光周期對小飛鼠活動節律的影響

田新民 沙思彤 楊孟平 廉明棟 石蘭英

摘要：在恒溫籠養條件下，利用紅外攝像機錄像并統計行為規律，進行了秋冬季光周期變化對小飛鼠（Pteromys volans）活動影響的研究。結果表明，小飛鼠巢外活動節律表現出了季節差異，受光周期變化的影響，同時也表現出該物種對野外環境適應的內源性節律特征。小飛鼠秋冬季巢外總活動、取食活動和其他活動均出現3個活動高峰;受光周期的影響，小飛鼠冬季的活動開始與結束的時間均有約1 h的推遲。其中，巢外總活動和取食活動冬季明顯低于秋季，而巢外總活動的頻次冬季明顯高于秋季。小飛鼠在寒冷季節（冬季）仍然保持著減少單次活動時間和增加活動頻次的野外內源性特征，從而減少能量的消耗。

關鍵詞：小飛鼠（Pteromys volans）;光周期;活動節律

中圖分類號：S764.5? ? ? ? ?文獻標識碼：A

文章編號：0439-8114（2020）14-0137-04

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2020.14.027 開放科學（資源服務）標識碼（OSID）：

Abstract： The study was about the effects of photoperiods changes on the activity of the flying squirrel in autumn and winter. We studied by using infrared camera video recording and statistical behavior under constant temperature captivity in the laboratory. The result showed that the rhythm of the activity outside the nest of the flying squirrel showed seasonal difference， the rhythm of the activity was affected by the change of photoperiods， and it showed the endogenous rhythm characteristics of the species adapting to the field environment. In autumn and winter， the total activities， feeding and other activities outside the nest of the flying squirrel were trimodal， and affected by the photoperiod， the start and end of winter activity of the flying squirrel were delayed by about 1 h. Among them， the total activities outside the nest and feeding activities in winter were significantly lower than those in autumn. Through analysis， it was concluded that in the cold season （winter）， the flying squirrel still maintains the endogenous characteristics of reducing single activity time and increasing activity frequency in the field， thus reducing energy consumption.

Key words： Pteromys volans; photoperiod; activity rhythm

小飛鼠（Pteromys volans）隸屬哺乳綱（Mammalia）嚙齒目（Rodentia）松鼠科（Sciuridae）飛鼠屬，在中國主要分布于東北、華北和西北等林區[1， 2]。中國小飛鼠有4個亞種分布，分別為甘肅亞種Pteromys volans buechneri、河北亞種Pteromys volans wulungshanensis、新疆亞種Pteromys volans turovi和東北亞種Pteromys volans arsenjevi[2，3]。自20世紀初以來，因森林不合理采伐，巢址遭到破壞等原因，小飛鼠種群數量下降[4-6]，已被IUCN和中國脊椎動物紅色名錄評為易危物種，并為三有重點保護野生動物[7-9]。

晝夜節律是動物對環境各種條件如包括光照、溫度、濕度、食物條件等因素的一種綜合性適應[10]。研究表明，在決定松鼠（Sciurus vulgaris）活動模式的外源性因素中，光周期可能起主要作用[11];赤腹松鼠（Callosciurus erythraeus）出入巢時間與日出日落呈顯著正相關[12];東方田鼠（Microtus fortis）在人為控制環境光照下，產生了光周期應答行為[13]。對小飛鼠的研究報道較為少見，僅涉及樹洞巢穴保溫機制及毛皮熱工性能[14， 15]。為探究光周期變化對小飛鼠活動節律的影響，本研究于籠養和室溫基本恒定的條件下，對小飛鼠秋冬季活動節律差異進行研究，探究光周期對小飛鼠活動節律的影響，為該物種相關生態學研究和科學保護提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗動物

于2018年10月初，在黑龍江省賓縣林業局轄區的闊葉林生境內，共捕獲5只小飛鼠（3♂，2♀），帶回飼養室觀察。每只小飛鼠單獨飼養于長寬高85 cm×65 cm×90 cm鐵絲籠內，稻草編織巢內放置少許棉花，固定于鐵絲籠側上部作為巢穴。每日15：00—16：00提供蘋果、面包、向日葵子、松子、榛子、橡子、玉米和樺樹子為食。同時，清理前一日剩余食物，沖洗糞尿。飼養室內溫度基本恒定為19 ℃，光照為自然光照。

