厄爾尼諾對柔魚亞科近緣種莖柔魚與鳶烏賊營養生態位的影響

汪惠瓊，陳潔南，李云凱，2，3，4，陳新軍，2，3，4，貢 藝，5

（1.上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306；2.農業農村部大洋漁業開發重點實驗室，上海 201306；3.國家遠洋漁業工程技術研究中心，上海 201306；4.大洋漁業資源可持續開發教育部重點實驗室，上海 201306；5.同濟大學海洋與地球科學學院，上海 200092）

由于進化選擇的壓力，棲息在相同海域的近緣物種對環境變化的響應往往存在差別［1］。開展比較研究有助于理解這些近緣物種進化過程中的差異化行為適應對策。大洋性柔魚科頭足類（下稱“大洋性柔魚類”）是具有高度洄游能力的短生命周期動物（通常為1～2年）［2］，具有獨特的生物學特性和生活史對策，且對環境變化敏感［3］。目前對大洋性柔魚類與環境變化關系的研究主要以單一物種開展研究，對同域分布的多物種行為適應對策的差異還知之甚少［4-6］。例如，YU等［7］指出北太平洋柔魚（Ommastrephes bartramii）的資源豐度和空間分布與厄爾尼諾事件相關聯；LI等［8］發現厄爾尼諾事件會影響秘魯外海莖柔魚的食物來源并減少其適宜的洄游范圍。柔魚亞科（Ommastrephinae）近緣種莖柔魚（Dosidicus gigas）與 鳶 烏 賊（Sthenoteuthis oualaniensis）均為大洋性經濟柔魚類，資源量豐富，是我國魷釣漁業的重要捕撈對象，二者在熱帶東太平洋呈同海域分布的狀態［9］。兩種柔魚類食性相似，主要攝食浮游動物、甲殼類和小型魚類等，同時是鯊魚、鯨等頂級捕食者的重要食物來源，是熱帶東太平洋生態系統能量傳輸的重要環節［10］。通過對莖柔魚與鳶烏賊在不同氣候時期攝食策略的比較研究，可以進一步了解環境異常變化對大洋性柔魚類的潛在影響及其適應機制。因此，本研究選取棲息在東太平洋赤道海域的莖柔魚和鳶烏賊為研究對象，利用碳、氮穩定同位素技術解析氣候正常和厄爾尼諾時期兩種柔魚類的營養生態位關系及時間差異，結合環境因子推測兩種柔魚類對環境變動的適應對策及其種間差異。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

莖柔魚和鳶烏賊樣品委托中國魷釣船于2017—2019年在東太平洋赤道海域生產期間采集。樣品經冷凍保存運回實驗室，解凍后進行基礎生物學參數測量。根據采樣經緯度，本研究選取不同年份相近海域采集的樣品進行解剖取樣，共86尾莖柔魚和68尾鳶烏賊。肌肉組織取自胴體漏斗鎖軟骨處，約2 cm×2 cm大小，去除外層表皮并用超純水清洗，置于5 mL冷凍管中冷凍（-20℃）24 h后再于冷凍干燥機內-55℃干燥30 h，取出后用混合型球磨儀研磨成粉末。

為了分析厄爾尼諾現象對莖柔魚與鳶烏賊營養生態位的潛在影響，本研究基于美國NOAA氣候預報中心（https：//origin.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ONI_v5.php）發布的海洋尼諾指數（oceanic Ni?o index，ONI）對樣品采集時間所處的氣候時期進行劃分：發生厄爾尼諾事件的月份為厄爾尼諾時期；未發生厄爾尼諾和拉尼娜事件的月份為正常時期。依據ONI的定義，厄爾尼諾事件發生需連續5個月ONI高于+0.5，拉尼娜事件發生ONI值需連續5個月低于-0.5（圖1）。據此，本研究中樣品可劃分為3個氣候時期（圖2，表1），即2017年正常時期（2017年6—7月）、2018年正常時期（2018年6—9月）和2018年厄爾尼諾時期（2018年12月—2019年1月）。

圖1 本研究采樣時期（黑色陰影）、厄爾尼諾（紅色陰影）和拉尼娜（藍色陰影）發生時期示意圖Fig.1 Schematic illustration of sam pling period（black shadow），El Ni?o（red shadow）and La Ni?a（blue shadow）events

圖2 2017—2019年東太平洋赤道海域莖柔魚與鳶烏賊采樣點Fig.2 Sam p ling locations of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

表1 東太平洋赤道海域莖柔魚與鳶烏賊生物學參數Tab.1 Biological parameters of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific

