設施重金屬污染土壤微生物修復技術研究進展

岳耀權 楊寧 陳寧 楊延杰 王克安 溫丹 孫凱寧

摘要：設施土壤內部情況復雜多變，重金屬污染物的類型、性質趨于多樣化、復雜化，尋求安全、高效的重金屬污染修復技術尤為重要。微生物修復技術具有安全性高、操作簡單、高效等特點，是現階段重金屬污染修復的重要研究對象。本文綜述了微生物修復設施重金屬土壤的原理，指出設施重金屬污染土壤修復技術的發展趨勢，以期為設施重金屬污染土壤的快捷、高效修復提供參考。

關鍵詞：設施土壤;重金屬污染;微生物;修復

中圖分類號：X53文獻標識號：A文章編號：1001-4942（2019）07-0167-06

設施農業又稱可控農業，是新農業發展形式之一。隨著現代化農業的發展，設施農業規模越來越大，也成為現代化農業的重要部分。設施生產屬于半封閉性反季節生產，由于內部溫濕度較高、蒸發量大、沒有雨水沖刷、連茬作業，加上灌水施肥不合理，農藥殘留過重，改變了土壤的生物學性狀和理化性質，重金屬含量日益增加。微生物修復技術主要利用其對于重金屬離子的吸附、固定能力，甲基化、氧化還原等作用或是利用微生物產生的生物多聚物來鰲合或沉淀重金屬離子，形成絡合物，從而降低重金屬毒性，修復污染土壤。

1 微生物的直接作用

1.1 微生物吸附

1.1.1 微生物胞內吸附 胞內吸附是指進入細胞內的重金屬被微生物吸收富集的過程。微生物可以通過區域化作用將設施土壤重金屬離子分布于代謝活動相對不活躍的細胞器中，如液泡、線粒體，然后將其封閉，或將重金屬離子和細胞內的金屬硫蛋白、絡合素、植物螯合肽等結合成熱穩定蛋白，如谷胱甘肽、植物凝集素、不穩定硫化物等，從而將重金屬轉變為低毒或無毒的形式積累于細胞內部[1，2]。王麗榮等[3]采用Hiseq2500高通量測序平臺完成了銅脅迫和對照條件下哈茨木霉Th-33的轉錄組測序，試驗結果表明，在銅脅迫條件下，Cu2+被還原為Cu+，銅轉運蛋白（copper transporter）的轉運途徑受到抑制，銅離子可一部分通過吞飲的作用進入哈茨木霉Th-33細胞，通過與谷胱甘肽（GST）結合，降低銅離子對細胞毒害。

1.1.2 微生物胞外吸附、沉淀 微生物除了能夠胞內吸附設施土壤中重金屬離子，還能通過自身生理反應產生的代謝物質，如蛋白質、多糖、脂類等，與重金屬進行聚合形成胞外聚合物，達到吸附沉淀重金屬的目的。林曉燕等[4]從重金屬鎘污染稻田土壤中篩選到兩株對鎘具有較強耐性的細菌菌株LCd1和LCd2，分別被鑒定為銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）和陰溝腸桿菌（Enterobacter cloacae）。通過研究兩菌株對7種重金屬離子的吸附情況，結果顯示兩菌株對鉛和鎘均有較高的吸附率。許飄[5]研究黃孢原毛平革菌胞外草酸在Cd脅迫中的作用過程，探討黃孢原毛平革菌細胞外絡合機制在重金屬脅迫過程中的響應機制，結果表明：Cd脅迫條件會誘導黃孢原毛平革菌細胞外草酸的合成與分泌，外源草酸添加可以促進菌體對Cd的吸附，同時試驗證實胞外草酸可與金屬形成不溶性的草酸鹽沉淀，降低重金屬的活度和移動性，達到體外解毒的目的。

