植物根際促生菌誘導植物耐鹽促生作用機制

潘晶 黃翠華 彭飛 尤全剛 劉斐耀 薛嫻

（1. 中國科學院西北生態環境資源研究院 沙漠與沙漠化重點實驗室 干旱區鹽漬化研究站，蘭州 730000；2. 中國科學院大學，北京 100049）

土壤鹽漬化是荒漠化的形成原因之一［1］，也是影響土壤功能的主要威脅［2］。鹽漬化導致的土壤鹽分積累會降低農作物產量、牧草品質與林木成活率［3］，影響農牧民生計選擇和土地利用策略［4-5］，進而危及農業、牧業和林業的可持續發展。同時，鹽分積累會加速植被與土壤退化［6］，破壞生態系統的自我調節能力［7］，危及地質、資源和國土安全［8-9］，進而導致社會經濟發展失衡。目前，全球受鹽漬化影響的土地面積約1.0×109hm2［2］，由此產生的經濟損失每年高達2.73×1010美元［10］，且目前鹽漬化土地面積仍以每年1.5×107-2.0×107hm2的速度增長［3］。

土壤中任何形式鹽分的過量積累都會對植物生長及其生理過程產生不利影響［2］。鹽脅迫作為自然界中主要的非生物脅迫之一，對植物造成滲透脅迫、離子脅迫和氧化脅迫，阻礙植物對水分和養分的吸收，抑制光合作用的正常進行。這不僅干擾植物種子萌發、幼苗生長和繁殖等各生長階段的正常生理代謝過程，而且嚴重影響植物在生態系統中的生產潛力和功能發揮［11］。因此，增強植物耐鹽性、促進植物生長和提高鹽漬化土地的改良利用，不僅是全球土地退化和干旱區可持續農業研究的重要內容，而且也是保證生態安全、穩定經濟增長、實現耕地占補平衡和解決人口—資源—環境問題的必然選擇［12］。微生物措施是目前鹽漬化土地改良的研究熱點［13-14］，它利用鹽漬生境中植物與有益微生物間的聯合作用對土壤進行改良［15］，是在尊重植物原有遺傳背景的前提下提高植物生長潛力和誘導植物耐鹽性［16］，具有成本低、效率高、見效快且環保等優勢［17-18］。

植物根際促生菌（Plant growth-promoting rhizobacteria，PGPR）是指植物根際土壤中具有抑制植物病害和促進植物生長特性的有益細菌［19］，也是目前微生物改良措施中應用最為廣泛的微生物。已有的

大量獨立試驗研究通過分析不同耐鹽指標的變化，證明了PGPR可以改變宿主植物生理代謝途徑，以此緩解鹽脅迫對宿主植物造成的危害。部分學者也對已有研究中所應用的有效PGPR菌種及其耐鹽特性進行了分類與整理［2，16，20］，為研發和應用微生物菌肥奠定了基礎。然而，鹽脅迫下PGPR對宿主植物種子萌發、形態結構、生物量和產量等的影響鮮有歸納總結，且PGPR緩解鹽脅迫的可能調控路徑及作用機制也值得進一步探討與分析。基于此，本文系統總結了鹽脅迫下PGPR對植物生長發育的影響，并探討了PGPR提高植物耐鹽性的相關機制，旨在為進一步篩選高效PGPR菌種及利用PGPR改良鹽漬化土地提供理論支撐。

1 鹽脅迫下PGPR對植物生長的影響

鹽分積累影響土壤的理化性質和生物學特性，進而對植物生長、發育及繁殖等過程產生不利影響［21-22］。PGPR接種有利于緩解鹽脅迫對植物種子萌發、器官分化、生物量積累與分配以及作物產量與品質等方面造成的不利影響（圖1）。

1.1 種子萌發

圖1 鹽脅迫對植物的影響及PGPR提高植物耐鹽性的機制（修改自Ilangumaran等［23］）

種子萌發階段是植物生長周期中最基本和最重要的階段，影響著植物后續的生長發育［24］。然而，鹽分積累使土壤滲透勢增加，阻礙種子對水分的吸收［25］，干擾種子內部核酸和蛋白質代謝［26-27］，影響內源激素合成［28］，進而抑制種子萌發［24］。PGPR接種可以促進鹽脅迫下種子萌發。例如，在75 mmol/L和100 mmol/L鹽脅迫下，含ACC脫氨酶的巨大芽孢桿菌（Bacillus megateriumUPMR2）和腸桿菌（Enterobactersp.UPMR18）附著于秋葵種子后，能夠根據種子產生的氨基酸合成植物激素，進 而 促 進 種 子 萌 發［25］。在11 dS/m和14 dS/m鹽脅迫下，雖然油菜種子接種含ACC脫氨酶的熒光假單胞菌（Pseudomonas fluorescens）和惡臭假單胞菌（Pseudomonas putida）后發芽率顯著升高，但耐鹽品種種子的發芽率顯著高于不耐鹽品種，這可能是由于PGPR菌種與不同耐鹽品種種子間的交互作用存在差異所致［29］。在50 mmol/L、100 mmol/L和200 mmol/L鹽脅迫下，鷹嘴豆接種可變鹽單胞菌（Halomonas variabilisHT1）和產色素海洋細菌（Planococcus rifietoensisRT4）后種子發芽率升高，可能是由于PGPR產生的胞外多糖（Exopolysaccharides，EPS）在種子表面形成了生物被膜，有助于保持種子周圍水分充足，為種子萌發創造了有利條件［30］。

