鰭、尾鰭等運動器官基本形成為仔魚期(約0—25日齡)；奇鰭發育完全至全身披滿鱗片為稚魚期(約26—55日齡)；幼魚期則基本具備成魚外部形態與生態習性(約56日齡以后至成魚)。根據許氏平鲉發育時序,分別從各網箱隨機選取數尾23日齡仔魚(全長(0.979±0.008) cm；體重(12.57±0.35) mg)、48日齡稚魚(全長(1.590±0.012) cm；體重(61.21±1.40) mg)和70日齡幼魚(全長(4.260±0.094) cm；體重(1.36±0.08) g)開展趨礁行為實驗(詳見1.4)。

1.2 環境豐容用構造物的選擇與設計

Naslund和Johnsson指出,根據環境豐容的目的可將其劃分為不同類別,對應不同的環境豐容措施,如向水體添加構造物、人造植株、鵝卵石及改變光照、餌料條件等,其中向水體添加構造物是目前使用較普遍的一種方式[13]。結合許氏平鲉在野外環境中的生態習性,本研究采用不同規格構造物(圖1)和人造植株(圖2)對養殖水體環境進行不同水平的環境豐容,具體參數列于表1、表2。環境豐容用構造物、人造植株、模型礁、趨礁行為實驗水槽及養殖實驗網箱材質均為PVC,實驗過程中未發現實驗魚對其有明顯的排斥反應。

圖1 不同規格構造物模式圖Fig.1 Sketch of physical structures with different sizes

圖2 不同規格人造植株實物圖Fig.2 Picture of plastic plants with different sizes

參數Parameter構造物Physical structure人造植株Plastic plant小型Small中型Medium大型Large小型Small大型Large高度Height/cm1035702545側面長度Length/cm124080——側面寬度Width/cm62040——側面孔徑Diameter/cm1.5510——空方體積Cube volume/dm30.213.9110.9——

“—”表示無此參數

表2 不同環境豐容水平的相關參數

數字表示布設數量；小型構造物布設于網箱四角,中型、大型構造物及人造植株布設于網箱中央區域

1.3 趨礁行為實驗水槽和模型礁的選擇與設計

趨礁行為實驗于灰色不透明水槽中開展,水槽規格50 cm×30 cm×30 cm(長×寬×深),實驗期間水位維持15 cm。實驗前用記號筆在水槽底部標記刻度,將其劃分為不同區域(圖3),每區域面積相等,約為250 cm2。以二維坐標對個體在水槽中的位置進行量化,礁區中心點坐標為(25, 0)。

本研究參照郭浩宇等[14]、Xi等[15]的研究成果,結合目前實際應用的礁型,選取塔型礁和管型礁兩種模型礁探究不同結構礁體對許氏平鲉仔、稚、幼魚的誘集效果(圖4),具體參數列于表3。

圖3 趨礁行為實驗水槽模式圖Fig.3 Sketch of behavioral test tank

圖4 兩種模型礁實物圖Fig.4 Picture of two kinds of artificial reef models

參數Parameter塔型礁Pyramid reef model管型礁Cylinder reef model參數Parameter塔型礁Pyramid reef model管型礁Cylinder reef model高度Height/cm108側面孔徑Diameter of side/cm1.51側面長度Length/cm12—圓管直徑Diameter of tube/cm—3側面寬度Width/cm6—空方體積Cube volume/cm3187.1169.6

“—”表示無此參數

1.4 趨礁行為實驗設計

從每個網箱中隨機撈出10尾體表無損傷、活力較好的個體作為實驗魚,將其置于無模型礁的趨礁行為實驗水槽中,持續觀察1 h。1 h后,在水槽指定位置放入3個模型礁,再持續觀察1 h。在2 h內,每20 min記錄一次實驗魚在水槽中的位置坐標(以頭部所在位置為準)。實驗期間連續觀察實驗魚在有模型礁和無模型礁時的行為反應。為避免對實驗魚行為產生干擾,觀察、記錄位置、拍照等操作均在水槽一側設置的高架處進行。

