澳門九澳山海濱群落10種植物盛花期物候對極端氣候事件的響應

張健豪, 付琳, 洪寶瑩, 歐遠雄, 邢福武, 易綺斐*

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澳門九澳山海濱群落10種植物盛花期物候對極端氣候事件的響應

張健豪1,2, 付琳1, 洪寶瑩3, 歐遠雄3, 邢福武1, 易綺斐1*

(1. 中國科學院華南植物園，廣州 510650；2. 中國科學院大學, 北京 100049；3. 澳門民政總署園林綠化部，澳門 999078)

為探究極端氣候事件對植物的影響，對澳門九澳山海濱群落10種植物2012-2017年盛花期物候進行了觀察。結果表明，植物的盛花期一般在3-9月，其中有4種植物為5月。2013和2016年早春澳門的極端強降水使植物的盛花期出現了明顯的提前或者推遲。9種植物的盛花期與盛花期前0~2個月和上一年的秋冬季的月均溫度或月降水存在顯著相關性。溫度和降水對植物盛花期的影響差異不大，但晚花植物對降水更加敏感。這為澳門和鄰近島嶼的生態恢復和園林樹種選材提供參考。

物候；盛花期；極端氣候；澳門

物候學是研究植物或動物生命現象年周期變化與氣候相互關系的學科[1]。在全球氣候變暖的背景下，物候研究受到越來越多的關注，物候觀察一直是研究氣候變化對生物影響的重要方法[2]。植物內部調控和外部環境共同決定著其物候期。很多氣候因素對植物物候有顯著影響，在英國[3]、德國[4]和中國北方[5]等溫帶地區的研究表明，溫度[6–7]和光周期[8–9]是改變植物物候最直接的非生物刺激。與此同時，在熱帶、亞熱帶地區[10–12]、干旱地帶[13–14]和地中海地區[15–16]的研究表明，降水是影響植物物候的關鍵因素。

在南亞熱帶的森林中，許多物種幾乎是全年萌芽，葉變色和落葉現象不會像溫帶的植物那樣明顯，而開花是最易被觀察到的物候現象。對個體而言，開花是植物繁殖過程中的重要階段，影響后續的果實成熟和種子散布等的時間，同時影響了參與這些環節的動物行為[17–18]；對種群而言，不同物種間開花時間的差異影響著它們對資源的相互競爭,甚至是生態位的分化，進而關系到整個種群的生存和延續[19–20]。許多研究表明，在過去的幾十年中,隨著全球范圍內氣候變暖，世界各地植物的春季物候有明顯的提前[4,21]；而另一些物種的春季物候變化非常微小甚至出現了推遲[3,22]。另一方面，具有不同功能性狀的物種對氣候變化的敏感程度也不同，早花植物對氣候變化的響應比晚花植物更敏感[22–24]；不同傳粉類型的物種適應氣候變化的機制也是多樣的[25–27]；甚至物候的發生和物種間的譜系關系也有一定的相關性[19,28]。

目前，多數研究著眼于長期的、緩慢的氣候變暖趨勢下植物物候的變化，而關于極端氣候事件對植物物候的影響研究較少[29]，如短期的強降水、熱浪和極端干旱等。Both等[30]認為短期的極端氣候事件相比于長期緩慢的氣候變化，對干擾生物體的生命活動和物候同步性有著更強的作用。由北大西洋濤動(NAO)引發的氣候驟變與德國[4]、拉脫維亞和立陶宛[23]的一些物種開花時間有著密切聯系；在美國卡薩斯州，長時間干旱后的突然降水會使植物開花的持續時間縮短[31]；類似的，開花前突發的降水也會影響到美國安息香科植物的開花時間和數量[32]。各種類型的極端氣候事件的發生時間和間隔周期是很難預測的，但它們對生態環境產生的影響不容忽視[33]。

本研究是澳門野生植物物候監測項目的一部分，該項目始于2012年1月，目前仍在持續進行中。2013年春季，中國華南地區經歷了持續幾周的暴雨襲擊[34]，期間澳門的降水量也異常偏高, 3至6月總降水量為1 274.4 mm，比第二高的年份2016年多了274 mm，比1981至2010年同期平均水平多315 mm。另外受2015年的超強厄爾尼諾事件影響，2016年上半年中國南方降水偏多，澳門在2016年1月的降水量達278.2 mm，是2015年同期(27.6 mm)的10.1倍。2013年，我們觀察到九澳山海濱群落中的許多種植物，如假蘋婆()、豺皮樟()等的開花時間比其他年份早，這可能與2013年春季的異常降水有關。本文利用澳門九澳山海濱群落6年來的植物開花物候數據，初步探究植物盛花期它們對異常氣候事件的響應，了解九澳山海濱群落的植物開花時間與降水和溫度的變化是否相關，極端的降水對一些植物盛花期的影響如何，可填補澳門地區物候研究的空白，為澳門和鄰近島嶼的生態恢復研究和園林樹種選材提供參考數據。