1.1.3 表面吸附 微生物表面吸附主要由細胞壁、莢膜、粘液層等細胞結構通過絡合、配位、沉淀等將設施土壤中重金屬離子吸附結合在細胞表面[6]。微生物細胞壁含有多糖、蛋白質、葡聚糖、幾丁質、甘露聚糖等，富含羧基、磷酸根離子、硫酸根離子、氫氧根離子、氨基等官能團，這些官能團能與金屬離子結合或配位。Pagnanelli等[7]研究發現硫酸鹽還原菌對鎘的生物吸附去除率達到77%。黃志等[8]研究了在最佳處理條件下（pH值為7，溫度35℃，時間6 h），硫酸鹽還原菌對鎘的去除率達到98%。郭瓊等[9]探索以圓幣草發酵液作為碳源時硫酸鹽還原菌處理重金屬廢水的效果，結果表明：硫酸鹽還原菌能有效利用圓幣草發酵液中有機物，對鎘的去除率為95.2%。不同微生物對于同種重金屬的吸附能力是不同的，同一種微生物在不同環境下對于同種重金屬吸附能力也是不同的，利用微生物吸附，可以有效改善設施土壤中重金屬污染情況。

1.2 微生物生物轉化

微生物可通過一系列的活動，如氧化還原作用、甲基化作用等，使鎘從一種狀態轉化為另一種狀態[10，11]。張軍等[12]從山西某煤礦的酸性礦井水中分離得到一株嗜酸氧化亞鐵硫桿菌，并將其處理作用于城市污泥，結果表明：經過15 d的生物瀝濾，污泥中Zn、Pb、Ni、Cu、Cd、Cr等離子去除率的最大值分別為93.56%、46.54%、85.48%、97.68%、90.64%、45.15%。吳翰林等[13]采用土壤平板稀釋法篩選到1株具有強耐鎘性的菌株T61，該菌株為哈茨木霉菌（Trichoderma harzianum），試驗結果表明：在pH值4、溫度28℃時，其對Cd2+的去除率最大，為58%。

微生物可通過酶促反應使烷基和重金屬元素結合或分離，從而改變重金屬在設施土壤中的存在形態，假單胞菌屬細菌對鎘的主要作用是甲基化[14]。

對于變價型重金屬，微生物可以通過生物氧化還原反應，改變其金屬價態，從而改變重金屬的移動性、生物有效性以及毒性[1，15]。Dong等[16]研究表明，土壤中的Cr一般以Cr3+、Cr6+態形式存在，而Cr6+具有強水溶性、氧化性和遷移性，其對動植物的毒性比Cr3+大100倍，可通過微生物氧化還原Cr6+為Cr3+，降低其對植物毒性。Shaili等[17]研究表明As5+的毒性明顯大于As3+，砷酸還原菌能促使土壤中的As5+還原為As3+，使植物根系中As5+含量減少9.97%～18.64%。Singh等[18]向含有Cr6+的廢水中添加黃曲菌，通過還原反應，降低Cr6+毒性。Chinnannan等[19]從皮革工業廢水污染的土壤樣品分離出一種新的Cr6+耐受性細菌菌株AR6，并鑒定為纖維假單胞菌菌絲體（Cellulosimicrobium funkei），試驗結果表明：菌株AR6在pH值6～8和溫度30～40℃條件下，可還原Cr6+為Cr3+，降低其對植物毒性。

2 微生物的間接作用

2.1 微生物促進植物生長

2.1.1 微生物合成有機酸 設施土壤中重金屬常以硫化物或磷酸鹽的形式存在，而磷和硫是植物和微生物生長所必需的營養元素，對于無機磷化物的溶解，微生物通過分泌有機酸等物質促進重金屬硫化物或磷酸鹽溶解來獲得硫和磷[20]。而對有機磷的礦化通過多種不同的磷酸酶合成物催化磷酸酯的水解[21]。Ma等[22]通過研究嗜冷桿菌SRS8對能源作物蓖麻和向日葵在人工鎳污染土壤上的生長和植物提取潛力的影響，結果證明：該菌株可促進有效態磷的釋放，進而促進植物生長，增強植物抗性。楊卓等[23]通過盆栽試驗研究了巨大芽孢桿菌和膠質芽孢桿菌的混合微生物制劑對植物修復Cd污染土壤的作用效果，結果表明：該混合微生物制劑不僅可以產生有機酸和促進有效態磷、鉀的釋放，促進富集植物的生長，使其印度芥菜的生物量提高24.73%，并且可促進土壤Cd活化，使土壤Cd有效態含量分別提高15.02%，增強富集植物對土壤中Cd富集吸收，使印度芥菜對土壤Cd的提取量提高52%，顯著提高其植物修復效果。

