白洋淀浮游動物群落結構與水環境因子的關系

付顯婷，楊 薇*，趙彥偉，徐 菲

（1.水環境模擬國家重點實驗室，北京師范大學環境學院，北京 100875；2.北京市環境保護科學研究院，北京 100037）

浮游動物作為初級消費者和水生食物鏈的關鍵環節，通過“上行效應”和“下行效應”制約初級生產者和高營養水平消費者的群落結構，在水生生態系統的物質循環、能量流動及信息傳遞中起著關鍵作用[1-3]。又因其對水環境變化響應較為靈敏，且對不同水環境因子適應能力具有種間差異性[1]，浮游動物的群落組成、密度及優勢種的變化常被認為是水環境變化的直接體現[2，4]。了解和掌握浮游動物群落結構特征與水環境因子的關系，更有利于制定或調整湖泊生態系統修復和保護方案[5]。

國內外對水生生態系統的浮游動物研究多集中于特定時間段的生態調查，分析其物種組成、群落結構、密度、多樣性指數等[6-7]，也有學者用來指示水環境的變化并應用于湖泊、水庫等的水質狀況和健康狀態評價[8-9]。王乙震等[10]調查了2012年白洋淀部分季節的浮游動物群落結構，并以此評價其處于富營養狀態。生態位理論的提出及發展[11-13]促進了對物種生物多樣性、群落種間關系及群落演替等方面的理解[14-15]。Le Coz等[16]結合生態位理論分析了低水位河網中浮游動物群落的結構差異；鄭挺等[17]研究了北部灣北部海域浮游動物優勢種的生態位及分化指數，發現各優勢種對環境的適應能力存在差異。生態位指數擴展了對浮游動物群落結構特征的理解，進一步揭示其與水環境因子的關系，可為湖泊生態系統修復及生態監測管理提供重要科學支撐。

本文對不同時期和不同季節的白洋淀浮游動物進行多次生態調查，分析白洋淀浮游動物群落結構變化、優勢種組成及其生態位指數，并結合水環境因子數據，采用冗余分析（RDA）對白洋淀浮游動物群落結構與水環境因子的關系進行研究，探究白洋淀浮游動物群落結構變化的主要影響因子，以期為白洋淀水環境的恢復及科學管理提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

白洋淀是我國華北平原最大的淺水草型湖泊，亦是支撐雄安新區的重要水體（圖1），具有緩洪滯瀝、凈化水質、提供生物棲息地等多種生態功能[18]。白洋淀淀區面積約366 km2，淀內有大小淀泊143個，地勢西高東低。該區屬暖溫帶季風半干旱氣候，多年平均氣溫7.3～12.7℃，年平均蒸發量1 369.0 mm，遠大于年降水量568.8 mm[19]。近年來，上游9條入淀河流中，僅府河、孝義河和白溝引河常年有水，其余河流基本斷流或季節性有水。由于上游來水量不足、氣候干旱加劇、淀區人類活動等導致白洋淀水質惡化、生物多樣性降低，服務功能退化嚴重[20-21]。自20世紀80年代以來，水利部、河北省先后開展了近50次生態補水，以期改善淀區生態環境，特別是2017年4月新區建設逐步實施，生態補水力度逐步加大。

圖1 研究區位置及采樣點布設Figure 1 Locations of study area and sampling sites

1.2 樣品采集與處理

課題組于2009年8、11月、2010年3月及2018年11月、2019年4月和6月（后簡寫為2009年和2019年）在白洋淀開展了6次浮游動物定點采樣，具體點位見圖1。

