萊州灣大型底棲動物群落結構及其動態變化特征

袁偉，王俊*，左濤，牛明香，欒青杉，時永強，孫堅強

( 1. 中國水產科學研究院黃海水產研究所，山東 青島 266071；2. 農業部海洋漁業可持續發展重點實驗室, 山東 青島266071；3. 山東省漁業資源與生態環境重點實驗室, 山東 青島 266071)

1 引言

底棲動物是海洋生態系統的重要的組成部分，是海洋食物網中的重要環節。底棲動物在耦合湖泊底層營養與水層營養、水體生物分解（降低有機污染）和加速物質循環等多方面具有重要作用[1]，也是海洋生態系統質量評價的重要指示生物類群。不同種類底棲生物對環境條件的適應性及對污染等不利因素的耐受力和敏感程度不同，根據這些特點，利用底棲生物的群落結構、優勢種類、數量等參量可以確切反映水體的質量狀況[2-4]。底棲動物也是多種漁業生物特別是中國對蝦(Penaeus chinensis)、三疣梭子蟹(Portunus trituberculatus)等放流種類的優質餌料，是提高海洋漁業資源量的重要基礎生產力之一。

萊州灣是渤海漁業資源的重要產卵場和棲息地，近幾十年來，受陸地及沿岸人類活動的影響（捕撈、養殖、海岸工程建設、石油天然氣的開采等），萊州灣的底棲生態系統正在發生深刻的變化。這種現象已經引起國內研究人員的注意，并且陸續開展了相關調查研究[5-9]。但是這些研究只是側重萊州灣單一季節，鮮見多季節性的觀測分析。本文通過分析2009年夏季（8月）、秋季（10月）及 2010年春季（5月）、夏季（8月）的多季節調查資料，探討萊州灣大型底棲動物的生態特點、群落結構變動規律，為該水域漁業生產計劃的擬定和水生態系統健康發展的維護提供科學依據。

2 材料和方法

2.1 調查海域和站位

本文在萊州灣海域進行了15個站位的大型底棲動物定量取樣，站位分布見圖1。本次研究使用開口面積為0.05 m2箱式采泥器采集未受擾動的沉積物樣品。每個站位取2個平行樣,使用0.05 mm的網篩分選大型底棲動物。樣品的保存、處理、計數和稱量等均按《海洋調查規范》[10]進行。管棲多毛類去管稱重。軟體動物帶殼稱重。

圖1 萊州灣大型底棲動物調查站位圖Fig.1 Sampling stations of macrobenthos in the Laizhou Bay

2.2 數據處理

底棲生物群落中的優勢種類根據Pinkas等[11]的相對重要性指數（IRI）確定：

式中，N為某一種類的密度占總密度的百分率；W為某一種類的生物量占總生物量的百分率；F為某一種類出現的站數占調查總站數的百分率。

IRI包含了生物的個體數、生物量及出現頻率3個重要信息，常被用來研究群落中各種類的生態優勢度。本文中，IRI＞1 000定為優勢種，IRI在100～1 000之間為重要種，IRI在10～100之間的為常見種，IRI＜10 為少見種。

3 結果

3.1 種類組成和季節變化

4個季節共鑒定出大型底棲動物272種，其中包括環節動物多毛類122種，軟體動物46種，甲殼動物64種，棘皮動物18種，魚類9種，其他類13種。2009年 8 月、2009 年 10 月、2010 年5月和 2010 年 8 月航次大型底棲動物平均分別為21.6、14.9、11.7和16.2種，主要是低溫、廣鹽、暖水種。從每個航次來看，站位間的底棲生物種數存在較大差異，其中物種數最少的為4934站，該站位位于黃河口北側，渤海灣外。物種數較多的站位位于5151站、5251站、5183站和5274站，這些站位位于萊州灣至渤海中部海域，站位水深較深。在調查海域，由于黃河河口相對萊州灣其他海域沉積物生態環境的復雜多變，底棲動物的分布具有顯著的空間異質性。河口附近4934站、5051站、5084站、6183站和6151站種類數相對較少，軟體類脆殼理蛤（Thieora lata）、縱肋織紋螺（Nassarius variciferus）、紫殼阿文蛤（Alvenius ojianus）在這幾個站位中出現的個體數相對較多。