1.5 數據統計與處理方法

參照何大仁等[18]、陳勇等[19]的方法,選取以下指標定量衡量許氏平鲉仔、稚、幼魚的趨礁行為。

1)實驗魚群重心位置G(XG,YG)

設有實驗魚n尾,各個體瞬間位置為Fi(XFi,YFi),i=1, 2, ……,n,則魚群的重心位置G(XG,YG)：

2)實驗魚群重心與模型礁的平均距離Dgr

設模型礁位置為R(XR,YR),不同時刻實驗魚群重心位置為Gi(XGi,YGi),記錄次數為m,則：

3)實驗魚個體與模型礁的平均距離

4)實驗魚個體間的平均距離

5)礁區實驗魚的平均分布率

設礁區每次分布有ni尾實驗魚,則：

采用AutoCAD 2014軟件繪制實驗裝置模式圖,Origin 8.5軟件繪制數據統計圖。采用SPSS 17.0軟件對數據進行單因素方差分析(one-way ANOVA),若差異顯著則進行Duncan’s多重比較檢驗組間差異；若數據不滿足正態性或方差齊性,先對數據進行適當轉換,再進行單因素方差分析；若轉換后仍不滿足正態性或方差齊性,則需進行非參數檢驗。P<0.05作為差異顯著標準,P<0.01作為差異極顯著標準。統計結果均以平均值±標準誤(mean±SE)表示。

2 結果與分析

2.1 早期發育階段許氏平鲉的行為特征

觀察發現,空白對照組與環境豐容組實驗魚行為無明顯可察性差異,需通過位置坐標對其進行量化,但不同發育階段實驗魚行為特征差異明顯。仔、稚、幼魚均喜棲于水槽中光線較弱的陰影區域,且隨著個體的生長發育,這種習性逐漸增強。未放入模型礁前,實驗魚常棲于水槽邊緣,游動不頻繁,或浮于水體中上層(仔魚),或靜臥水底(稚、幼魚)。至幼魚期,有較明顯的結群游動現象。放入模型礁后,仔魚對礁體不敏感,稚魚趨性有所增強,幼魚則迅速聚集至礁區,將其作為隱蔽場所。通常進入礁體內部,有時擠入礁體之間的縫隙或形成的陰影區域。受外界干擾后,仔魚反應不明顯,稚魚緩慢游至礁體內部或水槽四周邊緣區域,幼魚則迅速鉆入礁體內部進行躲避。

2.2 早期發育階段許氏平鲉的趨礁行為

將不同發育階段作為變量,統計得到空白對照組實驗魚于不同礁型條件下在水槽各區的平均分布率(表4)。不難看出,未放入模型礁前,早期發育階段許氏平鲉在水槽中的分布呈現出不同特點。仔、稚、幼魚在各區平均分布率的極大值與極小值分別為：30.00%(I區)與2.78%(VI區)；22.22%(II區)與11.67%(VI區)；25.56%(III區)與1.11%(VI區)。幼魚在VI區的平均分布率與其他各區均差異顯著(P<0.01),仔魚在VI區的平均分布率與I區、II區、III區差異顯著(P<0.01),而稚魚僅與II區差異顯著(P<0.05)。對仔、稚、幼魚在VI區的平均分布率進行單因素方差分析結果顯示,稚魚顯著高于仔、幼魚(P<0.01)。以上結果表明,未放入模型礁前,稚魚在水槽中的分布較分散,仔、幼魚則集中于水槽四周,中央區域(VI區)分布極少。放入模型礁后,仔、稚魚在礁區(VI區)的平均分布率沒有顯著變化(P>0.05)；幼魚則由1.11%分別增大至47.78%(塔型礁)和54.44%(管型礁),有無模型礁的平均分布率差異極顯著(P<0.01),但兩種模型礁的集魚效果無顯著差異(P>0.05)。

表4 許氏平鲉于不同礁型條件下在水槽各區的平均分布率

表中區域I、II、III、IV、V、VI分別表示行為實驗水槽劃分中的對應區域,其中VI區為模型礁設置區；數值后方不同小寫字母表示同一發育階段同一處理組實驗魚在不同區域的平均分布率差異顯著(P<0.05)

