叢枝菌根真菌對礦質養分活化作用研究進展

屈明華，俞元春，李 生，張金池

（1.南京林業大學 林學院 南方現代林業協同創新中心，江蘇 南京210037；2.中國林業科學研究院 亞熱帶林業研究所，浙江 杭州311400）

菌根（mycorrhiza）是植物根系與土壤中某些特定真菌形成的共生體，能形成菌根的特定真菌稱為菌根真菌［1］。菌根真菌能夠與植物根系建立互惠共生體系，一方面從宿主植物獲取碳水化合物，同時向植物提供土壤中的礦質營養，尤其是磷素［2］。菌根按照在植物體內的著生部位和形態特征分為內生菌根、外生菌根和內外生菌根［3］。叢枝菌根（arbuscular mycorrhizal,AM）是內生菌根中分布最廣的類群，其胞內菌絲在根皮層細胞內及細胞間延伸形成叢枝狀結構，可以和大多數植物共生，陸地生態系統中80%～90%的植物根系能夠與其建立互惠共生體［4］。叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi,AMF）分布廣泛，高山地帶、針葉林帶、熱帶雨林、草原、農田都有分布，甚至在高度退化地區也有分布［5-6］。菌根是巖石礦物風化的主要因素，在巖石和礦物的風化進程中起著重要作用［7-8］。AMF定殖宿主根系有助于土壤養分活化，提高土壤肥力和水分供給能力，并且提供了活化養分轉運至宿主植物的有效途徑［9］。當土壤養分有效性低，養分被土壤顆粒及有機質吸附，AMF會活化這些養分［10］，從而提高植物對磷、氮、鉀、鈣、硫、銅以及鋅的吸收能力，促進植物生長。AMF被認為是一種天然生物肥料，可有效降低化學肥料投入，向宿主植物提供水分和養分，以交換光合產物［11］。研究表明：宿主植物接種AMF，根系吸收礦質養分能力提高，植物葉面積、根莖干質量增大，出苗率、果實產量以及礦質養分含量提高，土壤施肥量降低［12-13］。AMF是土壤—植物系統尤其是干旱和半干旱生態系統可持續發展的重要組成部分，在維持土壤養分和物質的生物地球化學循環以及確保植物健康和土壤質量方面發揮著重要作用。本研究通過總結叢枝菌根真菌對礦質養分活化作用效果，探討AMF活化礦質養分機制及影響因素，認識叢枝菌根真菌在退化地區、困難立地中的應用潛力，為進一步深入研究AMF應用技術提供參考。

1 叢枝菌根真菌對礦質養分的活化作用

1.1 叢枝菌根真菌對巖石礦物養分的活化作用

QUIRK等［8］研究了具有叢枝菌根的裸子植物和被子植物其林下玄武巖的風化程度：在AMF與植物共生作用下，玄武巖礦物表面呈現了風化隧道（tunnels），促進了氧化鈣、碳酸鈣溶解。叢枝菌根生態系統中，在長石、云母以及石英礦物顆粒上觀察到了蝕刻坑（pits）和裂縫（cracks）或隧道，菌絲體圍繞或進入礦物/有機質土壤顆粒或團聚體中，沿著構造薄弱點覓食礦物營養［14］。菌絲延伸，加速了礦物結構破壞、崩解，促進養分釋放。古生物學證據表明：黑云母顆粒周圍纏繞著AM菌絲，加速了黑云母蝕刻和風化［15］。BONNEVILLE等［16］借助掃描電鏡觀察到當菌根菌絲與礦物基質接觸時黑云母晶格結構發生了顯著蝕變。球囊霉屬Glomusspp.叢枝菌根真菌與植物共生并與富鉀黑云母互作，礦物中部分鉀得到活化，根際黏土礦物X射線衍射圖譜發現了多種低鉀礦物：伊利石、蒙脫石和羥基化蛭石。菌根真菌能夠選擇性活化黑云母中鉀以供植物吸收利用，同時未活化的黑云母還可以在以后得到進一步活化，成為有效態養分的儲庫［17］。蝕刻坑、裂縫或隧道的形成，使礦物結構不穩定，易導致生物風化，促進巖石礦物礦化、溶解。REMISZEWSKI等［18］使用雙層網袋將植物根系與內置粉碎過篩的巖石礦物隔離，根系只能穿過網袋外層，而內層土壤溶液、微生物和菌根菌絲可以穿過，野外原位埋袋研究AM對巖石礦物養分活化效果。結果發現：AM侵染的糖楓Acer saccharum林下埋藏的花崗巖和閃長巖經過硝酸提取液處理，測得的緩效態鎂、磷、鈣都顯著高于對照，AM菌根促進原位埋藏礦物溶解，使巖石中營養物質活化易于被硝酸提取。糖楓對鈣需求比其他樹種高，AM菌根有可能更易活化礦物中鈣以供糖楓利用。