1.2 穩定同位素分析

稱取1.0 mg研磨后的肌肉樣品粉末并用錫舟包被后送入ISOPRIME 100穩定同位素質譜儀和vario ISOTOPE cube元素分析儀中進行穩定同位素測定，結果以δ13C和δ15N值形式來表示。δ13C和δ15N按下式進行計算：

式中：X為13C或15N；R為13C/12C（或15N/14N）的比值。δ13C值以PDB值（Pee Dee Belemnite）為標準，δ15N值以大氣氮為標準。樣品測定過程中，每10個樣品放入3個實驗室標準品（蛋白質：δ13C=-26.98‰；δ15N=5.96‰）校準碳、氮穩定同位素，分析精度為0.06‰。穩定同位素測定在上海海洋大學穩定同位素分析實驗室進行。

1.3 環境因子

以海表面溫度（sea surface temperature，SST）和葉綠素a濃度（chlorophyll a concentration，Chla）表征棲息環境，數據來自美國NOAA Ocean-Watch數據庫（https：//oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/index.html），時間為2017年6月—2019年1月，時間分辨率為月，空間分辨率為1°×1°。根據本研究采樣站位的經緯度范圍，繪制月平均SST和月平均Chl-a等值線圖，用于探討SST和Chl-a的變化與莖柔魚和鳶烏賊營養生態位變動的關系。

1.4 數據處理

大洋性柔魚類機體的δ13C和δ15N值可以反映其攝食、洄游活動的時間和空間綜合特征，利用δ13C和δ15N值繪制的二維圖形可以指示其營養生態位寬度和位置［8］。本研究以R語言中的SIAR工具包計算穩定同位素測定結果的貝葉斯標準橢圓面積（SEAC）和重疊比例，以分析不同氣候時期莖柔魚與鳶烏賊的營養生態位及種間關系。

利用單因素方差分析（ANOVA）和Tukey檢驗對同一物種3個氣候時期的δ13C、δ15N和SEAC值進行差異分析。同一氣候時期莖柔魚與鳶烏賊的測定結果使用ANVOA進行差異分析。統計分析使用軟件SPSS 19.0，所有數據以均值±標準差表示。

2 結果與分析

2.1 穩定同位素比值與營養生態位

本研究中莖柔魚的胴長為22.1～35.8 cm［（26.99±3.66）cm］，顯著大于鳶烏賊［13.1～23.0 cm，（17.92±2.62）cm］（P＜0.01，ANOVA）。比較發現，3個氣候時期莖柔魚和鳶烏賊肌肉的δ13C值均有顯著差異，而δ15N值只在2018年正常時期和厄爾尼諾時期有顯著差異且鳶烏賊的δ15N值較高（表2）。以3個氣候時期莖柔魚和鳶烏賊肌肉的δ13C和δ15N值繪制出營養生態位（圖3，表2）。對比發現，2017年和2018年氣候正常時期兩種柔魚類的SEAC均存在重疊（30.38%和25.83%），而厄爾尼諾時期二者呈分離狀態，且SEAC值較低。

2.2 環境因子

2017年氣候正常時期，采樣海域平均SST和Chl-a分別為23.97℃和0.21mg·m-3。2018年氣候正常時期平均SST和Chl-a分別為23.10℃和0.22 mg·m-3，而厄爾尼諾時期的SST和Chla分別為24.67℃和0.19 mg·m-3（圖4，圖5）。比較發現，3個時期的SST存在顯著差異（P＜0.01），厄爾尼諾時期SST最高，而2018年氣候正常時期SST最低。對比各時期Chl-a發現，2017年和2018年正常氣候時期的Chl-a顯著高于厄爾尼諾時期（P＜0.01），但兩者間無顯著差異（P=0.85）。

表2 2017—2019年東太平洋赤道海域莖柔魚與鳶烏賊的δ13 C和δ15 N值與營養生態位（SEAC）Tab.2 δ15 N andδ13 C values and trophic niche（SEAC）of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

圖3 2017—2019年東太平洋赤道海域莖柔魚與鳶烏賊營養生態位Fig.3 Trophic niche of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

圖4 2017—2019年東太平洋赤道海域不同氣候時期采樣海域月平均海表面溫度Fig.4 M onthly mean sea surface temperature of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

圖5 2017—2019年東太平洋赤道海域不同氣候時期采樣海域月平均葉綠素a濃度Fig.5 M onthly mean chlorophyll-a concentration of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

3 討論

海洋生物棲息環境的變化會影響捕食者-被捕食者的關系，改變海洋群落結構，引起海洋生態系統的動態變化［11-15］。這些生態系統的廣泛影響最終仍源于生物體自身的變化。例如海水溫度變化會影響生物的代謝需求［16］、生長速度［17］、性成熟時間［18］和繁殖能力［19-20］。此外，受環境變動影響，食物種類及其可獲得性都可能發生變化。同域分布的近緣種為適應這些變化會形成差異化的攝食策略以保持共存的狀態，而這種適應行為可通過穩定同位素分析開展研究［1］。