2.3 環境豐容對早期發育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

由圖5可見,不同環境豐容水平對許氏平鲉稚魚在VI區的平均分布率無顯著影響(P>0.05),但幼魚則表現出不同行為特征。未放入模型礁前,EH組幼魚在VI區的平均分布率顯著高于C組(P<0.05),EL組與C組、EH組均無顯著差異(P>0.05)。放入模型礁后,各處理組幼魚在VI區的平均分布率：EL組>C組>EH組,其中EL組與EH組差異顯著(P<0.05)。

圖5 不同環境豐容水平下許氏平鲉在模型礁區(VI區)的平均分布率Fig.5 Average distribution rate in area VI of S. schlegelii at different environmental enrichment levelsC：空白對照組,Control；EL：低水平環境豐容組,Low-level environmental enrichment；EH：高水平環境豐容組,High-level environmental enrichment

放入模型礁后,實驗魚群體重心軌跡發生明顯變化,且群體重心大都在模型礁附近移動,環境豐容組尤為明顯(圖6)。單因素方差分析結果顯示,環境豐容25 d(即48日齡的稚魚)對實驗魚群體重心與模型礁的平均距離Dgr、個體與模型礁的平均距離Dfr、個體間的平均距離Dff均無顯著影響(P>0.05)(圖7)。環境豐容47 d(即70日齡的幼魚),未放入模型礁前,各處理組Dgr與Dfr大小順序為：EL組>C組>EH組,其中EL組、C組均與EH組差異顯著(P<0.05)；放入模型礁后,各處理組Dgr無顯著差異(P>0.05),Dfr差異較明顯,大小順序為：EL組

圖6 不同環境豐容水平下許氏平鲉群體重心移動軌跡Fig.6 Changes of barycenter of S. schlegelii at different environmental enrichment levels圖中橫縱坐標表示實驗魚在行為實驗水槽中的位置

圖7 不同環境豐容水平下許氏平鲉的趨礁行為Fig.7 Distribution of S. schlegelii at different environmental enrichment levels

3 討論

3.1 早期發育階段許氏平鲉的行為特征

處于早期發育階段的仔、稚、幼魚,其身體形態、感覺、運動、消化等系統均處于快速生長期,這些器官的發生、發育與其存活、生長及行為習性的變化等密切相關。研究表明,許氏平鲉在早期發育階段視覺系統和運動能力均發生劇烈變化,仔魚具弱趨光性,游泳能力較弱,活動于水體中上層；隨著魚體生長,視錐視桿細胞逐漸增多,運動器官快速發育,游泳能力極大增強,轉入水體中下層活動；至幼魚期,各器官發育基本完成,具備成魚生態習性[16,20]。本研究結果顯示,未放入模型礁前,23日齡仔魚與70日齡幼魚多集中于水槽四周,中央區域(VI區)分布極少,而48日齡稚魚在水槽中呈分散分布。分析認為,本研究所用23日齡仔魚趨光性漸已消失,視覺系統逐漸發育,已轉入水體較暗區域活動,但游泳能力相對較弱,活動不頻繁,因此集中分布于水槽四周區域。隨著魚體發育,稚魚視覺系統進一步完善,此時游泳能力極大增強,活動較頻繁,感覺系統與運動系統相協調,從而表現出分散分布的特征。至幼魚期,已基本具備成魚生態習性,警惕性提高,活動相對較少,喜棲于水槽四周陰影區域。基于本研究觀察到的行為特征,結合劉立明等[16]、席丹等[20]的研究結果,總結歸納了早期發育階段許氏平鲉行為習性的變化規律(圖8)。

圖8 早期發育階段許氏平鲉行為習性變化規律Fig.8 Behavioral habits of S. schlegelii in early developmental stages