紅三葉草Trifolium pratense與Glomus versiforme共生促進了 CaHPO4·2H2O（Ca2-P），Ca8H2（PO4）6·5H2O（Ca8-P）和AlPO4·nH2O（Al-P）等常見難溶磷酸鹽礦物溶解。菌根化植株使礦物磷具有更高活性，吸收礦物32P占總磷的13%～18%，與無菌根化植株吸收32P占總磷的0.24%～1.15%差異顯著，菌根化植株磷質量分數（0.75～0.85 mg·kg-1）較非菌根化植物磷質量分數高（0.70～0.72 mg·kg-1）［19］。 水牛草Bouteloua dactyloides在不同巖石礦物上接種根內球囊霉Rhizophagus irregularis，玄武巖中鐵、鈉、鈦和鋁活化量提高；植物菌根化處理的流紋巖中磷和錳活化效果顯著高于未接種處理；花崗巖中鈣和鉀，片巖中鉀分別達到很高活化效率。流紋巖中磷素被活化，水牛草地上部分生物量顯著提高，植株錳元素濃度提高；玄武巖上培養的菌根化植物根系中轉移更多磷、鉀、鈣、錳、鐵、鈦、鋁［20］。植物與AMF互惠共生大大強化了礦物中營養元素的活化釋放。

1.2 叢枝菌根真菌對土壤養分的活化作用

AMF能提高植物—土壤系統磷利用效率，減少養分淋溶損失。BENDER等［21］試驗發現：AMF活化的土壤磷增加了18%，植物磷提高15%，磷的淋溶損失減少了31%。接種對提高土壤有機質含量、土壤微生物呼吸速率均有正效應，菌根效應間接改善了土壤微生物群落組成，提高有機質降解能力，促進養分釋放。角豆樹Ceratonia siliqua接種AMF，土壤氮、可溶性磷和可溶性碳都較未接種處理顯著提高，土壤活化磷、氮、有機質分別較對照提高30.5%，27.3%和67.3%［22］。土壤中鉀含量豐富，但由于土壤礦物強烈吸附導致有效態鉀低。采用粒子-誘導X射線發射分析法（particle-induced X-ray emission）研究根內球囊霉菌根中鉀分布，發現菌根孢子、菌絲和泡囊有大量鉀離子富集，接種該真菌的三葉草Aster tripolium根段鉀濃度高于未接種，說明AMF定殖提高了土壤鉀活化效率［23］。

BENDER等［24］利用開頂式蒸滲儀系統進行控制試驗，研究了土壤生物群落（土壤生物≤11 μm，微生物為主；土壤有機物≤2 mm，包含AMF）對土壤磷、氮養分有效性、淋失和植物生長的影響。結果表明：富含AMF土壤磷庫量顯著降低，磷活化量提高，達62.8 kg·hm-2，植株生物量顯著提高，氮、磷養分增加，植物磷達121.8 kg·hm-2，增加72.3%。而微生物量少的土壤磷活化量只有30.5 kg·hm-2，土壤磷量僅為51.1 kg·hm-2。高微生物活性土壤AMF侵染率達70%以上。這說明AMF在植物磷營養的增加中起著重要作用，顯著提高土壤磷素活化，促進植物對磷吸收，同時降低了氮素淋溶損失。且高微生物活性土壤有效磷量較低微生物活性土壤處理降低39.5%，乙酸銨-EDTA浸提磷量也降低，這充分說明AMF積極參與活化的土壤磷一部分被植物吸收利用，另一部分通過淋溶損失。土壤中磷的淋溶損失，可能是土壤磷礦化和活化增強的結果。洋蔥Allium cepa與AMF（Gigaspora margarita,Glomus etunicatum）共生顯著增加了土壤溶液中檸檬酸酸性物質分泌量，使添加的過磷酸鹽中磷活化，全株磷質量分數較無菌根處理提高3.7倍和1.6倍，磷吸收增加971%和641%［25］。AMF通過與植物共生互作，對礦質養分活化產生作用，促進了植物生長。

