羊肚菌營養素、功能成分和保健功能研究進展

孫巧弟，張江萍，謝洋洋，閆文杰,*

（1.北京聯合大學生物化學工程學院，生物活性物質與功能食品北京市重點實驗室，北京 100023；2.山西林業職業技術學院，山西 太原 030003）

羊肚菌（Morchella esculenta）屬于真菌界、子囊菌亞門（Ascomycotina）、盤菌綱（Discomycetes）、盤菌目（Pezizales）、羊肚菌科（Morchellaceae），由于它的菌蓋表面凹凸不平、狀如羊肚，故名羊肚菌，其味道鮮美、營養豐富。羊肚菌屬低溫高濕性真菌，喜陰，生長所需的土壤環境和植被類型多樣，一般在春夏之交出菇，其產量與降雨量有直接的關系。羊肚菌在世界范圍內廣泛分布，在我國主產于甘肅、湖南、青海、云南、新疆、四川、山西等地。它與冬蟲夏草的功能類似，是一種珍稀的食、藥兩用真菌，屬高級營養滋補品。羊肚菌具有重要的經濟價值和科研價值，近年來已成為國內外研究熱點[1]。

近幾年，有關羊肚菌的研究主要涉及地理環境、資源分布、生長周期、人工栽培、功能、藥理作用以及產品開發等方面，其中，關于羊肚菌的保健功能一直是研究的熱點。本文綜述了國內外關于羊肚菌的營養素、功能成分、保健功能和產品開發方面的研究進展，以期為羊肚菌的研究和應用提供參考。

1 營養素

因不同地區大氣、水文、土壤、生物、地貌等影響因素具有多樣性，形成了地方特色的小氣候區域，導致我國不同產區和不同種類羊肚菌中的營養素組成和含量有明顯差異（表1、2）：云南羊肚菌蛋白質含量最高，湖北羊肚菌脂類含量最高，不同地區羊肚菌碳水化合物含量相近；粗柄羊肚菌蛋白質含量最高，黑脈羊肚菌蛋白質含量最低，尖頂羊肚菌蛋白質含量較低，但脂類和礦物質含量較高。

表 1 不同產區羊肚菌營養素含量比較Table 1 Comparison of nutrients in Morchella esculenta from different areas

表 2 不同種類羊肚菌營養素比較Table 2 Comparison of nutrients in different species of Morchella esculenta

1.1 氨基酸及蛋白質

羊肚菌中蛋白質的含量可達到20%以上（表1）。羊肚菌蛋白質具有葡聚糖裂解酶活性、脂肪氧合酶活性以及抑制血小板聚集等多種作用；硒化修飾能夠提高羊肚菌蛋白的體外抗氧化活性[8]；羊肚菌蛋白質經消化分解形成的一些肽段和氨基酸具有降血壓和抗菌的功效[9]。史剛榮[10]分析出19 種羊肚菌中的氨基酸，其中異亮氨酸、賴氨酸等8 種必需氨基酸含量豐富，占氨基酸總量的47.47%。付麗紅等[11]用氨基酸自動分析儀測得羊肚菌子實體中含有17 種常見的氨基酸，其中谷氨酸和天冬氨酸含量最高，可分別達到124.54 mg/g和68.40 mg/g。研究人員還發現羊肚菌含有2,4-二氨基異丁酸、α-氨基-異丁酸等稀有氨基酸，這些稀有氨基酸決定了其具有的獨特風味[12]，因此羊肚菌具有很好的提鮮作用，可用于開發鮮味劑。Hatanaka[13]從羊肚菌中分離出一種新的氨基酸，經核磁共振光譜、去氨基作用和元素分析表明它的結構為順-3-氨基-L-脯氨酸。

1.2 脂類

脂類是脂肪及類脂的總稱，是機體的重要組成成分。脂肪是構成細胞膜的主要成分，每100 g羊肚菌的脂類含量為3.82～6.16 g（表2），且脂肪酸種類十分豐富。Ivanov等[14]用CHCl3提取羊肚菌菌絲體，并分離出甘油脂，測得其吸收率為2.04%；質譜（mass spectrometry，MS）分析表明C18:0、C18:1、C18:2、C16:0、C17:0的含量分別為23.6%、52.8%、5.4%、14.1%、0.4%。Ivanov等[15]還鑒別了羊肚菌中脂肪酸的類型，其分別含有C12、C14、C16、C17和C20碳原子的脂肪酸。Endo等[16]測定了羊肚菌和高羊肚菌中脂類的種類和含量，結果表明所有樣品中中性脂、糖脂和磷酸脂的主要脂肪酸為C16:0、C18:1和C18:2；氣相色譜（gas chromatography，GC）、紫外（ultraviolet，UV）分光光度計、GC-MS分析結果表明它們的結構與標準品一致。