浮游動物采集參考《水庫漁業資源調查規范》（SL 167—1996）[22]方法進行。輪蟲類定量樣品是用采水器采集混合水樣1 L，加入1%魯戈氏液固定，實驗室靜置24 h后，濃縮至200 mL，再靜置24 h后，虹吸上清液濃縮至50 mL；枝角類和橈足類定量樣品用25號浮游生物網（孔徑0.064 mm）過濾20 L混合水樣，定量至50 mL后，加入1%的魯戈氏液固定保存。定性樣品用25號浮游生物網（孔徑0.064 mm）在水體表層（0.5 m處）作“∞”狀拖動5 min，將濃縮于網頭的水樣收集于標本瓶中，加入4%甲醛溶液現場固定。每個樣品重復3次。定性和定量樣品均帶回實驗室進行物種種類鑒定和計數[23-24]。

使用多參數水質分析儀（YSI6600）現場測定表層水（0.5 m處）的pH、溶解氧（DO）等；透明度（SD）采用塞氏盤法測定；使用1 L采水器采集表層（0.5 m處）水樣1 L，帶回實驗室低溫保存（4℃），進行總氮（TN）、總磷（TP）及氨氮（AN）等水質因子測定，其中，TN采用堿性過硫酸鉀消解紫外分光光度法（HJ 636—2012），TP采用酸性鉬酸銨分光光度法（GB 11893—1989），AN采用納氏試劑分光光度法（HJ535—2009）。

1.3 浮游動物優勢種及其生態位指數計算

1.3.1 優勢種

采用Mcnaughton優勢度指數[25]（Y）確定優勢種，計算公式如下：

式中：ni為第i種浮游動物的個體數；N為所有浮游動物總個體數；fi為出現頻率。Y≥0.02的種類視為優勢種。

1.3.2 種類相似性

采用Jaccard′s種類相似性指數[26]計算兩個時期浮游動物的相似程度，計算公式如下：

式中：a、b分別為不同時期浮游動物種類數；c為兩個時期都出現的浮游動物種類數；SJ為浮游動物相似性指數，0≤SJ＜0.25為極度不相似，0.25≤SJ＜0.5時為輕度相似，0.5≤SJ＜0.75 為中度相似，0.75≤SJ＜1 為極其相似，SJ=1為完全相似。

1.3.3 生態位寬度

采用以Shannon-Wiener多樣性指數為基礎的生態位寬度指數[27]，計算公式如下：

式中：Pij為種i在第j個樣點的個體數占該種所有個體數比例；r為采樣點總數；Bi為生態位寬度，Bi值越大，生態位寬度就越大。

1.3.4 生態位重疊指數

采用Pianka[28]生態位重疊指數，計算公式如下：

式中：Oik為生態位重疊指數；Pij和 Pkj為種i和種k在樣點j的個體數占其所有個體數比例；r為樣點總數。根據Wathne等[29]的劃分標準：當Oik＞0.6時，該種對間為高度重疊者；當0.3≤Oik≤0.6時，為中度重疊者；當Oik＜0.3時，為低度重疊者。

1.4 數據統計分析

采用配對樣本t檢驗判斷白洋淀水環境因子、浮游生物指標的年際差異。采用RDA揭示浮游動物群落結構指標與水環境因子間相關關系，先對物種數據進行去趨勢對應分析（DCA），根據第一軸的梯度長度選擇適宜的排序方法。若梯度長度均＜3，采用RDA分析；若梯度長度均＞4，采用CCA分析；若3≤梯度長度≤4，則兩種分析均可。

2 結果與分析

2.1 白洋淀浮游動物群落結構時空變化

2.1.1 不同時期對比分析

表1給出了白洋淀6次調查所發現的浮游動物名錄。2009年的3季共鑒定出浮游動物56種，包括輪蟲類38種、枝角類和橈足類各9種，春、夏、秋季分別調查到29、19種和25種。2019年3季共鑒定出浮游動物43種，輪蟲類、枝角類和橈足類分別為24、11種和8種，春、夏、秋季各為37、16種和26種，仍是夏季最少，春季最多。2009年和2019年浮游動物群落中相同物種僅16種，包括輪蟲類12種，枝角類和橈足類各2種，其中，角突臂尾輪蟲（Brachionus angularis）、針簇多肢輪蟲（Polyarthra trigla）、螺形龜甲輪蟲（Keratella cochlearis）和無節幼體（Nauplius）在6次調查中均有出現。經計算，2009年和2019年的浮游動物Jaccard′s種類相似性指數（SJ）僅為0.19，種類組成發生顯著變化。