調查海域的平均豐度為（1 102.56±216.32） ind./m2，其中環節動物多毛類占絕對優勢，達521.54 ind./m2，占總平均豐度的47.30%；軟體類為331.88 ind./m2，占30.10 %；甲殼類為104.55 ind./m2，占9.48 %；棘皮動物為88.06 ind./m2，占7.99%；其他類的豐度為56.53 ind./m2，占5.13 %；即由大到小依次為多毛類，軟體類，甲殼類，棘皮類，其他類。調查海域平均生物量為（28.16±8.45） g/m2，軟體動物占優勢，為 9.48 g/m2，占總平均生物量的33.67 %；多毛類為6.23 g/m2，占22.12 %；棘皮動物為5.67 g/m2，占20.13 %；甲殼類為3.82 g/m2，占13.57%；其他類的生物量為2.96 g/m2，占10.51%（圖 2）。

圖2 大型底棲動物豐度和生物量的種類組成Fig.2 The composition of abundance and biomass of major macrobenthos

各主要類群豐度所占比例，季節性變動情況不一。多毛類所占比例呈現夏季高于春、秋季的趨勢；甲殼類2010年高于2009年；軟體類為波谷—波峰—波谷—波峰的變動規律；棘皮類的變動與多毛類相反，為春、秋季高于夏季（圖3）。

圖3 4個季節的豐度組成Fig.3 The composition of abundance of four seasons

3.2 優勢種組成

表1列出了不同年份、季節底棲生物的相對重要性指數大于100的種類。不同年份、不同季節，各種底棲生物的相對重要性指數存在著差異。2009年夏季，不倒翁蟲、紫殼阿文蛤、寡鰓齒吻沙蠶、細長漣蟲、秀麗波紋蛤、深溝毛蟲等6種底棲動物的相對重要性指數大于500，包括3種多毛類、1種甲殼類和2種軟體類，它們為該航次的重要種類；2009年秋季的優勢種為寡鰓齒吻沙蠶、不倒翁蟲、縱肋織紋螺、紫殼阿文蛤，其中寡鰓齒吻沙蠶、不倒翁蟲的重要性指數大于1 000，是首要優勢種類；2010年春季的優勢種類是不倒翁蟲、寡鰓齒吻沙蠶、細長漣蟲、脆殼理蛤、紫殼阿文蛤，包括2種多毛類、1種甲殼類和2種軟體類，只有不倒翁蟲是首要優勢種類；2010年夏季的優勢種類是寡鰓齒吻沙蠶、紫殼阿文蛤、不倒翁蟲、脆殼理蛤、細長漣蟲、中蚓蟲和深溝毛蟲，包括了4種多毛類、1種甲殼類和2種軟體類。總體來看，不倒翁蟲、寡鰓齒吻沙蠶、紫殼阿文蛤和細長漣蟲是調查海域的優勢種類。

3.3 多樣性指數

多樣性指數（基于豐度數據）如圖4所示。皮洛均勻度指數、馬格列夫豐富度指數和香農-威納多樣性指數(H′)的季節變動規律相似，2009年10月最低，2010年5月其次，8月最高。蔡立哲等[9]根據H′大小將污染評價范圍分為4級，H′值小于1，為重度污染；H′值在 1～2 之間，為中度污染；H′值在 2～3之間，為輕度污染；H′值大于3，屬于清潔。本研究中，2010年8月 H′值為 3.016±0.883，2009年 8月、2009年 10月和 2010年 5月 分 別 為 2.894±0.563、 2.356±0.748和2.742±0.631。據此，萊州灣調查海域只在2010年8月為清潔，其余3個季節為輕度污染。