1.3 維生素

羊肚菌中維生素不僅含量豐富，而且種類較多。Czeczuga[17]發現羊肚菌中含有VB、VE、煙酸、葉酸、泛酸、生物素、3 種胡蘿卜素（β-胡蘿卜素、δ-胡蘿卜素和ζ-胡蘿卜素）和4 種葉黃素（玉米黃質、蝦青素、檸黃素和葉黃呋喃素）；尖頂羊肚菌中含有3 種胡蘿卜素（δ-胡蘿卜素、ζ-胡蘿卜素和γ-胡蘿卜素）和5 種葉黃素（角黃素、蝦青素、玉米黃質、鏈孢紅素和紅盤菌黃素）。張廣倫等[5]發現每100 g粗柄羊肚菌中含VB13.92 mg、VB224.6 mg、吡哆醇5.90 mg、生物素0.75 mg、葉酸3.48 mg、煙酸82.00 mg、泛酸8.27 mg、VB120.003 62 mg。

1.4 礦物質

劉敏莉等[18]通過等離子直讀光譜分析測出至少20 種羊肚菌中的礦質元素，包括Ca、Mg、P等常量元素和Zn、Mn、Cu、Co、Cr、Fe、Ni、B、Sr、V等微量元素。羊肚菌中Fe含量較高，對于預防和治療缺鐵性貧血以及孕婦補充血鐵有良好功效。羊肚菌中Cd、Pb、Zn、Mg含量符合聯合國糧食及農業組織/世界衛生組織標準[19]。這些礦質元素中Zn含量最高[20]，Zn是人體必需的微量元素，能促進人體生長發育和增強人體免疫機能。羊肚菌中Zn與Cd含量的比值（459.01）較大，研究證明高Zn、Cd含量比的食物可預防高血壓[21]。羊肚菌中Mg、Zn、Mn、Ca、Cr、Cu、Co含量較高，這7 種礦質元素具有抗心血管系統疾病和癌癥的藥理活性[22]。另外，采自云南的羊肚菌Se含量高達5.16 mg/kg[23]。Se是人體必需的微量元素，它通過谷胱甘肽過氧化物酶、輔酶Q和VE維持自由基的正常代謝，以維持人體正常生理機能；羊肚菌中的Se以利于人體吸收的有機形態存在，能加強VE的抗氧化作用，改變致癌物的代謝方向，減少或消除致癌危險[3]。

1.5 碳水化合物

羊肚菌中含有豐富的碳水化合物，長白山、湖北、貴州和河南地區每100 g羊肚菌中碳水化合物含量分別為38.6、38.1、39.7、38.1 g（表1）。

2 功能成分

2.1 多糖

2.1.1 分離提取

羊肚菌多糖的提取方法有熱水浸提法、酶法浸提法、超聲波提取法、滲透壓法提取法和高壓脈沖電場提取法，不同方法的工藝參數及產率見表3。其中，滲透壓法提取的產率最高，為19.56%；超聲波提取法產率最低，僅有1.14%。

表 3 不同方法提取羊肚菌多糖分析比較Table 3 Comparative analysis of polysaccharides from morels extracted by different methods

2.1.2 性質

羊肚菌多糖由葡萄糖、果糖、甘露糖和海藻糖組成，是一種雜多糖。明建等[29]采用高效液相色譜、UV和紅外光譜對羊肚菌多糖進行研究，結果表明羊肚菌多糖中含有蛋白質，為蛋白-多糖復合物。付麗紅等[11]研究發現羊肚菌碳水化合物中多糖組分均為含硫酸基的α-吡喃聚糖。

2.2 多酚

2.2.1 分離提取

游離酚提取工藝：稱取樣品1.00 g→置于100 mL離心管→加入預凍丙酮溶液→冰浴均質→3 500×g離心10 min→取上清液→將殘渣重復提取2 次→合并上清液→抽濾→45 ℃旋轉蒸干→超純水溶解→-40 ℃保存[30]。

結合酚提取工藝：游離酚提取后的殘渣→加2 mol/L NaOH溶液→避光攪拌消化1.5 h→調節至pH 2左右→加20 mL正己烷→攪拌10 min后離心→去脂肪層→加20 mL乙酸乙酯→攪拌提取10 min→3 500×g離心，取上清液→重復提取5 次→合并上清液→抽濾→45 ℃旋轉蒸干→超純水溶解→-40 ℃保存[30]。