白洋淀浮游動物總物種密度從2009年的3.64×103ind·L-1顯著下降至2019年的1.70×103ind·L-（1P＜0.05，圖2），其中，輪蟲類密度占比最高且有增加，從92.30%上升至96.75%。

2.1.2 空間分布差異分析

圖2 兩個時期白洋淀浮游動物物種組成及密度變化Figure 2 Species composition and density of zooplankton in the two periods in Baiyangdian Lake

表1 白洋淀6次調查的浮游動物名錄Table 1 List of zooplankton in Baiyangdian Lake in the six surveys

續表1白洋淀6次調查的浮游動物名錄Continued table 1 List of zooplankton in Baiyangdian Lake in the six surveys

白洋淀浮游動物的物種數及密度分布存在空間異質性（圖3）。2009年，浮游動物物種數在北部地區較高，最高值出現在鴛鴦島（#7），檢測出浮游動物30種，棗林莊（#3）檢出物種數最少，僅14種；2019年，白洋淀南部和北部地區的浮游動物物種數較均衡，最高值出現在王家寨（#5），浮游動物為24種，其次是端村（#12），為22種，府河入淀口（#9）的浮游動物物種數最少，僅14種。和2009年相比較，白洋淀北部地區的浮游動物密度大幅降低，密度最低值始終是府河入淀口（#9），減少了60.44%，密度最高值均出現在鴛鴦島（#7），降低了32.69%。

2.2 白洋淀浮游動物群落優勢種及生態位變化分析

2009年和2019年浮游動物優勢種分別為12種（11種輪蟲、1種橈足類）和7種（均為輪蟲）（表2）。針簇多肢輪蟲（S1）、角突臂尾輪蟲（S2）和螺形龜甲輪蟲（S8）是兩個時期的共同優勢種，但其優勢度有差異，例如，2019年角突臂尾輪蟲（S2）優勢度較2009年降低了58.82%，而螺形龜甲輪蟲（S8）優勢度是2009年的5.8倍。矩形龜甲輪蟲（S9）和萼花臂尾輪蟲（S7）等富營養型指示種在2019年仍存在，但已不是優勢種。

不同時期白洋淀浮游動物優勢種的生態位寬度值有顯著差異（圖4，P＜0.01），其中2009年為1.147～2.400，而2019年增加到了2.149～2.530，共同優勢種螺形龜甲輪蟲（S8）、針簇多肢輪蟲（S1）及角突臂尾輪蟲（S2）的生態位寬度分別增加了22.11%、7.79%和9.76%。

兩個時期白洋淀浮游動物優勢種生態位重疊指數見表3和表4。2009年12個優勢種間的生態位重疊值為0.090～0.915，平均值為0.502，且屬于高度、中度及低度重疊者的占比分別為31.82%、48.48%和19.70%。廣生態位刺蓋異尾輪蟲（S3）與針簇多肢輪蟲（S1）、腹足腹尾輪蟲（S4）、無節幼體（S12）的生態位重疊程度較高，分別為0.735、0.915和0.781。針簇多肢輪蟲（S1）、邁氏三肢輪蟲（S5）和矩形龜甲輪蟲（S9）等一些生態位寬度相近的種群之間同樣表現出較高的生態位重疊程度，均大于0.6。2019年7個浮游動物優勢種間的生態位重疊值為0.370～0.906，平均值為0.679，屬于高度重疊者的占比高達61.90%，其余均屬中度重疊者。生態位寬度最寬的針簇多肢輪蟲（S1）與螺形龜甲輪蟲（S8）、螺形龜甲輪蟲無脊變種（S13）、異尾輪蟲（S14）、裂痕龜紋輪蟲（S15）均有較高的重疊度（＞0.8）。