表1 萊州灣4個航次大型底棲動物的相對重要性指數(IRI)Table1 Results of IRI of macrobenthos in Laizhou Bay

3.4 大型底棲動物的分布特征

3.4.1 豐度的分布

圖4 萊州灣大型底棲動物多樣性指數季節變動Fig.4 Seasonal variability of the macrobenthos diversity index in the Laizhou Bay

萊州灣大型底棲動物豐度的高分布區位于萊州灣外靠近渤海中央海域（圖5, 圖6），其中5151站、5251站和5274站是該海域的高值站位，4個季節的平均豐度均超過2 000 ind./m2，這些站位中多毛類占絕對優勢，比如不倒翁蟲和寡鰓齒吻沙蠶兩者在5183站的豐度值都達到1 600 ind./m2。

3.4.2 生物量分布

生物量分布特征與豐度具有很強的相似性（圖7，圖8），高值區在萊州灣中央至渤海中部海域，附近站位具有水深、鹽度高、顆粒粗、沉積物含砂量高、低有機質含量等特點；在萊州灣西側黃河口附近海域站位豐度和生物量較低，附近海域具有水淺、低鹽、顆粒細、粉砂-黏土含量和有機質含量高等特點[12]。

萊州灣大型底棲動物豐度和生物量季節變化明顯，并且變動規律相同，夏季最高，秋季其次，春季最低。

3.4.3 與歷史數據的比較

本次調查萊州灣大型底棲動物的種類數、平均豐度值和平均生物量與其他海域差異不一（表2），在種類數上，本次調查與渤海（2009年）和黃海南部（2000-2001年）差別不大，遠遠大于黃海北部近岸（1997年6月至1998年7月）調查結果；在平均豐度上，本航次數值高于黃海北部（1999年12月）、黃海南部（2000-2001年）以及黃河口及其鄰近海域（1982年5月）的調查數值，低于渤海（1997-1999年）、渤海海峽（1997年6月至1998年9月）的調查數值，與渤海（2009年）基本相當；在生物量上，本航次數值只高于黃海南部（2000-2001年）和渤海（1982年 7月），低于其他航次的調查數值。

與萊州灣的歷史數據相比，本文豐度值除了高于2006年的調查數值（698 ind./m2）外，均低于其他年份（表 3）；平均種數（2009年為 21種，2010年為 18種）均遠低于其他年份調查數值。總體來看，盡管大型底棲動物豐度與10年前比有所減少，但與20年前基本相當，而種數卻與萊州灣呈一致的下降趨勢。

3.5 甲殼類類群

圖5 萊州灣2009年大型底棲動物豐度的分布Fig.5 Spatial distribution of the macrobenthos average abundance of the Laizhou Bay in 2009

圖6 萊州灣2010年大型底棲動物豐度的分布Fig.6 Spatial distribution of the macrobenthos average abundance of the Laizhou Bay in 2010

圖7 萊州灣2009年大型底棲動物生物量的分布Fig.7 Spatial distribution of the macrobenthos average biomass of the Laizhou Bay in 2009

圖 8 萊州灣渤海2010年大型底棲動物生物量的分布Fig. 8 Spatial distribution of the macrobenthos average biomass of the Laizhou Bay in 2010

甲殼類作為主要的底棲動物群落組成，在生態系統的物質和能量流動環節起著重要作用，大部分種類是中國對蝦、三疣梭子蟹等重要漁業生物的餌料生物，其分布和數量變動影響著這些漁業生物的資源量。

在調查海域共獲得甲殼類動物24種，占底棲動物總種類數的8.82%，其中端足目種類數最多，為18種，占總甲殼動物總種類數的75%，包括2種雙眼鉤蝦科（Ampeliscidae），1種蜾贏蜚科（Corophiidae）等。優勢種類或重要種包括細長漣蟲、日本鼓蝦、口蝦姑及細螯蝦(表4)，體型較小的種類如長指馬耳他鉤蝦、中華利爾鉤蝦等出現頻率也比較高。調查中2009年夏、秋和2010年春、夏4個季節甲殼類的棲息密度分別為 236.22 ind./m2、125.56 ind./m2、189.02 ind./m2和277.30 ind./m2，棲息密度季節變化明顯，夏季最高，春季其次，秋季最低。