廖霞等[31]測得黑脈羊肚菌中總酚含量為20.109 mg/g，其中水相、甲醇相、乙酸乙酯相多酚含量分別為14.478、5.443、0.188 mg/g。盧可可等[32]發現褐赭色羊肚菌的多酚大多數是以游離態存在，游離酚和結合酚的含量分別為4.27 mg/g和0.14 mg/g，分別占總酚含量的96.83%和3.17%；游離酚主要為沒食子酸、原兒茶酸、對羥基苯甲酸、兒茶素和綠原酸，結合酚主要為沒食子酸、原兒茶酸和綠原酸；褐赭色羊肚菌多酚主要是酚酸類和少量黃酮。

2.2.2 性質

廖霞等[31]用3 種不同溶劑多酚提取物進行抗氧化活性研究，結果表明甲醇相多酚提取物清除2,2’-聯氮-雙-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸陽離子自由基的能力最強，水相多酚提取物清除對1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基能力最強，乙酸乙酯相多酚提取物氧自由基吸收能力（oxygen radical absorbance capacity，ORAC）最強。鄭少杰等[33]檢測羊肚菌體外模擬消化過程中多酚的釋放和ORAC的變化，發現胃蛋白酶的作用更加顯著；抗增殖實驗結果表明，體外模擬胃、腸消化對人肝癌HepG2細胞的抗增殖活性有顯著差異，腸消化處理能明顯抑制HepG2細胞增殖，胃消化處理對其影響不明顯。

2.3 甾醇

2.3.1 分離提取

甾醇是真菌中常見的化學成分，Yokokawa等[34]研究了德國、法國和日本羊肚菌樣品的化學成分，發現德國和法國樣品中甾醇的含量基本相同，5,7-二烯麥角甾醇和麥角甾醇的質量分數分別為36%和35%；日本樣品中麥角甾醇的質量分數為15%。Zheng Shangzhen等[35]從尖頂羊肚菌中發現了2 個新的甾醇類化合物，分別是3-O-β-[{α-L-吡喃式鼠李糖基(1→2)-β-D-呋喃式芹菜糖基(1→6)}-β-D-吡喃式葡萄糖基]扶桑甾醇和3-O-β-[{α-L-吡喃式鼠李糖基(1→2)-β-D-呋喃式木糖基}-β-D-吡喃式葡萄糖基]扶桑甾醇。李華[36]從羊肚菌子實體中發現并鑒定了2 個甾醇類化合物，分別是豆甾醇和β-谷甾醇。

2.3.2 性質

甾醇廣泛存在于生物組織內，細胞內的甾醇具有增強膜結構穩定性的作用。植物甾醇具有較強的抗炎作用，能夠抑制人體對膽固醇的吸收、促進膽固醇的降解代謝、抑制膽固醇的生化合成等。植物甾醇已被日本批準作為功能性添加劑[37]。醫學研究表明羊肚菌甾醇對人體有重要的生理活性，是重要的甾體藥物和VD3的生產原料。李華[36]通過波譜數據及相關文獻研究發現羊肚菌中含有豆甾醇和β-谷甾醇，它們能抑制人體對膽固醇的吸收，促進膽固醇的降解代謝，并且具有較強的抗炎和消炎作用，可直接作為抗炎藥物，是重要的醫藥中間體。

2.4 脂肪酸

羊肚菌含有多種脂肪酸類化合物，主要有C16:0、C18:0、C18:1、C18:2等，具有較高的藥用價值[12]。研究發現羊肚菌中油酸和亞油酸的質量分數分別為29%和56%。C18:1和C18:2含量高是羊肚菌能夠清除自由基、降血脂、抗衰老的重要原因之一。同時，C18:1和C18:2氧化或降解產生的酮類、脂類及醚類化合物在羊肚菌菌絲體中起著協同調和的作用。

2.5 酶類

Moriguchi等[38]從羊肚菌菌絲體中發現并分離出3 個不同分子質量的γ-谷氨酰轉肽酶，這3 種酶可以催化不同的轉肽反應和水解反應。Yu Shukun等[39]從羊肚菌和尖頂羊肚菌中發現并分離出α-4-葡聚糖裂解酶，其分子質量約為121 Da，能催化葡萄糖寡聚物和多聚物產生果糖。Kamal等[40]檢測了羊肚菌、尖頂羊肚菌和粗柄羊肚菌中β-葡萄糖苷酶、C1纖維素酶、木聚糖酶、漆酶的含量，發現生殖菌絲中各種酶的含量明顯比子實體中低；他們同時檢測了β-葡萄糖苷酶、多酚氧化酶和木聚糖酶等酶的活性，結果發現在羊肚菌的不同生長時期，這些酶的活性變化較大。

