人工飼養南黃頰長臂猿行為活動節律的季節性特征

張藐，孫楊，傅兆水，孫偉東

(南京市紅山森林動物園，南京210028)

南黃頰長臂猿Nomascusgabriellae隸屬于長臂猿科Hylobatidae冠長臂猿屬Nomascus(Thinhetal.，2010)，分布于柬埔寨湄公河以東、越南巴河與斯雷伯克河以南等地(Rawsonetal.，2011)，被世界自然保護聯盟(IUCN)瀕危物種紅色名錄列為EN(瀕危)(Geissmannetal.，2008)，棲息地減少、偷獵等導致其野生種群數量急劇下降(Bachetal.，2017)。據統計，越南約600只南黃頰長臂猿受到較好的保護，而約200只零散分布在森林中尚未得到保護，越南吉仙國家公園是保護該物種的機構之一，記錄約149只(Bachetal.，2017)。國內共有長臂猿飼養研究單位46個，飼養長臂猿305只，其中，南黃頰長臂猿89只(李云喬等，2018)。

國內外對長臂猿的研究涉及保護與分布(高耀亭等，1981；扈宇等，1989；Asensioetal.，2009)、遺傳(劉瑞清等，1996；張亞平，1997)、飼養(李國峰，2001；王孝偉，2012)和分類(Geissmann，2002，2007；范朋飛，2012；李云喬等，2018)等多個領域。在動物對環境的所有表達形式中，行為是最直接的表達方式，動物行為研究是了解動物的最佳途徑(汪松等，1997)。在長臂猿行為方面，研究物種主要包括白頰長臂猿N.leucogenys、白眉長臂猿Hoolockleuconedys、東黑冠長臂猿N.nasutus和海南長臂猿N.hainanus，而有關南黃頰長臂猿的研究僅Bach等(2017)對越南吉仙國家公園南黃頰長臂猿的覓食行為和活動節律進行了報道，關于人工飼養南黃頰長臂猿行為的季節性特征尚未報道。本研究通過對人工飼養南黃頰長臂猿全年行為的觀察，分析了各行為在不同季節和不同時段的差異，期望找出該物種在人工飼養條件下不同季節的行為活動規律，為其人工飼養繁育提供行為學依據。

1 研究地區與方法

1.1 研究地概況

研究地位于南京市紅山森林動物園高淳濕地研究中心靈長館，場館分為繁殖區和展示區，共4 000 m2，本次研究區域為展示區。展示區為游客參觀區域，分為內籠舍和外運動場，二者由串籠通道相連。內籠舍共計8間，每2間對應1間外場，內籠舍四周為鐵皮圍墻，參觀面為玻璃面，頂部四周有窗戶通過鐵網隔離通風。外運動場地面為草地，栽種柳樹、刺槐等喬木和灌木，植物密度大，中心為人工搭建的高2～5 m、綁有輪胎、秋千、益智球、呼啦圈等豐容物品的木質棲架，四周壕溝灌水以隔離游客。

1.2 材料和方法

研究對象為4只籠養南黃頰長臂猿，健康狀況良好，呼名分別為冬至(♂)、九九(♂)、黃婆(♀)和恩奇(♀)。觀察期內，冬至和黃婆、九九和恩奇分2籠配對，除恩奇是亞成體，其他均為成體。因南黃頰長臂猿雌雄異色，在研究時通過外觀進行個體識別。

采用監控觀察。正式觀察前，先進行5 d預觀察，以初步了解南黃頰長臂猿的行為類型，確定觀察間隔時間，制定行為譜，行為類型包括取食、運動、玩耍、攻擊、理毛(相互理毛和自我理毛)、擁抱、鳴叫、休息、交配、排泄和刻板等11種。根據各行為的特點，將相關行為合并后分為6類：取食、運動、休息、社會(玩耍、攻擊、鳴叫、相互理毛、擁抱)、交配和其他(排泄、刻板、不可見行為)(表1)。采用瞬時掃描法和目標取樣法相結合的方式(尚玉昌，2005)觀察行為，每天觀察時間為05∶30—17∶20，每10 min觀察1次，不間斷觀察12 h，以看清目標動物表現的行為為準。對長臂猿的特殊行為，采用目標取樣法，以某一只為觀察對象，記錄其行為發生的頻次和持續時間。

根據郁珍艷等(2008)對華東地區四季的劃分標準將南京地區四季定義如下：春季為3月上旬—5月上旬，有效觀察記錄23 d；夏季為5月中旬—9月下旬，有效觀察記錄22 d；秋季為10月上旬—11月中旬，有效觀察記錄21 d；冬季為11月下旬—2月下旬，有效觀察記錄25 d。