1.2 記錄方法

紅外攝像機24 h進行記錄，飼養一周適應籠內環境后，記錄并統計分析數據。以1 h為時間段，整理為0：00—1：00、1：00—2：00，…，23：00—24：00時間段內的巢外活動、取食活動和其他活動的時間量及頻次。時間以min為統計單位;巢外活動頻次以出、進巢為1次，在某1 h時間段內僅有出巢或進巢計0.5次;巢外取食活動和其他活動頻次以連續的某一活動計1次。巢外其他活動為巢外非取食活動，包括跑動、修整巢穴、整理皮毛、排便等巢外所有取食活動以外的行為。所有統計數據秋季為10月16日至11月16日，冬季為12月1日至1月7日。夜間定義為從天完全黑到天剛亮的時間段，其余時間段為日間，以每日個人觀察記錄為準。

秋季（10月16日至11月16日）夜間17：06—5：08逐漸變化為16：25—5：47，冬季（12月1日至1月7日）夜間16：16—6：05逐漸變化為16：30—6：24。平均計算，秋季夜間為16：46—5：28，時長12 h 42 min，冬季夜間為16：23—6：15，時長13 h 52 min。

1.3 數據分析

采用SPSS 24.0軟件，以獨立樣本t檢驗進行秋冬季間的差異顯著性檢驗，用皮爾遜相關性檢驗（Pearson test）判斷各活動時間量與活動頻次間的相關性。觀察期間為小飛鼠非繁殖期，統計中未發現不同性別和個體間行為顯著差異，故將5只個體數據合并統計分析。

2 結果與分析

2.1 巢外晝夜活動

小飛鼠在秋季期間主要活動發生在17：00—6：00，冬季主要在18：00—7：00，冬季活動時間向后延遲了1 h。秋冬季巢外活動均表現3個活動高峰，秋季為18：00—19：00、21：00—22：00、3：00—5：00;冬季為18：00—19：00、22：00—23：00、5：00—6：00。秋冬季第一個活動高峰均出現在相同時間段內，而后兩個活動高峰冬季均向后延遲了約1 h（圖1）。秋季每夜間巢外活動時間為212.0～446.5 min，平均319.79 min（5.33 h）;冬季為146.87～348.32 min，平均230.67 min（3.84 h），冬季極顯著低于秋季（P<0.01）。

秋季夜間巢外活動頻次為20～82次，平均47.67次;冬季為42.0～115.5次，平均76.46次，冬季極顯著高于秋季（P<0.01）。秋冬季夜間各時間段出巢頻次與巢外活動時間量之間，均不存在顯著性相關（P >0.05）。

2.2 巢外取食活動

秋季夜間巢外取食時間為60.0～209.5 min，平均116.3 min（1.94 h），占夜間巢外活動的36.4%。冬季為21.00～86.88 min，平均48.20 min（0.8 h），占夜間巢外活動的20.9%。夜間巢外取食時間，冬季極顯著低于秋季（P<0.01）。秋冬季巢外取食活動均表現3個活動高峰，秋季為17：00—18：00、21：00—22：00和4：00—5：00;冬季為18：00—19：00、22：00—23：00、5：00—6：00，冬季3個活動高峰均向后延遲了約1 h（圖3）。

秋季夜間取食活動頻次為24～51次，平均35.62次;冬季為23～57次，平均33.64次，秋冬季之間不存在顯著差異（P>0.05）（圖4）。秋季夜間各時間段取食頻次與取食時間之間存在顯著相關（P<0.05），冬季存在極顯著相關（P<0.01）。

2.3 巢外其他活動

秋季夜間巢外其他活動時間為53～410 min，平均203.5 min（3.39 h），占夜間巢外活動的63.6%。冬季為79.43～333.63 min，平均182.4 min（3.04 h），占夜間巢外活動的79.1%，秋冬季之間不存在顯著性差異（P>0.05）。其中，秋冬季巢外其他活動高峰期與巢外總活動的規律相同（圖5）。