4 討論

4.1 萊州灣底棲動物種類組成及多樣性

黃河口作為中國的主要內陸河之一，每年都會給萊州灣帶入大量的陸源污染，黃河從黃土高原帶來大量的泥沙，在黃河口附近沉降，這極大地改變了萊州灣黃河口附近大型底棲動物的生境，對其生長造成不利的影響。由于黃河上游調水調沙工程的實施，短期內引發入海徑流和輸沙量等物理環境的大幅波動[22]。近30年的研究顯示，黃河口及其鄰近海域大型底棲生物群落結構及優勢種發生了一系列改變，其中多毛類、甲殼類的占比增加，雙殼類動物占比減小的趨勢最為明顯[12,23]。20世紀80年代萊州灣的生物量很高，在遠離河口的低沉積速率區即萊州灣近渤海中部海域，生物擾動占優勢，穴居型的雙殼類和棘皮動物在數量和生物量上均占明顯優勢[16]，形成以凸殼肌蛤(Musculista senhousia)-心形海膽(Echinocardium cordatum)為優勢種的群落[24]，到90年代，原先在萊州灣占優勢的心形海膽和凸殼肌蛤，被較小的紫殼阿文蛤和銀白齒緣殼蛞蝓(Yokoyamaia argentata)取代[17]，而2000年以后，優勢種進一步被更小的種類小亮櫻蛤（Nitidotellina minuta）和脆殼理蛤取代[6,12]。對生物量貢獻很大的大型種類已在萊州灣失去優勢，小個體的種類逐步取代大個體種類成為底棲動物群落的優勢種類。本次調查發現萊州灣底棲動物的優勢種為小個體的不倒翁蟲和寡鰓齒吻沙蠶等。在膠州灣也觀察到類似的變化。畢洪生等[24]在對膠州灣的底棲生物群落進行的為期5年的連續監測中發現，90年代與80年代相比，灣內的生物量和生物多樣性相對較低，而棲息密度卻一直呈穩步上升的趨勢，尤其是小型底泥食性種類。袁偉等[25]對膠州灣西北部海域大型底棲動物群落的研究也發現，膠州灣的優勢棘皮動物棘刺海參(Protankyra bidentata)和細雕刻肋海膽(Ternnopleurus toreumaticus)數量明顯減少，多毛類種數比例增加，群落結構已發生了變化。

表2 不同海域大型底棲動物種類數、豐度、生物量比較Table2 Comparisons of species, abundance and biomass in the different waters

表3 本研究與萊州灣歷史數據的比較Table3 Comparison with the historical data in the Laizhou Bay

H′是評價大型底棲動物群落穩定性和生境質量的重要指標。萊州灣調查海域大型底棲動物2010年夏季的H′最高，為3.016±0.883，生境質量為清潔等級，高于其他3個調查月份的H′值。萊州灣大型底棲動物H′在1985-1987 年處于較高水平（3.82），1998-2010年處于較低水平（范圍為1.73～2.87），2011-2014年夏季多樣性呈現升高趨勢（范圍為2.74～3.18），整體來看，目前萊州灣大型底棲動物H′相對1985-1987年數值偏低[26-27]。

表4 甲殼類的種名錄Table4 The list of Crustacea species in the Laizhou Bay

由上述可見，大型底棲動物的群落結構和優勢種類在時間大尺度上發生了顯著的變化[28]，這種變化的產生原因主要包括：海洋富營養化、底拖網漁業生產、底棲動物捕食者的改變和自然環境的長期變動等[29]。萊州灣為半封閉性海灣，主要的入海河流為黃河和濰河，灣內水深較淺，水交換能力較差。隨著近幾十年環萊州灣經濟的發展，大量的工業和生活污水進入萊州灣，引起海水的富營養化及海洋污染，給萊州灣海洋生態環境造成了極大的危害[30]，這種富營養化會長期影響著大型底棲動物的種類組成以及多樣性等生態特征，從而引起群落結構的變動。