1 材料和方法

1.1 研究區概況

澳門特別行政區位于珠江口西南岸，東與香港隔海相望，北與廣東省珠海市接壤，由澳門半島、氹仔島和路環島三部分組成。根據《2016澳門年鑒》和地球物理暨澳門氣象局(www.smg.gov.mo)的數據，2015年澳門特別行政區總面積為30.4 km2。該區域屬于南亞熱帶，為海洋性季風氣候。2012-2017年，澳門的夏季(>22℃)從4月開始持續7個月，除2012年外，最冷月平均氣溫均高于15℃，表明了澳門四季溫暖，冬短夏長的氣候特點。這6年中, 澳門從11月到翌年2月的降水較少，春夏季的降水豐沛但年際間變化很大。九澳山位于澳門路環東南海濱，植被類型為亞熱帶季風常綠闊葉林。

1.2 方法

本研究在九澳山海濱自然形成的森林群落中設置400 m2的樣地，平均劃分為16塊5 m×5 m的小樣方，以字母A~P排列。對樣方內所有胸徑≥1 cm且生長正常的喬木，以及灌木和草本層中最常見的物種進行掛牌標號。連續6年進行定點定株觀察(春夏季每月2次，秋冬季每月1次)。參照《中國物候觀測方法》[35]進行物候期判斷和記錄。

本研究采用儒略日(julian day)的統計方法，將植物物候記錄的日期轉化為距當年1月1日的天數。將第一次觀察到植株有開花現象的儒略日作為始花期，將第一次觀察到植株落花達到95%的儒略日作為開花結束期，某個個體的始花期和開花結束期的中點作為盛花期，某物種所有觀察個體當年的盛花期平均值為其當年的盛花期，6年盛花期平均值為該物種平均盛花期。由于樣本大小和觀測頻率不同對植物始花期確定的準確性影響較大，因此很多研究均采取盛花期數據來減小這種誤差[22,36–38]。本研究記錄了從2012年1月到2018年2月共74個月的物候觀測數據(有些晚花植物開花會持續到第二年，因此2018年頭兩個月的數據也包括在內)。在這6年中，有少量個體消失或死亡，也有一些幼齡植株成熟后掛牌；另外由于部分掛牌個體不是每年都能觀察到開花，因此每年觀察到開花的植株可能不同。經統計，樣地中每年都有開花記錄并且每年開花個體數不少于3株的共有10種植物(表1)。本研究的氣象數據來源于澳門地球物理暨氣象局網站(www.smg.gov.mo)。

為了研究這6年間異常氣候對植物物候的影響，將每年各月份的均溫和降水量數據進行比較，采用SPSS 24.0軟件中的箱形圖進行異常值檢驗。花期和氣候因子間的關系通常可以作為對不同時期的敏感性衡量指標。很多植物的花期都會和開花前某一段時期的氣候因子有關，我們采用Pearson的相關系數來檢驗各物種6年盛花期的變化和從上年9月到盛花期當月的月均溫度和月降水量相關系數的顯著性。出現顯著相關的月份被定義為最優時期。

2 結果和分析

10種植物的花期多集中在春季和夏季(圖1), 6年平均盛花期為3月25日到11月26日。平均盛花期出現在5月的物種數最多，有臺灣相思(Acacia confusa)、假蘋婆、九節(Psychotria asiatica)和廣東蒲桃(Syzygium kwangtungense) 4種。不同物種的盛花期年際標準差也存在很大差異，其中最大的是白楸()，達30.4 d，說明6年來白楸盛花期出現的時間最分散，年際差異大；梔子()的最小，只有4.9 d，說明其盛花期相對集中，年際波動小(表1和圖1)。

表1 九澳山海濱群落10種植物6年中盛花期變化情況

在2012-2017年期間，有5種植物的盛花期在2013年出現得最早或最晚，有3種植物是在2016年。從圖2和3可見，氣候極端異常現象有2013年2月降水量(偏低)、2013年4月的均溫(偏低)、2015年11月均溫(偏高)和2016年1月降水量(偏高)。6年中異常氣候主要集中在2013年春夏季和2015年冬季到2016年春季兩個時段。對植物2013和2016年盛花期分別與其余年份盛花期進行單因素方差分析，結果表明2013年豺皮樟、假蘋婆、九節和鴨腳木()的差異極顯著(<0.01)，而梔子的差異不顯著。2016年白楸和豺皮樟的差異極顯著(<0.01)，而兩面針()的差異不顯著。