秋季夜間巢外活動頻次為14～97次，平均57.39次;冬季為42～139次，平均83.69次，冬季極顯著高于秋季（P<0.01）（圖6）。秋季夜間各時間段其他活動頻次與活動時間之間存在極顯著相關（P<0.01），而冬季無顯著相關（P>0.05）。

3 小結與討論

本研究在盡量避免人為干擾、保證食物需求、恒定室溫和自然光照等條件下飼養觀察，在一定程度上反映了小飛鼠對環境光周期變化的適應，同時能夠了解該物種對野外環境適應的內源性節律特征。小飛鼠是夜行性物種，巢外活動規律受自然光照影響。巢外活動隨著每天夜間開始和結束的時間變化而改變，有意避開日間光照的現象與美洲飛鼠（Glaucomys volans）相仿[12]，說明了光周期變化是影響其活動的開始和結束的主要原因。

動物日活動時間常隨著季節變化而變化，自然光照條件下，美洲飛鼠會隨著每天日落時間的季節性變化改變其開始活動的時間[12]。小飛鼠在秋季期間主要活動發生在17：00—6：00，冬季主要在18：00—7：00，冬季活動時間向后延遲了1 h，這與美洲飛鼠的觀察結論相似[12]。秋季夜間為16：46—5：28，時長12 h42 min，冬季夜間為16：23—6：15，時長13 h52 min。冬季夜間時長的增加，主要由于日升時間的延后，這也是導致冬季主要活動時間向后延遲的原因。

對巢外活動觀察發現，冬季夜間巢外活動時間量極顯著低于秋季，而活動頻次冬季卻極顯著高于秋季，與籠養觀察日本飛鼠（Pteromys momonga）在短日照條件下（冬季）活動時間減少的現象相似[16]。在日本飛鼠野外活動節律研究中認為，活動模式的季節性變化是物種生存的重要策略，在寒冷季節減少單次活動時間，可以有效減少長期暴露在寒冷溫度下造成的能量損失[17]。如北方飛鼠（Glaucomys sabrinus）在洞巢中休息時間會隨著環境溫度的降低而增加[18]，小興安嶺林區松鼠在日照時間長、氣溫相對高的秋季，活動時間明顯多于日照時間相對短、氣溫低的冬季[19]。松鼠冬季短暫而不間斷的活動有助于最大可能減少能量損耗，維持能量攝入和消耗的平衡，以成功越冬[13，20]。本研究在恒溫下飼養觀察，但小飛鼠仍然保持著部分野外的行為特征，在寒冷季節通過減少單次活動時間和增加活動頻次，降低能量損失。

小飛鼠秋冬季巢外總活動、取食活動和其他活動均出現3個活動高峰，與寒冷季節（4月、5月、10月和11月）中日本飛鼠的行為節律相似[17]。相關研究表明，松鼠的日活動節律是以取食活動為基礎的，在松鼠所有的行為譜中，大部分時間是取食行為[19]。樹棲哺乳動物的冬季食物供應有限，因此它們需要擴大移動范圍以便尋找食物[21]。小飛鼠日落后出巢補充能量，出現第一個取食高峰;經過2～3 h消化代謝后再次攝取食物補充能量，出現第二個取食高峰;黎明前出現最后一個取食高峰，為即將進入白天睡眠期間提供充足的能量貯存，因此取食高峰期與巢外活動高峰期幾乎相同。秋冬季取食活動分別占巢外總活動的36.66%和20.83%，秋冬季節取食時間之間存在極顯著差異，但取食頻次并無明顯差異。推測可能是因為籠養條件下食物資源豐富，節約了野外條件下取食活動中搜尋食物、處理食物、啖食及運輸和埋藏等活動的時間和過程中產生的能量消耗;而在寒冷季節，隨著活動時長的減少，每次活動的食物消耗都可能減少，對能量補充的需求低于秋季，因此小飛鼠縮短了冬季的取食時間。

小飛鼠活動節律存在季節性變化，且受光周期變化的影響較大。本試驗中未發現小飛鼠同性個體間及雌雄間行為的顯著差異，可能是秋冬季均非小飛鼠繁殖季節，因此雌雄個體間并沒有表現出明顯不同的活動規律，相關研究結果有助于進一步展開小飛鼠其他行為節律的研究，同時可對相關生態研究和科學保護等方面提供相關的參考依據。

參考文獻：

[1] WILSON，DON E. Mammal species of the world. A taxonomic and geographic reference[M].Baltimore：Johns Hopkins university press，2005.