1.3 數據處理

2017年10月—2018年9月，共計掃描4 369次，觀察時間累計1 092 h，得到26 208個行為數據。相同季節各時段行為的差異性先通過K-S檢驗行為數據是否符合正態分布，符合正態分布的數據采用獨立樣本t檢驗進行分析，不符合的采用非參數檢驗的Kruskal-WallisH分析檢驗。使用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗不同季節行為時間分配的差異性，之后運用LSD進行組間多重兩兩比較。所有數據使用Excel和SPSS 17.0進行處理。

表1 人工飼養南黃頰長臂猿行為譜Table 1 Ethogram of artificially reared Nomascus gabriellae

2 結果與分析

2.1 時間分配

對南黃頰長臂猿在各個季節的行為時間分配進行統計，結果顯示春、夏季休息行為占比最高，超過50%，其次為運動行為，分別占32.44%和29.32%。而秋、冬季休息行為占比相對較低，分別為37.10%和34.09%，其次為運動行為，分別占23.53%和24.72%、取食行為(秋季：12.62%，冬季：12.46%)和社會行為(秋季：10.97%，冬季：12.14%)時間相對增加，交配行為秋季最高，占1.20%，單因素方差分析結果顯示，6種行為之間的差異有高度統計學意義(P<0.01)(表2)。

表2 不同季節人工飼養南黃頰長臂猿行為時間分配和差異分析Table 2 Behavior time budget and difference analysis ofartificially reared Nomascus gabriellae in different seasons

2.2 不同季節南黃頰長臂猿行為活動節律

2.2.1 春季休息行為存在3個高峰，分別為06∶30—07∶20、12∶30—13∶20和16∶30—17∶20，運動行為集中在08∶30—09∶20和15∶30—16∶20，取食行為集中在10∶30—11∶20和16∶30—17∶20，社會行為在06∶30—07∶20達到最高，之后呈先降后升的趨勢，09∶30—10∶20和16∶30—17∶20為低谷，其余行為無明顯節律性(圖1)。

差異性分析結果表明，休息行為的差異有統計學意義(P<0.05)，其他行為的差異有高度統計學意義(P<0.01)，其余4種行為的差異無統計學意義(P>0.05)。

2.2.2 夏季休息行為在08∶30—09∶20達到最低，之后呈逐漸上升趨勢，10∶30—14∶20維持較高水平，之后開始下降，運動行為在05∶30—06∶20、08∶30—09∶20和15∶30—17∶20存在3個高峰，取食行為主要集中在08∶30—10∶20和15∶30—17∶20，其他時段幾乎不發生，社會行為全天發生頻次較低，僅集中在06∶30—07∶20和13∶30—13∶20。其余行為占比較小，無明顯規律(圖2)。

差異性分析結果表明，僅運動行為在不同時段的差異有高度統計學意義(P<0.01)，其余行為的差異無統計學意義(P>0.05)。

2.2.3 秋季休息行為存在3個高峰，分別為06∶30—07∶20、12∶30—13∶20和16∶30—17∶20，但總體呈下降趨勢，運動行為呈單峰型，主要集中在10∶30—11∶20，社會行為存在1個峰值，為08∶30—09∶20，取食行為呈雙峰型，高峰主要集中在09∶30—10∶20和15∶30—16∶20，交配行為相比其他季節發生頻次高，主要發生在06∶30—07∶20和11∶30—12∶20(圖3)。

圖1 春季南黃頰長臂猿晝間活動節律
Fig. 1 Activity rhythm ofNomascusgabriellaein spring

圖2 夏季南黃頰長臂猿晝間活動節律Fig. 2 Activity rhythm of Nomascus gabriellae in summer

差異性分析結果表明，休息行為在不同時段的差異有高度統計學意義(P<0.01)，其他行為在不同時段的差異有統計學意義(P<0.05)，其余行為的差異無統計學意義(P>0.05)。

2.2.4 冬季取食行為存在2個峰值，分別為09∶30—10∶20和15∶30—16∶20，運動行為集中發生在10∶30—11∶20和14∶30—15∶20，休息行為主要發生在06∶30—07∶20和12∶30—13∶20，社會行為呈單峰型，峰值位于08∶30—09∶20，交配行為主要集中在06∶30—07∶20和11∶30—12∶20(圖4)。

差異性分析結果表明，取食、休息、交配和其他行為在不同時段的差異均有高度統計學意義(P<0.01)，其余行為的差異均無統計學意義(P>0.05)。

圖3 秋季南黃頰長臂猿活動節律
Fig. 3 Activity rhythm ofNomascusgabriellaein autumn

圖4 冬季南黃頰長臂猿活動節律Fig. 4 Activity rhythm of Nomascus gabriellae in winter

2.3 季節性活動節律和時間分配比較

2.3.1 季節性活動節律休息行為是各季節中最主要的行為，呈先上升趨勢，夏季達到最高后急劇下降，至冬季達到最低，其次為運動行為，總體呈下降趨勢，秋季達到最低點，冬季略有上升，社會和取食行為相似，先是略有下降，夏季達到最低，之后上升，秋、冬季趨于平穩，交配行為在春、夏季頻次很低，秋、冬季略有上升，秋季最高(圖5)。