AMF對不同養分元素活化具有特異性。蘆筍Asparagus officinali接種摩西球囊霉Glomus mosseae，顯著提高了土壤中鉀、鎂、錳元素有效性，增強蘆筍根系從土壤中吸收這些元素能力，而鋅吸收量卻減少［26］；接種AMF能顯著提高菜豆Phaseolus vulgaris豆莢、芋頭Colocasia esculenta球莖鉀、鈣、鎂、鋅、銅營養元素含量，而豆莢和芋頭球莖對錳元素吸收都表現出顯著降低趨勢［27］。也有試驗并沒有發現AMF對有機氮源具有活化效應，但通過添加有機質和菌根真菌互作，提高了土壤酶活性并激發了微生物生長，改變了其種群結構從而促進了植物生長和氮吸收。SAIA等［28］采用向石英砂和土壤混合物中施加有機質，研究AMF對有機氮的活化效應。結果表明：通過接種摩西球囊霉，小麥Triticum aestivum組織中來自于添加的有機質氮量較對照處理低40%，有機氮沒有得到活化，而土壤中堿性磷酸酶、脫氫酶、酪蛋白酶、BAA-蛋白酶活性提高，促進了植物生長，試驗第7周菌根化小麥生物量較無菌根處理提高7%，第9周提高到20%，小麥氮吸收量提高。

2 叢枝菌根真菌活化礦質養分的機制

2.1 菌絲網絡促進養分活化運移

AMF外部菌絲在土壤中可形成廣泛的菌絲網絡。這些菌絲網絡連接著同種或不同種植物根系，影響植物間礦質養分分配及水分調控［29］。菌絲定殖于根皮層，形成叢枝結構，這些叢枝結構是植物和菌根養分交換的重要場所，土壤中累計有菌絲100 km·kg-1，有的高達600 km·kg-1［30］。菌絲具有巨大的生物量和表面積，產生生物機械應力，從而演化形成通道或穿透礦物隧道［31］，增強與巖石礦物相互作用，擴大植物根系吸收范圍和根系功能。菌絲平均直徑為2～20 μm，比根系小2個數量級，菌絲能進入直徑較小根系不能進入的土壤孔隙內，吸收毛管水和礦質營養。菌絲穿插進入土壤小孔隙中，顯著增加土壤水穩性大團聚體數量，改良土壤結構［32］，使土壤孔隙溶液中保存更多養分和水分，增加菌根植物從土壤中獲取養分潛力。根系周圍由于根吸收作用降低了溶液中養分濃度，造成可溶性養分和土壤膠體吸附養分之間濃度差，形成匱養分區，導致交換態養分解吸。根外菌絲可以延伸到根毛所不及的土體中吸收養分，從而為宿主提供更多的水分和養分［33］。菌絲橋對磷、氮具有直接傳遞作用，在同種或不同種植物間進行傳遞，增加植物對不同形式氮利用，直接吸收氮并將其輸送到宿主根系，從而實現養分再分配［34］。菌根侵染也促進營養物質活化運移，菌根真菌侵染宿主后能不斷地為宿主提供磷素營養，宿主為菌根真菌提供碳水化合物保證其生長發育的能量，從而使菌根真菌不斷侵染宿主根系，提高根系侵染率，提高菌絲的生長量和養分吸收量，促進植物生長發育［35］。

2.2 改善根際微環境促進養分增溶

菌根能采取多種策略改變礦物組成并從中獲取養分。菌根的重要變化途徑是通過改變土壤溶液pH值、氧化還原狀態等關鍵化學參數［36］，分泌多種化學物質，如球囊霉素（glomalin）、低分子量有機酸等作為配體或載體，增強礦物溶解性和營養元素有效性［37］。