2.3 白洋淀浮游動物群落結構與水環境因子的相關性分析

2.3.1 白洋淀淀區水質的時空變化

圖3 兩個時期白洋淀浮游動物物種數及密度的空間分布變化Figure 3 Spatial distribution of the species richness and density in the two periods in Baiyangdian Lake

表2 2009年和2019年浮游動物優勢種及優勢度Table 2 Dominant zooplankton species and the Y values in 2009 and 2019 in Baiyangdian Lake

除DO無顯著差異之外，2019年白洋淀水質指標較2009年相比，均有顯著提升（P＜0.05，圖5）。TP、TN及AN等營養物質變化最為明顯，較2009年，TP從（0.40±0.60）mg·L-1減少到（0.05±0.04）mg·L-1；TN從（6.37±8.60）mg·L-1減少到（2.19±1.88）mg·L-1；AN從（3.46±8.19）mg·L-1減少到（0.41±0.30）mg·L-1。

圖4 兩個時期白洋淀浮游動物優勢種生態位寬度值Figure 4 Niche breadth of zooplankton dominant speciesin the two periods in Baiyangdian Lake

白洋淀水質指標在空間分布上的差異及變化較為顯著（圖6），例如，在2009年，白洋淀南部和北部地區的pH為全淀區最低，但在2019年，南部和北部地區的pH在全淀范圍內最高。兩個時期里，白洋淀西部地區的TN濃度始終高于東部地區，且府河入淀口（#9）和南劉莊（#8）的TN濃度始終是全淀區最高。

表3 2009年白洋淀浮游動物優勢種間生態位重疊值Table 3 Niche overlap between dominant zooplankton species in 2009 in Baiyangdian Lake

表4 2019年白洋淀浮游動物優勢種間生態位重疊值Table 4 Niche overlap between dominant zooplankton species in 2019 in Baiyangdian Lake

2.3.2 白洋淀浮游動物與水環境因子的冗余分析

對白洋淀浮游動物群落結構特征指標與水環境因子之間的關系進行了RDA分析（圖7）。2009年前兩個排序軸的特征值分別為0.28和0.20，其解釋率為48%，浮游動物群落結構變化整體上由DO和pH所控制，TP、TN、AN也是重要的影響因子。7種優勢種（S1、S3、S4、S6、S8、S10、S11）與DO和pH呈正相關，共同優勢種S1和S8均與pH、DO和SD呈正相關，與TN、TP和AN呈負相關；共同優勢種S2與TN、TP和AN呈正相關，與SD呈負相關。2019年前兩個排序軸的特征值分別為0.49和0.08，其解釋率為57%，浮游動物群落結構仍存在明顯的分化現象，整體上由pH、TN、DO和SD所主導，3個優勢種（S8、S13、S15）和pH、SD呈正相關，與TP呈負相關；3個優勢種（S1、S2、S14）與TN、DO呈正相關。

圖5 2009年和2019年白洋淀的水質變化Figure 5 Differences in water quality in 2009 and 2019 in Baiyangdian Lake

圖6 2009年和2019年白洋淀水質指標空間分布Figure 6 Spatial distribution of water quality in 2009 and 2019 in Baiyangdian Lake