[2] 蔣志剛，馬 勇，吳 毅，等. 中國哺乳動物多樣性及地理分布[M]. 北京： 科學出版社， 2015.276.

[3] 汪 松.? 中國獸類野外手冊[M].? 長沙： 湖南教育出版社， 2009.43-44.

[4] 陳 亮.? 樹洞保溫機制研究——以大興安嶺北部小飛鼠越冬樹洞為例[D].? 哈爾濱： 東北林業大學， 2018.

[5] HURME E， M?NKK?NEN M， SIPPOLA A L， et al. Role of the Siberian flying squirrel as an umbrella species for biodiversity in northern boreal forests[J].? Ecological indicators，2008，8（3）：246-255.

[6] TIMM U， KIRISTAJA P. The Siberian flying squirrel （Pteromys volans L.） in Estonia[J]. Acta zoologica lituanica，2002，12（4）： 1392-1657.

[7] IUCN Species Survival Commission. IUCN Red List categories and criteria[M]. version 3.1. IUCN， Gland， 2001.

[8] 蔣志剛，江建華，王躍招，等. 中國脊椎動物紅色名錄[J]. 生物多樣性，2016，24（5）：500 -551.

[9] 王志寶. 國家保護的有益的或者有重要經濟、科學研究價值的陸生野生動物名錄[J]. 野生動物， 2000， 21（5）： 49-82.

[10] 孫儒泳. 動物生態學原理[M]. 北京：北京師范大學出版社， 2017.

[11] TONKIN J M. Activity patterns of the red squirrel （Sciurus vulgaris）[J]. Mammal review，1983，13（2）： 99-111.

[12] 任 娟，曹曉莉，宋鵬飛. 人工林赤腹松鼠春夏季活動節律與行為特征觀察[J]. 四川動物， 2010， 29（6）： 862-867.

[13]? 蘇志杰， 周智君， 潘 淼.? 環境光照對東方田鼠自主活動等行為的影響[J].? 中國實驗動物學報， 2013， 21（6）： 70-73.

[14]? 滿效強，陳 亮，程衛紅，等. 大興安嶺北部越冬飛鼠（Pteromys volans）樹洞巢材保溫機理研究[J].? 野生動物學報，2017， 38（1）： 11-16.

[15]? 王松慶， 于艷紅， 滿效強， 等.? 大興安嶺北部飛鼠毛皮熱工性能實驗研究[J].? 野生動物學報， 2018， 39（3）： 520-524.

[16] OKUBO Y，SAKAMOTO S，KASHIMURA A，et al. Effects of ambient? temperature and daylength on body temperature， body mass and food consumption in the Japanese flying squirrel Pteromys momonga[J].? Japanese journal of environmental entomology and zoology，2014，25（1）： 1-9.

[17] SUZUKI K K， ANDO M. Seasonal changes in activity patterns of Japanese flying squirrel Pteromys momonga[J].? Behavioural processes，2017，143（1）：13-16.

[18] COTTON C L，PARKER K L. Winter activity patterns of northern flying squirrels in sub-boreal forests[J].? Canadian journal of zoology， 2000， 78（11）： 1896-1901.

[19] 李俊生， 馬建章， 宋延齡.? 松鼠秋冬季節日活動節律的初步研究[J].? 動物學雜志， 2013， 38（1）： 33-37.

[20] 戎 可， 宗 誠， 馬建章.? 涼水自然保護區松鼠的越冬行為策略[J].? 獸類學報， 2009， 29（2）： 142-151.

[21] LI B， CHEN C， JI W， et al. Seasonal home range changes of the Sichuan snubnosed monkey （Rhinopithecus roxellana） in the Qinling Mountains of China[J].? Folia Primatol， 2000， 71（6）： 375-386.