太行山獼猴髖臼性別二態性研究

韓霄帆，王鳳產

(1.中國地質大學(北京)地球科學與資源學院，北京100083； 2. 河南師范大學學報編輯部，河南新鄉453000)

性別二態性(sexual dimorphism)指同一物種雌雄個體在形態結構上存在明顯差異的現象。不同物種表現出的性別二態性不盡相同，有時種內性別二態性差異比種間差異更大(潘汝亮等，1988)。研究性別二態性可以為系統分類及進化的相關研究提供依據，在一定程度上可避免將同一物種不同性別個體劃分為不同物種。

人類Homosapiens髖臼具有顯著的性別二態性，使用髖臼直徑、面積、周長、恥骨指數等變量能夠正確判別骨骼性別(Murphy，2000；Nageshetal.，2007；Benazzietal.，2008；Zengetal.，2012；Rajasekharetal.，2017)。Murphy(2000)發現，僅使用髖臼橫向直徑進行性別判別的正確率達到85.2%；Benazzi等(2008)發現使用髖臼的面積、周長、橫向直徑和縱向直徑得到的判別函數能夠正確判別94.9%的男性和97.7%的女性。

非人靈長類的髖臼與人類的結構具有相似性，為半球形深窩，窩的中央為髖臼窩，邊緣半月形關節面為月狀面，邊緣下部的缺口為髖臼切跡。有關非人靈長類髖臼形態的研究發現，運動方式的不同造成不同種類的髖臼形態有一些差異(Schultz，1969；MacLatchy & Bossert，1996；Canillasetal.，2011；San-Millánetal.，2015)，但是目前有關非人靈長類髖臼的性別二態性的研究尚未見報道。

由于靈長類髖臼的形狀變異水平較低(Schultz，1969)，運用能夠捕捉細微形狀差異的技術進行分析至關重要。幾何形態測量法是近年來發展迅速的一種形狀定量分析方法，通過數學方法對標本形狀進行分析，能夠最大程度提取相關形狀信息，已在生物學相關研究領域得到廣泛應用(James & Marcus，1993；Booksteinetal.，2004)。該方法是將骨骼等結構的形狀以同源性標志點的形式表示，整合各標志點所反映的形狀信息，通過縮放、平移、旋轉去除與形狀無關的因素，對標本的形狀變化進行統計分析。幾何形態測量法能夠比較不同大小標本的形狀，并且能夠將標本的形狀差異以圖形的形式展示(Adamsetal.，2004；Slice，2007；劉武等，2010)。

太行山獼猴Macacamulattatcheliensis分布于河南省西北部的太行山區，是我國分布最北界的獼猴亞種。本文采用幾何形態測量法對太行山獼猴髖臼進行研究，主要分析其性別二態性模式及影響因素，以期為非人靈長類骨骼形態結構的研究提供參考，為化石種類的鑒定提供依據。

1 材料和方法

1.1 材料

研究材料為42例保存完整的太行山獼猴左側髖臼標本，標本來自于河南師范大學生命科學學院獼猴飼養場，現保存于河南師范大學生物標本館。所有標本的性別信息均有原始記錄，包括26例雌性和16例雄性標本。另外，根據牙齒發育情況及骨骼愈合情況確定所有標本均為成年個體。

1.2 標本照片拍攝

使用NIKON D7100數碼相機對42例獼猴左側髖臼標本進行拍照。首先使用三腳架固定相機位置，保持鏡頭水平，然后將髖臼標本置于鏡頭正中心下方20 cm處，髖臼邊緣保持水平并與鏡頭平行，之后進行拍照。

1.3 標志點與半標志點的獲取

首先使用tpsUtil將獲得的標本照片轉換為TPS文件，然后根據文獻資料記錄的標志點信息，使用tpsDig2在每個標本圖像上選取相應的標志點(landmark)和半標志點(semi-landmark)(Zelditchetal.，2004)。標志點是能夠反映標本形狀信息的同源性解剖位點(Adamsetal.，2004；王賀崐元等，2017)，如骨骼的突起、連接點等。半標志點是分布在標本輪廓線上的點，在統計學上具有與標志點相同的功能。本文參照San-Millán等(2015，2017)的方法，在髖臼上選取了2個標志點和32個半標志點(圖1)。

圖1 太行山獼猴髖臼標志點/半標志點示意圖Fig. 1 Landmarks and semi-landmarks of acetabulum of Macaca mulatta tcheliensis

1、2為標志點，3～34為半標志點

1，2. landmarks，3-34. semi-landmarks

1.4 幾何形態測量分析

在進行形狀比較時，首先要通過疊印(GPA)去除位置、尺寸、方向等非形狀信息。GPA通常使用Procrustes廣義最小二乘法，通過平移、旋轉、縮放等過程，使對應標志點之間的距離平方和最小，同時去除非形狀因素。原始標志點數據經過GPA轉換為可進行統計分析的形態數據，包括普氏坐標和質心值。普氏坐標代表標本的形狀，對應普氏坐標點之間的差別反映的是標本形狀之間的差異；質心值是一個標本上所有普氏坐標點與重心之間距離的平方和的平方根，代表標本的大小。GPA之后，使用得到的形狀數據可進行主成分分析(PCA)、判別分析、回歸分析等。本研究所有分析均使用MorphoJ(Klingenberg，2011)進行。