2.1.2 微生物合成植物激素 微生物在自身生命代謝過程中，會向周圍環境中分泌大量的次生代謝物質，在這些次生代謝物中，有植物生長需要的激素，比如吲哚乙酸（IAA）、赤霉素（GA）、細胞分裂素（CK）等[24，25]。植物激素可直接通過促進細胞生長、細胞分裂、根的萌生或者選擇性基因表達來促進設施內種植植物的生長，提高對重金屬的吸收量。

2.2 微生物增強植物抗性

微生物可幫助植物獲得生長必需的營養物質，而根際微生物群落則能通過改變根部礦質元素的形態和有效性，從而降低設施土壤中重金屬對植物的生物毒性，促進植物營養吸收和生長，增強其抗逆性[26，27]。Grobelak等[28]通過在Pb、Cd復合污染土壤中，用根際細菌接種油菜和羊茅草，結果表明：在存在細菌接種的情況下，重金屬污染土壤上生長的植物比未接種的植物存活率高。Singh等[29]通過向As脅迫下的水稻接種菌株Brevundimonas diminuta（NBRI012），結果表明：該菌株修復了水稻根系表皮，促進皮質細胞生長并減少根毛脫落，從而促進植株生長，增強植株在As脅迫環境的耐受性。Petriccione等[30]通過向紫茉莉種子接種熒光假單胞菌菌株，結果表明：在Pb、Cd、Cu復合污染的土壤中，不僅提高了種子的萌發率，增加其生物量，而且還增加了植株對于Cd的吸收量。

2.3 微生物影響重金屬的生物有效性

根據改進的Tessier連續提取法[31]，將重金屬形態分為水溶態、可交換態、鐵錳氧化物結合態、有機物結合態及殘渣態。一般認為，水溶態和可交換態是生物可利用態;有機態和鐵錳氧化物結合態為生物潛在可利用態;殘渣態重金屬為生物不可利用態。水溶態重金屬是植物吸收利用的主要形態，可較好地反映土壤重金屬的生物有效性和移動性，而殘渣態重金屬與重金屬的生物有效性和移動性無關; 其他三態的生物有效性與土壤和重金屬性質以及植物的種類和代謝方式等因素有關。

設施土壤中重金屬的可溶性極大地受環境介質中酸堿度的影響[32]，微生物可通過自身代謝合成產生低分子量的有機酸，降低土壤的pH值，促進土壤中重金屬的溶解。Sheng等[33]分離得到的鎘抗性細菌能夠分泌吲哚乙酸，促進土壤中碳酸鎘的溶解，可使土壤中水溶態鎘增至24～117 mg/L。賈瑩等[14]采用盆栽土壤模擬試驗方法，研究了四種菌株對油菜吸收Cd的效果，結果表明：菌株 JA1（反硝化利斯特氏菌）、JA2（環狀芽孢桿菌）、JA4（格氏利斯特氏菌）均能產生低分子量有機酸，有效促進土壤Cd的活化，分別使土壤Cd的有效態含量提高25.9%、59.2%和41.9%，而且增強了植株對土壤Cd的吸收，油菜提取量較對照增加48.9%、76.1%和119.0%。劉莉華等[34]從鎘超富集植物龍葵植株內分離到3株很強的鎘抗性內生菌株，N1為芽孢桿菌屬細菌，N2為腸桿菌屬細菌，N4為巨大芽孢桿菌，試驗表明：芽孢桿菌能產生吲哚乙酸、抗生素等，巨大芽孢桿菌能產生小分子有機酸，N4菌株處理的龍葵葉、莖、根部鎘含量比不接菌對照分別增加32.94%、14.50%、23.44%。郭彥蓉等[35]分離出4株既能耐重金屬又可以代謝產酸的菌株，其中菌株JK3促進土壤中鉛和鋅的水溶態增加量最多，水溶態鉛含量由原來的0.49 mg/kg增加到5.04 mg/kg，水溶態鋅含量由原來的2.23 mg/kg增加到22.44 mg/kg。王京文等[36]從污染土壤中經篩選和分離得到具有強活化作用的耐鎘菌株m6，該菌鑒定為Micrococcineae Arthrobacter，在生長代謝過程中可產生大量酸性物質，結果表明：該菌株使培養液中有效態鎘增加了 43.47%。楊卓等[37]通過盆栽試驗，發現編號為b-1-0（環狀芽孢桿菌）、c-5-5（格氏利斯特氏菌）、c-4-0（反硝化利斯特氏菌）發酵液代謝產物中含有草酸、酒石酸、蘋果酸等低分子量酸物質，c-4-0促使Cd活化率達到137.0%，使印度芥菜地上部Cd 含量提高2.37倍，b-1-0、c-5-5對印度芥菜吸收重金屬也有較大幅度的提高。