4.2 豐度和生物量

在空間分布上，萊州灣西側黃河口海域大型底棲動物的豐度和生物量都比較低，在灣口至渤海中央附近海域存在生物量和豐度的高值區，這與周紅等[12]和劉曉收等[6]的報道是一致的。水環境和底質環境是影響大型底棲動物的最重要因素，它們決定了其動物區系和性質，使其呈現生物多樣性的差異[31]。黃河口海域底棲生物物種豐富度相對較低，具有顯著的空間異質性。豐度及生物量的高值區集中在距黃河口較遠的海域，而低值區主要集中在靠近河口的站位。原因可能與黃河口復雜多變的環境密切相關，黃河徑流的特點是“水少沙多”，年徑流量為301×108m3/a，輸沙率為722×109kg/a，輸沙率遠遠高于長江和珠江[32]；營養物質的大量輸入和重金屬的污染對底棲動物群落產生負面影響，同時黃河口徑流量、輸沙量月際變化很大，枯水期經常發生斷流，最為嚴重的1997年斷流時間長達266 d[33]，這種劇烈的徑流變化會嚴重破壞河口生態系統，進而對底棲生物的分布和群落結構產生較大的影響。

4.3 底棲甲殼類

本次調查發現萊州灣底棲甲殼動物的優勢種或重要種為細長漣蟲、日本鼓蝦、口蝦姑及細螯蝦，體型較小的端足類鉤蝦出現頻率也比較高。與同時期膠州灣的調查結果相比有較大的差別[34]，2000-2002年膠州灣甲殼動物的優勢種和常見種包括：絨毛細足蟹（Raphidopus ciliatus）、豆型短眼蟹（Xenophthalmus pinnotheroides）、異足倒顎蟹（Asthenognathus inaequipes）、擬盲蟹（Typhlocarcinops sp.）等蟹類。本次調查共鑒定甲殼動物24種，遠遠小于膠州灣的75種。大型底棲甲殼動物群落分布不僅與溫度、鹽度、底質和植被等因素密切相關[35]，還與捕撈活動以及底棲動物捕食者的改變有很大的關系。萊州灣為我國北部重要的漁業經濟生物繁育海灣，捕撈壓力一直很大，直到1988年底拖網作業才退出萊州灣，這種對底棲生態系統破壞力極大的捕撈造成了渤海魚類種群結構的變化，魚類資源不斷衰退，許多以大型底棲甲殼動物為食的漁業生物結構也相應發生了變化，這種食物鏈的改變，必然會造成大型底棲動物群落結構的改變，即大型底棲動物的小型化，以及某些大型甲殼動物（比如底棲蟹類）的缺失或消失[12]，這可能是造成萊州灣底棲甲殼動物與膠州灣有較大差異的主要原因。

5 結論

本研究4個季節共鑒定出大型底棲動物272種，包括環節動物多毛類122種，軟體動物46種，甲殼動物64種，棘皮動物18種，魚類9種，其他類13種。調查海域平均豐度為（1 102.56±216.32） ind./m2，平均生物量為（28.16±8.45） g/m2；豐度和生物量的高值區分布在萊州灣口至渤海中央附近海域，低值區分布在萊州灣西側黃海口附近海域。豐度和生物量在夏季最高，秋季和春季相對較低。

不倒翁蟲、寡鰓齒吻沙蠶、紫殼阿文蛤和細長漣蟲是調查海域的優勢種類，與歷史數據相比，優勢種更替明顯，并且出現小型化的趨勢。

致謝：感謝農業部黃渤海漁業資源環境科學觀測實驗站資助。