2.3.2 四季行為時間分配比較LSD多重比較結果表明，除秋、冬季(P=0.969)外，取食行為在不同季節之間的差異均有統計學意義：秋、冬季明顯高于春季(P=0.014)和夏季(P=0.002)；運動行為在夏、秋季(P=0.986)和秋、冬季(P=0.075)之間的差異無統計學意義，春、夏(P<0.001)，春、秋(P=0.011)，春、冬(P=0.001)和秋、冬(P=0.006)之間的差異有統計學意義或高度統計學意義；社會行為在秋、冬季(P=0.054)之間的差異無統計學意義，春、夏(P<0.001)，春、秋(P=0.001)，春、冬(P<0.001)，夏、秋(P<0.001)，夏、冬(P<0.001)之間的差異有高度統計學意義；而休息行為則相反，表現為春、夏季高于秋、冬季，春、秋季(P=0.003)和春、冬季(P<0.001)之間的差異有高度統計學意義，交配行為在夏、秋季(P=0.013)和夏、冬季(P<0.001)之間的差異有統計學意義或高度統計學意義。

圖5 人工飼養黃頰長臂猿行為季節性變化Fig. 5 Seasonal changes of activity rhythm in artificially reared Nomascus gabriellae

3 討論

3.1 時間分配

每一個種群都有自身最適于當地條件的時間分配，有最適時間分配的個體在自然選擇中是有利的(Verbeek，1972)。本研究表明，南黃頰長臂猿在人工飼養條件下，休息行為在不同季節中占比最高，其次為運動行為，其余行為占比較少。根據扈宇等(1989)對野生白頰長臂猿行為的研究，覓食、運動和休息行為時間的比率分別為41.2%、13.1%和45.7%。說明人工飼養條件下取食和運動行為占比明顯低于野外，而休息行為則高于野外，產生這一差異的主要原因是在野外食物較難獲得，每天需要大量的時間來尋找食物，而人工飼養條件下，食物主要由人工投喂，投喂的時間和量基本固定，且在人工飼養條件下的活動范圍受限。長臂猿是一種典型的領域性動物，其平均家域面積一般為34 hm2(Palombit，1972)。Milton和May(1976)根據靈長類食物組成劃分為葉食性、果食性、葉果食性和雜食性，而果食性和雜食性靈長類家域面積大于葉食性和葉果食性。分析南黃頰長臂猿的食物組成，果占43.3%、葉占38.4%、花占11.6%、其他植物占6%、昆蟲和鳥卵僅占0.5%，果在南黃頰長臂猿食物組成中占比最高(Bachetal.，2017)，而果資源在時間和空間上都比較分散，且不穩定，因此，大部分以果為主要食物的靈長類必須在相對較大的家域范圍內，才能尋找到足夠的食物來維持生存(Mackinnon & Mackinnon，1980；Fanetal.，2010)。因此在野外，需要進行長距離的覓食運動來尋找食物，而人工飼養條件下，食物充足和籠舍面積的限制，是導致其運動行為偏低而休息行為偏高的主要原因。社會行為也是長臂猿的一種重要行為之一，長臂猿屬于小型樹棲猿，通常采用以1對夫妻為核心并包括2～7只個體的單配制，這種家庭群的生活方式具有強烈的領域性(Fox，1972)。本研究對象為2組，均為一夫一妻，觀察到玩耍、打斗、相互理毛、擁抱和鳴叫等社會行為，玩耍和相互理毛行為發生較多，打斗行為發生較少，該結果和白掌長臂猿Hylobateslar的社會行為研究結果類似，白掌長臂猿群體并不總是發生打斗和追逐行為，而是在一起進行采食、休息，并能夠發生玩耍和相互理毛等行為(Mootnick & Baker，1994)。長臂猿作為高等靈長類，其社會行為復雜，而人工飼養條件下，理毛、玩耍和擁抱等社會行為具有一定意義，能夠增進個體之間的感情，社會行為也是動物學習方式的一種，例如，雄性成年海南黑冠長臂猿個體通過鳴叫和追趕行為來保護領域不受侵犯，而未成年個體則是通過參與這種追逐的方式學習如何保護今后的領域(Leighton，1986；Palombitetal.，1994)，有利于維持穩定的社群關系。而周江(2008)對海南黑冠長臂猿的社會行為研究表明，2群成年雄性長臂猿相遇總是互相追逐，并沒有出現類似白掌長臂猿那種親密性行為。這與本研究結果有差異，該差異可能是由于物種不同所導致，對長臂猿社會行為的研究有利于在人工飼養條件下科學的合群。