2 結果

2.1 主成分分析(PCA)結果

PCA結果顯示(表1)，超過90%的形態變異可以由6個主成分解釋，其中大部分的形態變異(64.52%)可以由第一主成分和第二主成分解釋。第一主成分(PC1)是唯一能夠較清晰地將雌雄個體區分的主成分(圖2：A)，雌性個體主要位于PC1軸負值區域，雄性個體主要位于PC1軸正值區域。在PCA散點圖中繪制95%置信橢圓，只有1例雌性個體和1例雄性個體落在橢圓范圍之外，在橢圓重疊區域，有5例雌性個體和2例雄性個體。雌雄性個體髖臼的形狀差異主要分布于月狀面的后上部，即與髖臼切跡相對的位置，雄性的月狀面后上部的寬度明顯大于雌性(圖2：B)。

表1 前6個主成分的特征值、解釋總體變異量及其累計變異量Table 1 Eigenvalues and percentages of varianceand cumulative variance explained by thefirst 6 principal components

圖2 A. PC1 vs. PC2散點圖； B. 雌雄髖臼形狀差異Fig. 2 A. PC1 vs. PC2 scatter plot； B. acetabulum shape differences between females and males

2.2 判別分析結果

通過交叉檢驗法進行性別判別分析，結果表明，26例雌性樣本中，24例成功判別，2例錯判為雄性，判別成功率為92.3%；16例雄性樣本中，14例成功判別，2例錯判為雌性，判別成功率為87.5%。因此，利用髖臼對獼猴進行性別判別是有效的，判別效果較好。

2.3 回歸分析結果

為檢驗髖臼與形狀之間的關系，以質心值為自變量，以普氏坐標為因變量進行回歸分析，發現大小因素對形狀變異的影響僅為8.20%(P=0.01，R2=0.082 0)。大多數雄性個體的髖臼大于雌性，且雄性髖臼大小的變化范圍更廣(圖3)。

圖3 回歸得分值與質心值散點圖Fig. 3 Regression score vs. centroid size scatter plot

3 討論

本研究借助幾何形態測量法研究了42例成年太行山獼猴髖臼的形狀特征，證明使用髖臼對獼猴成年個體進行性別判定的有效性，同時也證明使用幾何形態測量法進行獼猴髖臼形態研究的可行性。盡管不同性別的髖臼形狀特征有一定程度的重疊，但總體上雌性和雄性的髖臼形狀具有明顯的性別二態性，通過髖臼形狀能夠正確判別92.3%的雌性和87.5%的雄性個體。

通過PCA分析，對標志點數據進行降維處理，共得到5個貢獻率超過5%的主成分，其中，第一主成分代表的形狀信息最多，解釋了44.16%的形狀變異。前2個主成分共解釋了64.52%的形狀變異，說明髖臼形狀的性別二態性分布位置不只局限于某幾個標志點處，而是分布于髖臼上一系列標志點所涉及的區域，雌雄髖臼形狀差異分布位置也驗證了上述觀點。髖臼的形態受基因和生長因子的作用(Davidson，2006)，不同種類、不同性別個體的髖臼形狀和大小均有差別。Canillas等(2011)研究了兩棲類、爬行類、鳥類、大鼠Rattusnorvegicus和人類的髖臼結構，發現從兩棲類到靈長類，髖臼覆蓋面積逐漸增加，可容納的股骨頭體積也隨之增加；不同種類生物之所以具有不同的髖臼結構，是對不同的行走方式所產生的生物力學的適應性結果。San-Millán等(2015，2017)研究了多種靈長類的髖臼形態，發現體型越大的靈長類髖臼的月狀面也越大，這支持了Canillas等(2011)的觀點，即運動方式的差異會影響髖臼形態的進化，另外，他還發現人類髖臼具有明顯的性別二態性。髖臼形態對維持髖關節功能的穩定性具有重要作用，髖臼的月狀面呈馬蹄鐵狀，能夠優化關節接觸面的壓力分布。雄性獼猴的體質量明顯大于雌性，雄性髖臼承受的壓力也比雌性更大，從而在長期進化過程中形成雄性髖臼月狀面寬度大于雌性的形態學結構差異。

本研究交叉檢驗結果顯示，雄性判別率(87.5%)低于雌性(92.3%)。關于人類髖臼的多項研究也發現男性判別率低于女性(Zelditchetal.，2004；Steyn & Patriquin，2009；Macaluso，2010)。Meindl等(2010)曾提出男性髖骨尺寸的變化范圍更廣，可能會造成一些體型較小男性個體的髖骨被誤判為女性。González等(2017)使用幾何形態測量法對人類髖骨進行分析時也證明了上述觀點，他提出在進行男女骨骼形態比較時，需對男性標本進行篩選。本研究回歸分析結果顯示，雄性獼猴髖臼大小比雌性變化范圍廣，并且髖臼大小對髖臼形狀變異有少許影響(8.20%)，推測在非人靈長類中，造成雄性髖臼判別率低于雌性的原因也與雄性個體髖臼大小變化范圍較大有關。

本研究選取幾何形態測量法對太行山獼猴成年個體髖臼形態進行研究，發現獼猴髖臼存在明顯的性別二態性，并將雌雄髖臼形態的具體差異以圖形方式直觀地呈現出來。今后在進行獼猴骨骼標本或化石鑒定時，如果遇到髖骨或其他骨骼保存不完整無法使用的情況時，可選取髖臼進行性別判定。另外，在涉及獼猴髖臼的研究中，應避免將不同性別個體混合分析。