微生物修復主要利用其對于Cd的吸附、固定能力[38]，甲基化、氧化還原等作用[39]或是利用微生物產生的生物多聚物來鰲合或沉淀Cd2+，形成絡合物[40]，從而降低重金屬毒性，修復設施污染土壤。微生物也可產生大量低分子有機酸，通過酸解效應增強重金屬的生物有效性，部分微生物也會降低其生物有效性，降低重金屬毒害，達到修復目的。Peng等[41]在使用微生物修復重金屬污染的土壤研究中，將球形紅細菌用于修復Cd和Zn污染的土壤，結果表明：該處理降低了Cd和Zn的總生物可利用部分（例如可交換和碳酸鹽結合相）。生物修復后更穩定的組分（例如Fe-Mn氧化物，有機結合和殘余相（僅用于Zn））增加。小麥幼苗試驗表明，使用類球紅細菌生物修復后，Cd的植物有效性降低;土壤中Cd和Zn的交換相分別減少30.7%和100.0%;小麥葉片和根部的Cd含量分別降低62.3%和47.2%。

3 微生物修復發展趨勢

設施農業生產屬于小環境發展模式，人為因素對于其內部影響相對較大，易打破其內部生態平衡，微生物修復與植物修復，兩種修復技術具有良好的應用前景，應加強研究。土壤是一個復雜多變的動態開放體系，隨著各行業發展，污染來源越來越廣泛，污染物也有加重趨勢，設施內部易造成復合污染，增加修復難度。對于修復設施鎘污染土壤可從下面幾方面著手：

（1） 加強聯合修復研究。現階段鎘污染修復不可僅僅使用單一的修復方法，應尋求多種修復技術的綜合運用[42，43]，研究發展不同修復方式的組合修復，例如：降解菌-超積累植物的組合修復，真菌-修復植物組合修復[44-46]，土壤動物-植物-微生物組合修復[47，48]，絡合增溶強化植物修復，化學氧化-生物降解修復，電動修復-生物修復，活性劑-微生物-植物組合修復等[49-51]。

（2） 加強設施土壤重金屬的轉移機制研究。研發設施土壤專用微生物改良試劑，并研究其作用機理和影響因素，運用物理、化學及生物方法改變設施土壤中鎘的存在形態，增加鎘生物有效性，使其改變成為植物可吸收狀態，提高鎘污染土壤修復效率。

（3） 應用轉基因與分子生物學技術。通過轉基因技術加強微生物對鎘的吸附能力或氧化還原能力，加強設施內植物生物量或其對鎘的富集能力，通過分子生物學研究植物體內鎘離子的運輸機理，加強植物對鎘元素吸收、轉運與分解的能力，增加其修復效率。轉基因植物及微生物不可破壞設施內部原有生態系統，需保證其修復安全性。

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