3 討論

3.1 不同時期白洋淀浮游動物群落結構差異分析

國內外研究表明，許多湖泊的浮游動物群落結構均是以輪蟲類為主，個體較大的枝角類和橈足類占比較少[30]，例如對鄱陽湖[31]和呼倫湖[32]浮游動物的調查均發現輪蟲物種數占比高于50%，本研究顯示白洋淀浮游動物中輪蟲類為優勢類群。這可能歸因于輪蟲獨特的孤雌生殖方式，個體較小，發育時間短，使其能迅速適應水體理化環境從而快速繁殖生長[33-34]；同時白洋淀pH波動范圍為7.65～8.61，介于7～9之間，比較利于輪蟲的生長[35]；另外，白洋淀中藍藻屬于浮游植物優勢種群[36]，其會限制枝角類和橈足類的生長[37]。且在本次調查中，白洋淀輪蟲類物種數占比從2009年的67.86%降低為2019年的55.81%，這一現象在我國其他湖泊中也有出現，楊佳等[38]探究了近20年來太湖梅梁灣浮游動物群落結構的演變，發現輪蟲類物種數占比從63.11%下降至48.70%。

圖7 2009年和2019年白洋淀浮游動物優勢種生態位寬度與水環境因子的RDA排序圖Figure 7 RDA dimensional ordination biplot of species and environmental factors in 2009 and 2019 in Baiyangdian Lake

多項研究表明，湖泊中輪蟲密度占較大優勢，枝角類和橈足類對密度的貢獻很小，且一般不形成優勢種[39]，在本次調查中，2019年白洋淀浮游動物優勢種均為輪蟲類。相關研究指出浮游動物優勢種在年際間存在明顯差異[40]，且浮游動物第一優勢種的優勢地位特別明顯[31]，例如聶雪等[40]對沙湖2012—2016年浮游動物的調查顯示，優勢種從7種減少為3種，其共同優勢種僅1種；沙湖各月份的浮游動物第一優勢種密度均顯著高于第二優勢種密度[31]。本研究的結果與上述報道一致，白洋淀浮游動物優勢種從2009年的12種減少為2019年的7種，其共同優勢種僅3種（針簇多肢輪蟲、角突臂尾輪蟲及螺形龜甲輪蟲），且各時期第一優勢物種優勢度均顯著高于第二優勢物種。上述優勢種也在我國其他淡水湖泊中處于優勢地位，例如，螺形龜甲輪蟲是廣布性種類，具有較強的生態適應性和耐污能力，也是鄱陽湖[40]、呼倫湖[32]浮游動物的優勢種；耐污型種針簇多肢輪蟲是太湖[41]、巢湖[42]浮游動物的優勢種。

3.2 浮游動物生態位分化對淡水生態系統演變的重要指示作用

生態位寬度反映物種占有空間資源的多少、分布范圍和均勻程度，有研究發現優勢種生態位寬度側重于物種的資源位點數量，與分布站點密切相關[35]。本次調查中，白洋淀浮游動物優勢種表現出較強的一致性。2009年生態位寬度較大的邁氏三肢輪蟲（S5）和針簇多肢輪蟲（S1）等在全淀均有分布，而生態位寬度最小的金魚藻沼輪蟲（S10）僅出現在中部和南部地區。2019年，生態位寬度最大的優勢種針簇多肢輪蟲（S1）和螺形龜甲輪蟲（S8）分布在全淀范圍，而生態位寬度值最小的對棘異尾輪蟲（S16）在府河入口（#9）和南劉莊（#8）均未出現。生態位寬度較大的優勢種分布站點較多，說明其對生境有較強的適應性，窄生態位的優勢種群對環境的適應性較差，其分布范圍在很大程度上受到環境因素的限制。有研究表明[43]，窄生態位物種主要對環境因素作出響應，廣生態位物種主要對空間因素作出響應。和2009年相比，白洋淀部分富營養型優勢種的生態位寬度均較高，且大幅增加，表現出對環境有更強的適應能力，也存在部分富營養型優勢種不再占優勢，甚至未在2019年調查中發現的現象。從生態位理論角度，群落的演替就是群落中的物種逐漸替換為生態位寬度較寬、適應能力強的物種的過程[44]。總體來說，白洋淀浮游動物優勢種生態位寬度的年際差異較大（P＜0.01），種群之間利用資源的互補性較強，這可能與白洋淀水環境在時空尺度上的多樣化及各優勢種對環境適應能力的差異有關。