2.6 膳食纖維

膳食纖維在保持消化系統健康方面扮演著重要的角色，是健康飲食不可缺少的。青海地區的羊肚菌每100 g含膳食纖維6.26 g[2]，長白山地區的羊肚菌每100 g含膳食纖維7.8 g[4]。羊肚菌膳食纖維含量較高，長期食用可以預防糖尿病、癌癥和心血管疾病。

2.7 其他功能成分

除上面介紹的功能成分外，羊肚菌還含有色素、皂苷類、吡喃酮抗生素和黑色素形成抑制劑等成分。LeDuy等[41]的研究表明羊肚菌菌絲體中含有酮、醛和酯等活性物質。Tomita[42]從羊肚菌子實體中提取并純化出血小板凝集素抑制劑，該抑制劑能有效地防治心腦血管疾病；動物實驗發現用60Co γ射線照射后，服用羊肚菌營養液小鼠的存活率比沒有服用的小鼠高25%，這表明羊肚菌具有抗輻射的作用。

3 功能特性

3.1 保肝作用

孫玉軍等[43]采用四氯化碳法進行肝損傷造模實驗，分析小鼠灌胃羊肚菌胞內多糖溶液后相關指標的變化，發現小鼠體內超氧化物歧化酶活性顯著增強，血清谷丙轉氨酶（alanine aminotransferase，ALT）數量明顯減少，谷草轉氨酶（aspertate aminotransferase，AST）活性明顯降低，肝臟指數和肝臟中丙二醛含量也明顯下降，說明羊肚菌多糖具有保肝功效。Nitha等[44]采用四氯化碳和乙醇共同作用進行肝損傷造模實驗，通過給小鼠喂食羊肚菌菌絲體提取液，分別測定ALT含量、AST活力等指標，發現羊肚菌菌絲體提取液有保肝作用。

3.2 降血脂作用

明建等[29]在研究羊肚菌多糖是否具有降脂作用時，通過動物實驗發現高脂模型組的大鼠血清甘油三酯（triacylglycerol，TG）含量明顯高于其他實驗組，動脈粥樣硬化指數和血清低密度脂蛋白膽固醇（low-density lipoprotein cholesterol，LDL-C）含量明顯高于羊肚菌多糖中、低劑量組，而羊肚菌多糖對大鼠高密度脂蛋白膽固醇（high-density lipoprotein cholesterol，HDL-C）和血清總膽固醇（total cholesterol，TC）含量沒有顯著影響，說明其具有降血脂作用，對高脂血癥、冠心病及動脈粥樣硬化具有一定的預防作用。殷偉偉等[45]對尖頂羊肚菌活性提取物降血脂作用的研究發現，一個實驗周期后，尖頂羊肚菌活性提取物能顯著降低高脂模型小鼠血清TC、TG、LDL-C含量、脾臟指數和腎臟指數，具有良好的降血脂效果。

3.3 增強免疫力作用

孫曉明等[46]通過小鼠血清溶血素和遲發型變態反應實驗得出，當羊肚菌粉劑量大于150 mg/kg時，小鼠體內抗體明顯增加，體液免疫功能顯著提高；通過小鼠腹腔巨噬細胞吞噬雞紅細胞實驗得出，當羊肚菌粉的劑量大于150 mg/kg時，小鼠腹腔巨噬細胞的吞噬功能增強。張利平等[47]的研究表明羊肚菌多糖能增加小鼠血清溶菌酶含量，提升脾指數和胸腺指數，提高巨噬細胞吞噬能力，增強小鼠的細胞免疫能力。Duncan等[48]從羊肚菌子實體中分離出高分子半乳糖甘聚糖，它可提高THP-1人單核細胞中核因子κB誘導的熒光素酶表達水平和細胞免疫活性。

3.4 抗腫瘤作用

賈建會等[49]通過喂食小鼠不同含量的羊肚菌發酵制品，發現其含量在0.1 μL/mL時小鼠脾淋巴細胞明顯增殖，說明其對腫瘤有明顯的抑制作用。宋淑敏等[50]研究發現羊肚菌發酵制品對小鼠肉瘤S180細胞的生長抑制率為35.4%～40.4%，說明其抗腫瘤效果明顯。陳彥等[51]研究發現羊肚菌胞外多糖能顯著提高荷瘤小鼠的脾臟指數、T-淋巴細胞比例和巨噬細胞吞噬率；2 個劑量的羊肚菌胞外多糖對肉瘤S180細胞的抑制率分別為49.04%和64.42%，并且可以顯著延長荷瘤小鼠的存活時間；體外實驗發現羊肚菌胞外多糖具有直接殺死肉瘤S180細胞的作用，最高抑制率為46.3%，表明羊肚菌胞外多糖具有顯著的抗腫瘤功能。Hu Meili等[52]發現羊肚菌發酵液多糖能誘導HepG2細胞的程序性凋亡。