植物根系與菌根真菌共生產生有機酸和水解酶參與了有機質分解和礦物溶解，使菌根植物能獲取非菌根植物無法活化的磷、氮形式［38］。接種AMF可以增強土壤磷酸酶活性，尤其是距根55～60 mm處酶活性比周圍土壤酶活性高，活化土壤有機磷素，促進有機磷水解［35］。姜黃Curcuma longa接種AMF顯著提高了酸性磷酸酶活性，接種90和150 d后酸性磷酸酶活性分別達18.11～21.19和18.33～21.39 μg·g-1·h-1。 接種 90 d 后， 根際土壤有效磷質量分數（7.10～8.50 mg·kg-1）顯著高于對照（4.70～4.90 mg·kg-1）， 植株磷含量與土壤有效磷質量分數呈顯著正相關（R2=0.83），酸性磷酸酶活性與根圍菌絲也呈現高度正相關（R2=0.95）［39］。菌絲分泌物還具有溶解難溶性無機磷能力。TAWARAYA等［25］驗證了菌絲分泌物的確能夠活化難溶無機磷，收集的菌絲分泌物作用于FePO4，接種Gigaspora margarita根室和菌絲室釋放的磷分別是1.74和1.49 mg·L-1，是對照的1.5和2.0倍；接種Glomus etunicatum根室和菌絲室釋放的磷分別是1.55和1.57 mg·L-1，是對照的1.3和2.1倍。SMITH等［40］認為：菌根活化磷最重要的機理是菌絲利用銨根離子（NH4+）從而分泌其中的氫離子（H+），使土壤pH值降低，磷素得到溶解活化。AMF通過合成谷氨酰胺途徑同化氨，這一過程可能對根外菌絲從土壤中吸收銨態氮產生明顯影響。菌根植物地上部和根系中硝酸還原酶數量和活性都較無菌根植物高，說明菌根植物同化利用硝態氮能力較強［41］。

菌根分泌鐵載體或低分子量螯合劑，鐵離子（Fe3+）螯合還原酶活性提高，Fe3+配體提高鐵溶解性，促進鐵活化［42］。菌根分泌還原物質，使Mn（Ⅳ）還原至Mn（Ⅱ），增強礦物錳溶解和植物吸收［20］。與無菌根植物相比，菌根植物呼吸增強，釋放出大量二氧化碳（CO2），生成碳酸（H2CO3）和HCO3-使土壤酸化，低pH值及菌根根際分泌的有機酸——檸檬酸、莽草酸、草酸、延胡索酸等使難溶養分元素易于活化，增加鉀離子（K+），鈣離子（Ca2+）和鎂離子（Mg2+）等離子有效性，促進植物吸收［43］。低pH值下，氫離子（H+）更易進入含鉀礦物晶層，取代釋放其中的鉀到土壤溶液中，提高其有效性。菌根真菌分泌有機酸總量與土壤礦物結構鉀含量呈顯著負相關，有機酸可能參與土壤礦物鉀溶解釋放；菌根真菌分泌的草酸含量與土壤緩效鉀呈顯著正相關，說明菌根真菌分泌的草酸對活化土壤無效鉀很重要；分泌較多草酸可能有利于含鉀礦物風化和礦物晶格鉀釋放，而分泌較多的H+可能有利于黏粒礦物層間鉀交換［44］。

2.3 促進土壤微生物群落生長

土壤微生物參與土壤一系列生物進程：有機質分解、養分轉化、植物生長及土壤物理性質改變，AMF與植物共生影響土壤細菌群落結構和功能多樣性。TOLJANDER等［45］向土壤中提取的細菌群落加入叢枝菌根菌絲分泌物——碳水化合物，采用細菌活力染色和熒光顯微鏡觀察發現菌絲分泌物加快了細菌群落生長和活力，改變了細菌群落組成。王莉琴等［46］采用三葉草拌種接種叢枝菌根真菌于梨樹Pyrus sorotina根部，發現菌劑沒有改變土壤微生物群落結構，但顯著增加各種微生物數量。

AMF可提高球囊霉素相關土壤蛋白（glomalin-related soil protein，GRSP）含量，GRSP是土壤重要碳儲庫，能將土壤顆粒和穩定性團聚體聯系起來改善土壤結構，促進微生物群落細菌、真菌及放線菌的生長和繁殖［47］。AMF與根際促生細菌（plant grow promoting rhizobacteria，PGPR）和固氮菌存在著積極的協同作用，在AMF菌體（孢子、菌絲）上及細胞內部發現大量細菌、放線菌、甚至真菌類微生物，其中以細菌和放線菌數量最多［48］，有些以菌絲相關細菌形式存在。這些細菌依賴于菌絲分泌物繁殖生長［49］。菌根真菌與固氮細菌協同作用，提高固氮植物固氮量［50］。AMF與細菌相互作用，通過菌絲提高根系長度，擴展土體體積，擴大根系吸收面積，強化磷酸酶礦化磷效率［9］。菌根真菌促進土壤微生物活性，引起植物根系生理代謝變化，對菌根根際微生物區系產生以養分為介導的選擇作用，引起根際微生物區系組成和數量變化，從而促進了土壤結構形成和土壤養分釋放。