最早盛花期或最晚盛花期發生在2013年的植物分別有2和3種，其中鴨腳木的盛花期提前最多，達28 d，梔子只提前7 d；假蘋婆推遲得最多，達39 d，其次為豺皮樟和九節，分別推遲12.9和7.7 d。在2016年，有3種植物出現了最早盛花期。白楸、豺皮樟和兩面針的盛花期分別提前53.7、13.6和3.7 d。

九澳山海濱群落中有9種植物的盛花期與上年9月到盛花期當月的月均溫或月降水量存在顯著相關性，且這些月份幾乎全部集中在2個時期：上年秋冬季(第一階段)和自身盛花期當月或之前的0~2個月(第二階段)。

從表2和3可以看出，在這6年中，梔子的盛花期無論是與溫度和降水量的相關性，還是對異常氣候的響應都不顯著，表明梔子可能對降水量和溫度變化相對不敏感，影響其開花的機制有待進一步探究，可能是由更復雜的內部機制調控或受到其他的環境因子如光照等的影響。兩面針和臺灣相思的盛花期與上年秋冬季的溫度或降水呈顯著正相關，即此時較高的溫度或較多的降水使花期推遲,但他們對極端天氣都沒有明顯的響應，這是由于兩次極端氣候事件都出現在春季。因此不論是從對極端天氣的響應角度還是與氣象因子的相關性角度,都反映出春季的溫度與降水變化對兩面針和臺灣相思的盛花期影響較小。廣東蒲桃和梅葉冬青的盛花期與第二階段的均溫或降水呈顯著正相關, 即此時較高的溫度或較多的降水使花期推遲，但他們對極端天氣都沒有明顯的響應，可能由于異常氣候出現的時期對他們盛花期影響較小。九節的盛花期與2月的降水量呈顯著負相關，2013年2月的降水量異常偏低，九節的盛花期出現了顯著推遲。假蘋婆的盛花期與4月的溫度呈顯著負相關，2013年4月氣溫異常偏低，假蘋婆盛花期出現了顯著推遲。鴨腳木的盛花期與9月的降水呈顯著負相關，2013年9月降水偏高，鴨腳木的盛花期提前了28 d。白楸的盛花期為6到8月，其與6和8月的降水都成顯著負相關，說明春季和盛花期前0~3個月的降水可以有效促進白楸開花，而2016年春季的降水異常偏多，白楸的盛花期相應地提前了53.7 d。豺皮樟的盛花期與上年11月的均溫呈顯著負相關，而2015年11月的月均溫異常偏高，因此豺皮樟2016年的盛花期提前13.6 d；另一方面，豺皮樟與2至4月的降水均呈一定的負相關，但2013年2月降水異常偏低，3-6月的降水又驟然增多[34]，豺皮樟出現了最晚盛花期，說明其對2月的降水量更敏感, 異常少的降水使豺皮樟的開花受到較大限制。

我們將平均盛花期在6月1日之前的作為早花植物，有兩面針、梔子、臺灣相思、假蘋婆、九節和廣東蒲桃，其余的為晚花植物。晚花植物的盛花期年際標準差與早花植物有顯著差異(=0.014)，說明晚花植物盛花期的年際變化要比早花植物更大,早花植物的盛花期相對更穩定。從圖2和3可見,月降水的年際變化明顯大于月均溫度的，溫度相對于降水是較穩定的氣象因子。在盛花期與降水呈顯著相關的5種植物中有4種是晚花植物，因此晚花植物可能對降水更敏感，相應地，晚花植物也有更大的年際變化。

表2 盛花期和月均降水量的相關性

*:<0.05; **:<0.01

表3 盛花期和月均溫度的相關性

*:<0.05; **:<0.01

3 結論和討論

本研究結果表明，梅葉冬青、假蘋婆、白楸、廣東蒲桃和鴨腳木5種植物對盛花期前0~2個月的降水或者溫度有顯著響應，這與前人研究的結論一致[3–4,6,39]，即盛花期前0~2個月的水熱條件直接影響了這些植物的生理活動，并決定了開花的時機。盛花期前充足的降水能促進白楸和鴨腳木開花，較高的溫度促進假蘋婆的開花。然而梅葉冬青的盛花期與當月均溫呈顯著正相關，這可能是高溫能延長一些植物的花期，從而使盛花期推遲。另外，上一年秋冬季的溫度和降水也與一些植物的盛花期有顯著相關性。上年秋季和冬季的氣候強烈地影響了植物的變色和落葉等衰老物候，以及第二年的萌芽展葉物候，這與開花有很強的時序關系，特別是對 于熱帶落葉物種[40]。Lambert等報道，前一年夏季的大量降水導致了洛基山百合科植物開花提前[41]。此外，對海南[42]、貴陽[43]等地植物的研究也得出了類似的結論，認為氣候因子對物候的影響具有滯后性。在溫帶地區溫度是影響植物開花物候最主要的氣象因素[6–7,44]。在熱帶或亞熱帶地區，如一些亞洲熱帶森林[45], 降水的變化幅度大于溫度，降雨成為誘發開花的重要因素，然而也有一些研究表明，植物的始花期對溫度的敏感性在亞熱帶地區比高緯地區更強[46]。由于物種數量有限，本研究中，月均溫和月降水量這兩個氣象因子對這10種植物的影響沒有明顯差異。