相關研究表明[44-45]，生態位寬度較大的物種也會與其他許多優勢種表現出較高的生態位重疊程度。本次研究中，和2009年相比較，2019年白洋淀浮游動物優勢種的平均生態位重疊指數增加了35.26%，且屬于高度重疊者的種對占比增加了30.08%。生態位寬度最寬的針簇多肢輪蟲（S1）與螺形龜甲輪蟲（S8）、螺形龜甲輪蟲無脊變種（S13）、異尾輪蟲（S14）、裂痕龜紋輪蟲（S15）均有很高的重疊度，生態位重疊值均在0.8以上。這些現象說明了白洋淀浮游動物物種間對資源的競爭增強。另外，白洋淀的浮游動物優勢種存在較明顯的生態位分化（圖7），如角突臂尾輪蟲（S2）和對棘異尾輪蟲（S16）之間的生態位重疊度高達0.800，但其存在明顯的生態位分化現象。生態位分化通常被認為是有利于生態和功能相似的物種共存的關鍵過程[13，18]，其通過多種方式減少物種對有限資源或生存空間的競爭[45]。因此，生態位分化有助于促進物種共存和維持整個生物多樣性[46-47]。

3.3 浮游動物優勢種對水環境變化的響應

浮游動物優勢種常用來指示水質狀態[48]，本次調查顯示，白洋淀的污染指示種尤其是富營養水體指示種種類減少，非污染指示種數量增加，這在一定程度上體現了白洋淀富營養化程度的降低。浮游動物的自主運動能力較弱，具有隨波逐流的特點，因此水環境的變化對浮游動物群落結構分布起著主導作用。在本研究中，兩個時期內白洋淀的DO變化不顯著，因此其對針簇多肢輪蟲（S1）的影響程度仍保持很高，針簇多肢輪蟲（S1）始終是白洋淀優勢度最高的物種；而營養指標TN、TP和AN均顯著降低，使得主要受其影響的角突臂尾輪蟲（S2）的優勢度降低了58.82%；另外，白洋淀SD顯著增加，促使受其影響的螺形龜甲輪蟲（S8）的優勢度增至5.8倍。本研究冗余分析結果顯示，兩個時期第一排序軸均反映了pH、DO和TN對白洋淀浮游動物優勢種分布的直接影響。總體而言，浮游動物的生態位在一定程度上反映了物種和所處水環境之間的關系，水環境因子的差異使得白洋淀浮游動物的動態分布具有復雜性。在兩個時期，白洋淀浮游動物中生態位重疊值最低的種對均在富營養化指標（TN、TP、AN）及理化指標（pH、DO）上分化十分明顯，例如，角突臂尾輪蟲（S2）是典型的富營養型指示種，其大量分布的采樣點，金魚藻沼輪蟲（S10）均未出現，其生態適應性的不同導致了時空分布的差異，從而造成兩者間重疊度很低。因此，揭示浮游生物群落結構和水環境因子的關系可為湖泊生態恢復提供科學的理論支撐。

4 結論

（1）從2009年到2019年白洋淀浮游動物群落結構發生較大的時空變化。物種數從56種減少為43種，優勢種從12種減少到7種，密度從3.64×103ind·L-1下降到1.70×103ind·L-1，且淀區北部的浮游動物密度大幅降低，此外兩個時期的浮游動物物種組成相似度極低。

（2）從2009年到2019年3個共同優勢種的生態位寬度均有所增加，浮游動物優勢種間的生態位重疊指數的平均值從0.502增加到0.679，增加較為明顯，且高度重疊者占比增加了30.08%，表明白洋淀浮游動物種間競爭加強。

（3）浮游動物群落結構特征與環境因子的RDA結果表明，pH、TN和DO始終是影響白洋淀浮游動物群落結構的主要環境因子，而TP和AN的影響程度在2019年較2009年有所減弱。