3.5 抗氧化作用

Fu Lihong[53]通過細胞和動物實驗發現羊肚菌菌絲體胞外多糖清除自由基的效果明顯，表現出較強的抗氧化活性。Fatih等[54]研究了不同真菌菌絲體的抗氧化效果，發現高羊肚菌（Morchella elata）乙醇提取物清除羥自由基的能力最強，抗氧化活性最好。Kim等[55]研究表明羊肚菌提取物能有效清除結腸癌HT-29細胞內羥自由基，抗氧化效果顯著。趙英等[56]從DPPH自由基清除能力、還原能力和羥自由基清除能力3 個方面評估了羊肚菌甲醇提取物的抗氧化活性，發現其在不同途徑中均具有良好的抗氧化活性，說明羊肚菌中含有某些具有抗氧化能力的化合物。

3.6 消食、健胃作用

吳映明等[57]通過炭末小腸推進法研究羊肚菌對小腸推進作用和促進排空作用，發現羊肚菌提取液以1.50 g/kg劑量給藥可明顯加強正常小鼠的胃腸運動，新斯的明負荷小鼠食用羊肚菌提取液，對其胃腸推進亢進也有明顯的拮抗作用。羅霞等[58]的研究指出，尖頂羊肚菌菌絲體水提液能增加胃黏液分泌量，并且提高機體的抗氧化能力，對酒精引起的大鼠急性胃黏膜損傷有保護作用。高明燕等[59]通過造模實驗，給實驗小鼠和大鼠灌胃尖頂羊肚菌菌絲體水提液，分別測定實驗動物胃潰瘍面積，結果表明尖頂羊肚菌菌絲體水提液可以不同程度抑制胃酸的分泌，減少胃液量和潰瘍面積，促進潰瘍的愈合，尖頂羊肚菌菌絲體水提液具有抗實驗型胃潰瘍的作用。任丹等[60]通過實驗篩選出1 株能顯著降低小鼠急性酒精胃黏膜損傷指數的羊肚菌，說明羊肚菌具有較好的保護胃黏膜的作用。

3.7 抗疲勞作用

熊正英等[61]發現給小鼠喂食羊肚菌后，和對照組比較，其血紅蛋白、肝糖原和肌糖原含量均顯著增加，運動后血乳酸和血尿素氮含量均顯著降低，運動耐力顯著提高，說明羊肚菌能產生明顯的抗疲勞作用。孫曉明等[46]進行小鼠負重游泳實驗，發現每天喂食500 mg/kg（相當于人體推薦攝入量的20 倍）羊肚菌粉的小鼠能抵抗疲勞產生和加速疲勞消除。

3.8 抗菌作用

龍正海等[62]通過藥基法研究了羊肚菌多糖的抗菌作用，結果表明羊肚菌多糖對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、枯草芽孢桿菌和放線菌表現出較強的抑菌效果，而對米曲霉等霉菌和酵母菌表現出較差的抑菌效果。

4 結 語

隨著經濟的發展、人們生活水平的提高以及對羊肚菌營養和保健價值的認知，羊肚菌需求量逐年增加，市場發展前景廣闊。早期主要是人工采摘野生羊肚菌，其產量低，且采摘后的不當保存使得可利用的羊肚菌減少；近幾年羊肚菌在山西、四川、湖南等地成功栽培，而且每畝干品產量可達到15 kg左右，人工栽培技術成為當前研究的主流方向和未來實現羊肚菌產業化的主要途徑。

目前有研究報道和銷售的羊肚菌產品有羊肚菌營養液[63]、羊肚菌膠囊[64]、酥性羊肚菌餅干[65]、羊肚菌發酵醋[66]、羊肚菌營養強化米酒[67]等，其種類總體偏少、附加值相對較低，其特定功能的保健食品開放前景廣闊。關于羊肚菌營養素和功能成分的研究趨向于蛋白質、多糖等大分子物質，對氨基酸、微量元素的研究僅限于生物學水平。未來，研究人員需要不斷創新，加強相關基礎、應用和標準等方面的研究，為羊肚菌的應用提供理論支撐，推動羊肚菌行業的發展。