早花植物始花期的年際變化比晚花植物要 大[3,24,47]。Korner[7]的研究表明，相對于光周期的變化，在一些非熱帶地區溫度的變化幅度會更大，因此植物隨溫度變化而產生的生理活動是一種機會更大但更加冒險的生存策略。然而，在全球氣候變暖的背景下，一些演化早期的物種和生命周期短的物種，為了取得對光敏感物種的競爭優勢，會選擇這一種風險更大，但是機會更多的策略。與此類似，Cleland等[44]和Willis等[45]的研究表明，對氣候變化更敏感的物種在群落中的個體數和花的數量會增加，而相對不敏感的物種在群落中的多度會降低。有些外來種的始花期對溫度敏感性更高，從而在群落中占據入侵優勢。本研究中，晚花植物是不是也采取了一種類似的對降水更敏感的策略呢?目前本研究的物候觀察只開展了6年，且僅篩選出了10種有較完整物候記錄的植物，受此限制，僅對月均溫和月降水量兩種氣候因子對盛花期的影響進行了研究。然而植物物候對氣候變化的響應是一個協同變化不斷耦合的過程[46]，其他的物候因子如濕度和光照等和溫度與降水之間有怎樣的相互作用, 它們對盛花期的影響程度分別有多大？植物盛花期和其它物候期特別是萌芽期等又有怎樣的關系？許格希等[42]和裴順祥等[47]利用多年的物候數據，建立了積分回歸-物候預測模型，定量分析了植物物候和氣候變化的復雜動態關系過程。隨著本研究的繼續開展，積累更多的物候資料后，將會對澳門松山植物對氣候變化的響應規律做出更深入全面的探討。

澳門地處中國大陸南端沿海，時常遭遇極端氣候事件，如臺風、極端降水等。2017年8月下旬的臺風“天鴿”使澳門遭受了幾十年一遇的罕見風災,造成慘重的人員傷亡和經濟損失的同時，也使自然森林群落和市政綠化植物遭到嚴重破壞。研究極端氣候事件對植物物候的影響以及其與群落格局變化的關系，能為后續的生態恢復和園林植物選材等提供參考。

綜上所述，九澳山海濱群落的10種植物盛花期集中在春季和夏季，其中大多數植物的盛花期對前0~2個月的月降水量或月均溫度有顯著的響應，前一年秋冬季的平均氣溫和降水也是影響開花時間的因素。在2013或2016年，有7種植物的盛花期對異常氣候有不同程度的響應，也與他們對溫度和降水的相關性是一致的，月降水量和月均溫度這兩個氣候因子對10種植物的物種盛花期的影響沒有明顯差異，且晚花植物的盛花期年際差異更大, 對降水更加敏感。

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Effects of Extreme Climate Events on Phenology at Flowering Period of 10 Species in Ka Ho Hill, Macao

ZHANG Jian-hao1,2, FU Lin1, HONG Pou-leng3, AO Un-hong3, XING Fu-wu1, YI Qi-fei1*

(1. South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences,Guangzhou 510650, China; 2. University of Chinese Academy Sciences,Beijing 100049, China; 3. Department of Garden and Green Area, Civil and Municipal Affairs Bureau of Macao Special Administrative Region, Macao 999078, China)

In order to understand the effect ofextreme climate events on plants, the phenology at flowering period of 10 species in Ka Ho Hill, Macao were observed from 2012 to 2017. The results showed that the flowering period of 10 species was usually from March to September, in which that of 4 species was in May. The flowering period of the plants has been significantly advanced or delayed by extreme heavy rainfall in early spring of 2013 and 2016. There were significant relations between flowering period of 9 species and monthly mean temperature or monthly precipitation in autumn and winter of last year and 0–2 months before flowering period. In addition, there was not distinct difference in flowering period of plants between temperature and precipitation, but late-flowering species were relatively sensitive to precipitation. Therefore, these would provide references for ecological restoration and selection of garden tree species in Macao and neighboring islands.

Phenology; Flowering period; Extreme climate; Macao

10.11926/jtsb.3921

2018-04-04

2018-06-05

澳門野生植物物候監測項目資助

This work was supported by the Project for Phenological Monitoring of Wild Plants in Macao.

張健豪(1992~ ), 男，碩士研究生，主要從事植物物候研究。E-mail: zhangjh@scbg.ac.cn

E-mail: yiqifei@scbg.ac.cn