3.2 早期發育階段許氏平鲉的趨礁行為

本研究結果表明,兩種結構的模型礁均對70日齡幼魚(全長(4.260±0.094) cm；體重(1.36±0.08) g)產生了良好的誘集效果,二者對幼魚的聚集率無顯著差異,這與何大仁等[18]、陳勇等[19]的研究結果基本一致。在投放人工魚礁進行資源修復與增殖時,這兩種模型礁的結構均可作為人工魚礁的選型參考,同時陳勇等認為,最好以遮蓋效果和陰影效果較好的礁型為首選[19]。

兩種模型礁并未對許氏平鲉仔、稚魚產生明顯的誘集效果。分析認為,仔、稚魚尚處于身體形態、器官劇烈變化的關鍵時期,運動、感覺等系統發育不成熟,趨礁性不強,此發育階段未具備成魚的生態習性,因而模型礁未產生明顯的集魚效果。放入塔型礁后,仔、稚、幼魚在礁區的平均分布率分別為1.11%、12.22%、47.78%(管型礁分別為1.11%、7.78%、54.44%),隨著魚體生長發育,實驗魚的趨礁性逐漸增強。陳勇等比較了幾種模型礁對較大規格許氏平鲉(體長(12.2±0.5) cm；體重(26.4±0.1) g)的誘集效果,礁區幼魚的平均分布率達56.7%—90%[19],郭浩宇等也得到類似結果[14]。分析認為,除模型礁結構等影響外,實驗魚的趨礁性與礁區聚集率密切相關。

3.3 環境豐容對早期發育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

圍繞環境豐容增加養殖魚類福利等已有大量相關研究[21-25],近年來針對環境豐容能否增加放流魚類福利、提高放流存活率的研究也多有報道[26-30],已逐漸成為魚類行為生態學領域的熱點,但國內相關研究報道極少。本研究初步探究了不同環境豐容水平對早期發育階段許氏平鲉趨礁行為的影響。由于環境豐容用構造物和人造植株均設置于水體中下層,尚在水體中上層活動的仔、稚魚與構造物接觸較少,因此環境豐容措施未對實驗稚魚的趨礁行為產生顯著影響。而幼魚已基本具備成魚生態習性(圖8),活動于水體底層,且具有強烈的趨礁性,構造物和人造植株的設置適應了其在自然環境中最基本的需求,幼魚與構造物間的相互作用增加,勢必對其生長發育與行為可塑性產生影響。

魚類行為是其“膽量”的外在反映,Sneddon認為可將魚類“膽量”定義為個體在實驗水槽空白區域停留時間的長短[31]。Castanheira等總結了魚類反應模式之間的聯系,指出與被動、膽小的個體相比,主動、膽大的個體雖可能具有較強的競爭能力,但其行為多樣性和神經可塑性較差[32],在復雜多變的自然環境中,具有較強的行為和神經可塑性對放流后的存活與生長至關重要。近年來國外針對環境豐容對魚類膽量的影響已開展了許多研究,但由于魚類種間差異、環境豐容方式及豐容水平等不同常會得出相左的結果,如環境豐容會使大西洋鱈(Gadusmorhua)[33]、大西洋鮭(Salmosalar)[34]膽量減小,但會使硬頭鱒(Oncorhynchusmykiss)[35]、印度鲃(Torputitora)[11]膽量增大。基于此,本研究初步探究了環境豐容水平對幼魚膽量的影響,結果顯示未放入模型礁前EH組幼魚在中央區域(VI區)的平均分布率最大而群體與水槽中心點的距離最小,EL組則相反,暗示各處理組幼魚膽量大小可排序為：EL組

對于許氏平鲉等趨礁性魚類而言,幼魚放流至野外后,趨礁性強弱在一定程度上決定了其能否有效避敵、適應野外復雜的環境。結果表明,放入模型礁后各處理組幼魚在礁區(VI區)的平均分布率：EL組>C組>EH組,Dfr與Dff大小順序為：EL組

本研究采用室內行為觀測方法,通過環境豐容這一行為馴化手段,使許氏平鲉幼魚趨礁行為得以增強,該方法將有助于放流魚類更好地適應自然環境,增強魚礁的集魚效果和庇護效應。今后,需通過海上標記放流等追蹤監測實驗,進一步確認環境豐容對增殖放流魚類的行為馴化作用。