2.4 影響根系形態及調控養分轉運蛋白

根系形態改變對礦質養分活化、水分運移，宿主植物養分吸收和水分平衡具有重要作用。AMF能提高根系長度，擴大根體積，降低根尖分生組織活性，導致側根數量增加［51］。蘋果Malus pumila接種AMF，根系體積顯著增加，形態發生變化，苗高、莖粗、葉面積、根莖干質量增加，植株吸取養分含量提高［52］。AMF通過改變根系形態，使植物能夠適應和改變土壤微環境［53］。AMF接種也能通過調控離子轉運通道而促進礦質養分活化及轉運，養分由菌絲傳遞到宿主植物。蓮花Nelumbo nucifera接種Gigaspora margarita，KT/KUP/HAK轉運蛋白上調了44倍［54］；鹽脅迫下，通過AMF定殖，玉米Zea mays的SKOR通道也獲得上調，礦質養分由根輸送到地上部分，植物生物量、養分含量提高［55］。

3 叢枝菌根真菌活化礦質養分的影響因素

3.1 礦物土壤類型

礦物化學組成影響菌根真菌對其活化效果，AMF活化礦物養分具有一定的選擇能力。采用分室隔離同位素標記法可對菌根菌絲活化不同磷源及植物吸收進行示蹤［19］，32P分子標記無機磷礦化效果表明：接種根系菌絲穿過隔離室延伸至無機磷源室， 活化了 CaHPO4·2H2O， Ca8H2（PO4）6·5H2O 和 AlPO4·nH2O中磷，但對Ca10（PO4）6·F2中磷沒有活化效果，菌絲在穿過隔離室覓食營養時對磷源具有趨向性，磷源促生菌絲伸長和數量增加，從而促進菌絲分泌螯合物或降低土壤pH值，促進磷源活化。

不同礦物晶形、組成結構影響AMF對其風化程度及元素釋放效率，不同巖石礦物基質AMF處理活化礦質元素有顯著差異，活化量與巖石礦物中元素總量沒有直接相關性，卻與礦物成分溶解度有關［56］。流紋巖中磷和錳總量較玄武巖低，與花崗巖和片巖相當，而菌根化植物活化磷和錳量顯著高于其他3種巖石礦物；花崗巖和片巖活化的鉀顯著高于玄武巖和流紋巖，總鉀最高的片巖（55.8 g·kg-1）鉀獲得較高活化效率， 略低的流紋巖（37.3 g·kg-1）鉀活化量卻較花崗巖（34.5 g·kg-1）低。 大量活化的鎂、 鐵、 鈉、 鈦和鋁向玄武巖上菌根化根系轉移；磷、錳和硅的活化在流紋巖種植處理中最高；鉀和鈣在花崗巖種植處理中最高，而這些元素總量在相應巖石中并不是最高的［20］。元素礦化差異可能與不同類型巖石礦物溶解動力學有關。玄武巖中結晶礦物和橄欖石較富含石英和鉀長石的流紋巖和花崗巖更易風化［57］。同一接種物下，玄武巖優先溶解活化釋放較多礦質元素；磷總量較低的流紋巖中活化釋放更多的磷也可能是磷灰石（磷源）優先溶解的原因；花崗巖和片巖活化的鉀量高于玄武巖和流紋巖可能是黑云母易于溶解和植物營養需求量高所致。較低營養狀況下AMF會發揮更大的活化作用，但AMF對低營養的流紋巖、花崗巖以及片巖的礦化沒有產生明顯影響，卻在較高營養的玄武巖中有明顯的礦化效應。巖石礦物養分含量過低，養分元素需要更長時間礦化溶解，菌根真菌的作用短時間內可能難以顯現。