圖6 人工飼養南黃頰長臂猿各季行為時間分配比較
Fig. 6 Behavior time budget ofNomascusgabriellaeamong seasons

3.2 活動節律

動物的活動節律是行為生態學的一個重要研究內容。它主要指動物在不同季節、不同時間的活動強度及變化規律(馬建章等，1999)。本研究發現，南黃頰長臂猿的行為在不同季節具有一定的活動節律。取食行為主要發生在上午和下午2個時段，該結果和Bach等(2017)對野生南黃頰長臂猿的研究結果相似，但隨著季節變化有差異。Bach等(2017)認為，南黃頰長臂猿采食最早是05∶40，最晚是16∶10，高峰期在07∶00—09∶00，在雨季和旱季也有差異。本研究發現，人工飼養條件下取食行為主要集中在10∶00和15∶00左右，而夏季取食時間相對提前和延后，這主要受人工投喂次數和時間的限制，長期飼養形成的條件反射，而夏季溫度較高，南黃頰長臂猿選擇提前和延后取食，可以避開炎熱的高溫天氣。長臂猿在野外的取食具有很強的主動性和選擇性(程俏，2009)，且食物較分散，在食物匱乏的條件下，不得不延長采食時間來獲得足夠的食物。

觀察發現，南黃頰長臂猿夏季運動行為主要發生在早晚2個時段，而秋、冬季早晚運動高峰期分別延后開始和提前結束，這說明南黃頰長臂猿運動行為的發生取決于日出時間，夏天天長，長臂猿開始活動時間較早，而進入秋、冬季，則逐漸變晚。

所有長臂猿成年個體都能發出嘹亮的、連續的、復雜而結構穩定的鳴叫聲(Geissmann，2002)。鳴叫發生頻繁且有規律，一般開始于日出前后、持續時間10～30 min(Geissmann，2000)。本研究發現，南黃頰長臂猿的鳴叫行為主要發生在08∶00—09∶00和16∶00—17∶00，產生這種差異的原因可能是由于鳴叫行為是一種社群間相互作用，與活動時間相吻合(藍道英等，1999)，而在動物園飼養中，該時間是長臂猿放出外場的主要時間，也是長臂猿活動高峰期，該結果與之相符，16∶00之后是飼養員收籠的主要時間，收籠會導致長臂猿在個體之間和飼養員之間發生許多互動行為，因此，該時段鳴叫可能是因為飼養員每天重復的收籠操作導致條件反射式的被動鳴叫。

觀察發現，南黃頰長臂猿黃婆和冬至發生交配行為，秋季最高，冬季次之。交配姿勢為爬跨式，秋季交配時間主要集中在06∶30—07∶20，交配時，雌猿主動親近雄猿，并抬起臀部，雄猿以陰莖插入陰道，臀部顫抖，即交配成功，該時段比較安靜，沒有人為干擾，該結果同張可晶(2013)對籠養白頰長臂猿交配行為的觀察結果類似，但交配時間有差異，這可能是因為物種不同，以及飼養員日常操作流程和游客量對動物造成的影響不同所致。

3.3 差異性分析

差異性分析顯示，南黃頰長臂猿在不同季節和相同季節不同時段表現出的行為均有差異，秋、冬季的取食行為明顯高于春、夏季，而休息和運動行為相反。氣溫是影響活動節律的關鍵氣候因子(夏參軍等，2011)。秋、冬季溫度較低，動物通過減少活動量，提高采食量和增加采食時間來為機體補充因寒冷造成的能量損失，因為運動是能量消耗的主要形式，在運動過程中很難維持機體能量的穩定(Bicca-Marques & Calegaro-Marques，1998)。夏季溫度過高，南黃頰長臂猿不得不通過散熱的方式來維持體溫的恒定，而減少活動量，增加休息是較好的散熱方式之一，南黃頰長臂猿在外場一般選擇在樹蔭處或在亭子里遮蔭，全身趴下或平躺貼緊地面，這種姿勢可以直接或間接將熱量傳給地面或周圍。因此，南京地區南黃頰長臂猿的飼養冬季需要保溫，夏季需要降溫，為其創造適宜的溫度條件。在行為觀察中，不同行為在一天中不同時段差異有統計學意義，有休息、運動和取食三大行為，表現為休息-運動-取食-休息-運動-取食-休息的行為模式，這種差異受溫度、日照、天氣、游客量、飼養員日常操作等多重因素的影響。