頭足類動物機體的δ13C值可用于分析其食物來源與棲息地的變化，而δ15N值可用于表征其營養級［21］。本研究中，莖柔魚與鳶烏賊在不同氣候時期δ13C值均存在差異，表明二者食物來源不同。這與其他學者利用胃含物分析獲得的結果相一致。如章寒等［22］研究發現東太平洋赤道海域莖柔魚攝食對象多為浮游生物和小型魚類；而陸化杰等［23］發現相同海域的鳶烏賊胃含物主要為甲殼類和仔魚，同時包含殘碎的頭足類動物。這些結果說明盡管同域分布的兩種柔魚類有機會捕食相同種類的食物，但二者對食物的選擇不同。食物選擇性的種間差異可能與本研究中兩種柔魚類的個體大小差異有關，因為前期研究發現相同大小的莖柔魚與鳶烏賊肌肉δ13C值并無差異［24］。PORTER等［25］對棲息在加利福利亞灣的莖柔魚研究發現，隨著體型增大莖柔魚更偏向于攝食小個體的食物，這種行為可以降低其與同域分布的其他海洋生物的食物競爭［26-27］。本研究海域的莖柔魚也可能是通過攝食較小個體、營養級較低的食物來減少與鳶烏賊的競爭。除2017年正常時期外，個體較大的莖柔魚δ15N值顯著低于鳶烏賊，說明莖柔魚所處的營養級較低，即可以攝食的食物營養級也較低。

大洋性柔魚類作為短生命周期海洋動物，對環境變化十分敏感，并會在其攝食和洄游活動中得到體現［8，28］。根據ONI結果，2017年正常時期處于拉尼娜事件發生月份之前（圖1）。該時期由于赤道暖水團正逐漸西移，δ13C和δ15N值較高的洪堡海流（Humboldt current）會向本研究海域擴張［29］，進而引起該海域δ13C和δ15N基線值升高，并隨食物鏈傳遞至高營養級生物機體中［30］，這可能是造成2017年兩種柔魚類的δ13C和δ15N值顯著高于其他采樣時期的原因（圖3）。另一方面，結合2017和2018年正常時期SST和Chl-a的比較結果發現，在食物可獲得性相近的條件下，2017年較高的SST可能會引起兩種柔魚類在生理代謝［16］、個體生長［17］和性腺發育［31］等方面的能量需求變化，進而對二者的食物資源利用方式造成影響。而在厄爾尼諾時期，SST的異常升高和Chl-a的降低對兩種柔魚類攝食策略的影響更為明顯。本研究發現，氣候正常時期莖柔魚與鳶烏賊營養生態位存在重疊，而厄爾尼諾發生時營養生態位出現分離，表明兩種柔魚類為適應環境異常變化所形成的差異化攝食策略會加劇食性分化，以更好保持物種共存的狀態。已有研究發現［32-35］，海水溫度升高會影響大洋性柔魚類的垂直分布和食物可獲得性。例如，白天時大洋性柔魚類會傾向于棲息在更深的水層［34］，進而增加其晝夜垂直洄游的距離，消耗更多能量［36］。GILLY等［35］利用電子標記研究發現莖柔魚的攝食時間與SST呈負相關關系，因此水溫升高會縮短其在海洋表層的攝食時間。而在Chl-a所表征的初級生產力降低時，莖柔魚的食性會更加泛化，食物中低營養水平的生物比例會增加［37-38］。因此，厄爾尼諾發生所引起的環境變化可能會從攝食時間、空間和食物來源兩方面限制大洋性柔魚類的攝食和洄游活動，造成其營養生態位縮小（圖3），進而出現營養生態位分離的現象［8］。

4 小結

綜上所述，氣候正常條件下，同一海域不同個體大小的莖柔魚與鳶烏賊存在食物競爭的現象，但二者會通過食物選擇差異降低種間競爭。厄爾尼諾發生造成的環境異常變化會對兩種柔魚類動物的攝食和洄游產生影響，二者攝食策略的差異化響應能夠降低種間競爭并保持物種共存。本研究將為認知大洋性柔魚類動物對環境異常變化的適應機制及其營養生態位動態格局提供研究基礎。雖然東太平洋赤道海域全年的海洋環境相對穩定，但本研究未考慮不同季節采樣以及不同強度厄爾尼諾事件對莖柔魚與鳶烏賊營養生態位的潛在影響，在后續的研究中仍需深入探討。