土壤物理性質及化學性質（顆粒表面積、體積、溫濕度、酸堿性以及有機配體、養分濃度）都會影響AMF與植物共生進程，進而影響AMF的活化作用［58］。沙質土壤降低了AMF作用，使銅和鐵有效性降低，而錳影響不顯著。磷肥也顯著影響AMF性能，當磷不足時，土壤活化錳和鐵量降低，而銅影響不顯著［59］。AMF溶解養分活性與土壤pH值有關，不同pH值土壤上分離的AMF活性不同，低pH值下，AMF具有較強的活化效應，中性土壤分離的摩西球囊霉幾乎沒有任何活化效應［25］。當植物生長在營養限制條件下AMF才能顯著促進植物生長和養分吸收，高含量土壤磷條件下，非菌根植物生長量反高于菌根植物，表明高磷降低菌根效率，而低磷條件AMF有可能有利于植物吸收某些對光合作用、呼吸和木質化功能至關重要的微量元素［60］。高鈣土壤上，接種AMF的蘋果苗顯著增加了對鋅和鐵吸收，而這些元素在石灰性土壤中含量匱乏［52］。

3.2 菌根真菌及宿主種類

不同宿主植物及AMF對同一礦物風化作用強度不同。與AMF共生的裸子植物銀杏Ginkgo biloba，紅杉Sequoia sempervirens，水杉Metasequoia glyptostroboides和南洋杉Araucaria araucana對玄武巖的凈礦化效率不同：水杉礦化效率最高，約0.01 μg·d-1，而銀杏礦化效率呈現負相關。與AMF共生的被子植物鵝掌楸Liriodendron tulipifera對玄武巖有最大礦化效率，而挪威槭Acer pseudoplatanus礦化效率為-0.01 μg·d-1，表現為負相關。不同樹種AM對方解石和白云石礦化速率不同［61］。不同植物根際微環境不同，共生AMF多樣性豐富，對同一種礦物基質表現出不同礦化效果。

不同叢枝菌根真菌物種之間對礦物養分活化影響不一。植物和AMF共生體對不同類型礦物響應特點不同，具有不同菌根效應。煤礦礦渣基質上，Rhizaophagus intraradices顯著促進了新排放煤渣和燃燒后煤渣中銅向菌根化根系轉移，而風化煤渣上根系銅富集不顯著，而鋅和錳呈現顯著負效應；Glomus aggregatum顯著提高了新排放煤渣和燃燒后煤渣中錳向根系富集濃度，而在風化煤渣上錳的濃度較對照顯著降低；不同AMF接種對基質中鐵活化無顯著影響［62］。AMF與宿主具有一定的偏好和選擇性，Glomus versiforme對于提高蘋果砧木生物量和養分元素具有顯著的促生作用［52］，而桃Prunus persica接種Glomus versiforme的效果卻沒有接種摩西球囊霉顯著［63］。

不同菌根真菌具有不同生態功能，菌種之間對礦質養分活化存在協同促進作用［64］。對植物生長影響也因接種真菌種類不同而不同，混合接種比單接種促生效應大，能使植物獲得更大生物量［65］，混合接種有可能在提高根際土壤磷活性上較單一接種具有更積極的促進作用［39］。這說明混合接種能更積極促進礦質養分活化。同一宿主植物接種不同菌種，定殖率不同，養分吸收水平存在顯著差異。這種差異可能源于菌絲類型和豐度差異，或是根系形態、根系分泌物或與AMF兼容性造成［52］。AMF具有不同的菌絲生長模式、分支頻率，這些差異可能反映了菌絲不同營養策略和對土壤中不同生態位的反應。

礦物基質具有不同的物理化學性質，礦質元素賦存形態不一，而不同AMF具有不同生態功能。礦物基質-AMF-宿主三者共生體系養分協調分配利益最大化才能獲得最高效的生態效應。

3.3 碳源分配

AMF不能進行光合作用，只有淀積植物光合產物一定數量碳才能生長，作為交換，菌根真菌提供給植物礦質營養和水分［66］。不同生長環境條件及宿主分配給AMF碳量不同，進而影響AMF發育，影響土壤養分活化。宿主光合產物碳能增加菌根真菌碳通量，驅動礦物風化，促進礦物溶解。通過14CO2示蹤試驗，觀察到隨著菌根根系14C通量提高，相應玄武巖中硅酸鈣溶解速率增加2.4倍。光合產物碳分配到菌根菌絲網絡，促進菌絲生長，作為回饋，菌絲加速了硅酸鹽礦物溶解，活化礦質養分供宿主生長［67］。有研究表明：提高空氣中二氧化碳分壓，能提高AMF對土壤氮素利用，提高宿主氮營養［68］。氣候類型也影響AMF對土壤養分活化。熱帶和亞熱帶地區，AM森林土壤碳礦化速率增大，礦化碳量顯著高于溫帶，而溫帶地區礦化不顯著［69］；溫度較高地帶，AM呼吸增強，碳源促進AMF生長繁殖，菌根作為通道將碳從宿主植物中 “導出”，并轉移到土壤碳庫中，碳源的分配影響了土壤中碳儲量。

4 叢枝菌根真菌在退化土壤中的應用

土壤退化包括土壤侵蝕、貧瘠化、鹽堿化、沙化、酸化、石漠化［70］。退化土壤養分循環指數降低，氮磷易于淋失，氮利用效率低［71］。AMF與植物共生強化了宿主植物對養分的吸收能力，尤其在不利土壤上發揮作用更大。菌根網絡侵染的土壤能夠提高植物獲取水分和礦質養分能力，特別是移動性差或土壤溶液中濃度低的養分元素［9］。菌根活化土壤養分能力可能與養分供應水平有關，低養分條件下更有利于土壤養分釋放，營養缺乏條件下，菌根真菌生長和發育更容易獲得不同程度提高［72］。AMF生物技術是顯著提高退化土壤生態恢復的一種潛在機制，能夠顯著提高土壤質地，增加地上地下生物多樣性，提高喬木和灌木幼苗成活率，在水分和養分脅迫的土壤上易與定植，推動植物演替，防止外來物種入侵［73］。

4.1 鹽堿化生態系統

AMF對生物脅迫具有抵抗作用，影響土壤離子平衡，能控制有害元素吸收。鹽脅迫下，菌根根際土壤電導率值降低，植物對營養元素吸收增強，光合作用和水分利用率提高，植物抗過氧化酶活性增強，鉀鈉比值提高，細胞間離子平衡改變，使得鈉流出植物體，減輕地上部分鹽害，提高植物耐鹽堿能力［74］；鋁脅迫下，菌絲體能富集鋁，可將其定殖在植物皮層細胞內或固定在磷酸鹽顆粒上，起到金屬過濾的作用［20］，菌根分泌物抵抗鋁脅迫發揮了重要作用，建立了抗鋁防御機制［75］。

4.2 重金屬污染生態系統

重金屬脅迫下，菌根具有啟動抗氧化防御系統，防止重金屬引起的活性氧反應毒害；顯著增加氮、磷、鉀吸收，調節C∶N∶P化學計量比，減輕重金屬毒害；菌根釋放的球囊霉素不溶性蛋白質，菌根細胞壁中的殼素對重金屬都具有固定作用［76］。

重金屬處理與接種茄子Solanum melongena內的抗氧化物活性酶呈正相關，超氧化物歧化酶（SOD）從3.13×16.67 nkat·g-1提高到 5.64×16.67 nkat·g-1，過氧化氫酶（CAT）從 4.93×16.67 nkat·g-1提高到 24.66×16.67 nkat·g-1， 抗壞血酸過氧化物酶（APX）從 9.02×16.67 nkat·g-1提高到 30.08×16.67 nkat·g-1。氧化酶活性的提高有助于平衡重金屬脅迫引起的有毒氧衍生物產生［77］。菌根是重金屬富集的重要儲庫，菌絲具有巨大的表面積，單位質量菌絲能固定鎘 0.5 g·g-1［78］。鉛污染土壤上，AMF接種的相思樹Acacia saligna干質量增加，株高、總氮、磷、鉀以及葉綠素提高。接種提高了植物對鉛的吸收和富集，防止由于鉛增加造成的毒害［79］。肥力低下的礦區土壤接種AMF，紅花槭Acer rubrum侵染率達80%，吸收面積擴大，菌根植物的13種元素含量增高，生物量增大。櫻桃Cerasus pseudocerasus和山楂Crataegus pinnatifida等通過接種菌根真菌，植物養分吸收增強，生物量增加，土壤中有效態氮、有機物養分提高，酸性磷酸酶、蔗糖酶、尿素酶、硝酸還原酶活性增強［80］。SOARES等［81］認為：AMF能提高植物對重金屬脅迫的耐受力，很大程度上是通過調控磷營養實現的。菌根細胞壁中游離氨基酸也可能是提高重金屬吸附的因素，游離氨基酸具有帶負電荷的羥基、羧基官能團能夠與重金屬陽離子結合［82］。

4.3 干旱及喀斯特生態系統

AMF與宿主共生是通過代謝和生理變化改善植物一系列生理參數，從而抵御干旱脅迫：增強組織水分和氣孔導度，提高光合能力，改善滲透調節物質或增強氧化應激緩解能力［83］。

AMF通過改善植物磷營養，同時影響土壤大團聚體的形成和保持水穩性團聚體穩定而調節土壤結構，增加宿主體內糖類含量，降低滲透勢，提高植物體內可溶性糖含量，保持植株體內水分［84］。半干旱生態系統中，球囊霉屬真菌顯著提高了植株體內羧酸和酰胺含量，低分子量有機酸促進土壤可溶性磷和氮溶出，改善了植物生長和營養狀況，并為養分循環和抗逆創造有利土壤微生物環境［85］。與AMF共生，干旱脅迫下植物需水量減少了42%［86］，機理是水通道蛋白基因在缺水狀況下下調，減少了植物細胞水分損失［87］。地中海干旱脅迫下，角豆樹Ceratonia siliqua與AMF共生提高了水分和養分吸收，引起植物組織水化；氣孔導度和水分利用效率（超過90%）提高，高的氣孔導度增強了植物吸收二氧化碳能力，提高光合效率，保持了組織水分和細胞膨脹，減少蒸騰損失的水分，維持植物生長和生物量；膜穩定性增強使細胞璧韌性提高，降低細胞膜損害；干旱脅迫下可溶性糖和鉀累積改善了植物滲透調節能力；抗氧化物酶活性增強，避免由于水分脅迫引起的氧化損傷［88］。

在碳酸鈣質量分數高達38.65%的土壤上，AMF具有顯著的促生效應，蘋果砧木葉片氮、磷、鈣、鎂、鋅和鐵含量與對照差異顯著［52］。AMF真菌提高了植物在巖溶地區的適應能力，干旱及高鈣雙重脅迫下能加快胞間二氧化碳同化速率，增加葉片葉綠素含量，增大光化學反應速率，促進植物光合生長［89］。

5 討論與展望

菌根真菌是陸地植物生態系統的重要組成部分，對提高土壤養分活性、促進植物吸收養分（尤其是磷），增強植物抗逆等方面發揮著重要作用。菌根真菌與植物是互惠共生關系，土壤是兩者共生的營養物質基礎，菌根真菌在養分貧瘠的立地條件發揮作用更大。然而養分過于貧瘠，真菌是否能真正發揮作用？發揮多大作用？在肥力較高的土壤上，菌根真菌作用小，菌根真菌促進土壤養分活化的土壤養分含量閾值范圍需要深入研究。

菌根真菌促進土壤磷向植物轉運，機理是菌根真菌分泌多種有機酸，使難溶性磷轉變為植物可吸收利用的有效磷。而磷對植物的有效性在酸性土壤中是主要制約因素，平均效率僅為10%～20%［90］，酸性土壤中鐵、鋁、錳含量高，磷容易被鐵鋁氧化物固定或吸附，磷有效性降低。AMF是植物獲取磷源的主要驅動力［91］，土壤酸性降低，土壤鐵、鋁、錳是否溶出更多，對磷是否更易固定、吸附，而菌根真菌是如何在這種情況下活化土壤磷，如何與鐵鋁錳膠荷競爭有效磷素，再轉運至植物，有待深入研究。

盆栽試驗為了防止土著菌種干擾試驗，采用高壓滅菌方式觀察接種對礦質養分及植物影響，而自然狀態下，菌根真菌發揮作用往往是與微生物協同作用的結果，AMF與微生物相互作用的方式和程度、貢獻率還不清楚。對于叢枝菌根真菌的研究，今后應大力開展分離、鑒定退化土壤中叢枝菌根真菌遺傳多樣性研究，通過分子水平研究AMF分類，篩選退化地區具有較高養分溶出活性的優勢菌屬，為高效生態恢復提供優勢菌種；探索菌根真菌脫離宿主植物離體條件下單獨培養有關的孢子和菌絲發育的生理生態學規律；開展野外原位研究，量化菌根與其他微生物對礦物活化作用貢獻，識別礦物活化過程中活躍和交互的生物群落；加強菌肥基礎及應用研究，開發菌根與其他微生物共生生物肥料，利用混合菌根接種劑活化土壤養分，提高退化土壤養分利用效率。