1.2 形態結構

鹽脅迫下，植物細胞伸長率和分裂率降低［24］，致使根、莖和葉的生理特征和形態結構發生變化，既不利于根系對水分和養分的吸收，也不利于葉對光能的截獲和利用［31-32］。PGPR接種有利于改善根、莖和葉的生理特征和形態結構，提高植物對鹽脅迫的適應能力［33］（圖1）。例如，在0.2%、0.4%和0.6% NaCl脅迫下，白蠟接種可分泌生長素的陰溝腸桿菌（Enterobacter cloacaeTIA062）后，根系活性和根區土壤微生態環境的改善為植物生長提供了良好的環境，根體積、根表面積、植株基莖和株高顯著高于對照，且在0.6% NaCl脅迫下的接種效應更為顯著［34］。在100 mmol/L鹽脅迫下，大豆接種假單胞菌（Pseudomonassp.）和芽孢桿菌（Bacillussp.）后，細菌產生的ACC脫氨酶降低了乙烯（Ethylene，ETH）的合成，細菌分泌的生長素（Auxin，IAA）促進了根的發育和莖的生長，使株高、根長、側根數和葉面積顯著增加［35］。可見，鹽脅迫下PGPR可以通過調節激素的合成與積累來優化植株形態結構。

1.3 生物量積累與再分配

鹽脅迫會降低植物的生長速率、抑制生物量的積累并改變生物量的分配模式［23］。鹽脅迫條件下，PGPR接種可以提高植物生長速率，并促進不同實驗條件中生物量的積累。例如，Meta分析結果表明，在盆栽實驗條件中，鹽生植物和甜土植物在鹽脅迫條件下接種PGPR后根、莖和葉生物量積累均顯著增加，且不耐鹽植物的促生效應顯著高于耐鹽植物［18］。在培養液實驗條件中，100 mmol/L鹽脅迫下擬南芥接種解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciensFZB42）［36］和大豆接種假單胞菌（Pseudomonassp.）和芽孢桿菌（Bacillussp.）［35］后生物量積累都顯著增加。同時，鹽脅迫下PGPR還會誘導根匯效應，影響生物量再分配［14，23］。例如，在250 mmol/L鹽脅迫下，對金合歡接種枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）后，根干重顯著提高了118%，而地上部分干重則提高了40%，根的生物量積累效應顯著優于地上部分［37］。

1.4 產量與品質

鹽脅迫不僅影響植物的生殖生理過程，降低作物產量［2］，而且抑制植物對營養物質的吸收，影響作物品質［38］。PGPR接種可以提高鹽脅迫下作物的產量與品質，且PGPR引起的增產效應因鹽脅迫條件、菌種屬性和宿主植物的不同而存在差異。例如，在100 mmol/L和300 mmol/L鹽脅迫下，薄荷接種期望鹽單胞菌（Halomonas desiderata）和微小桿菌（Exiguobacterium oxidotolerans）后產量和含油量均 顯著提高［7］。在100 mmol/L、300 mmol/L和500 mmol/L鹽脅迫下，山香接種類產堿假單胞菌（Pseudomonas pseudoalcaligenes）和短小芽孢桿菌（Bacillus pumilus）后雖然產量和含油量降低，但由于葉面積和生物量的積累，植株總產油量增加［38］。在4 dS/m、8 dS/m和12 dS/m鹽脅迫下，玉米接種含ACC脫氨酶的PGPR菌株后產量顯著提高，且在12 dS/m鹽脅迫下產量提升幅度最大［39］。在鹽水灌溉條件下，草莓接種萎縮芽孢桿菌（Bacillus atrophaeusEY6）、克氏葡萄球菌（Staphylococcus kloosiiEY37）和考克氏菌（Kocuria erythromyxaEY43）后產量均顯著提高，但不同菌株的接種效應存在差異［40］。

2 PGPR提高植物耐鹽性相關機制

鹽脅迫對植物造成滲透脅迫、離子脅迫和氧化脅迫，阻礙植物對水分和養分的吸收，抑制光合作用［17］。PGPR可以誘導宿主植物系統耐性，通過增強滲透調節能力、提高水分和養分吸收水平，保持離子和活性氧平衡，促進光合作用與利用微生物間的對抗和協同關系等途徑，提高植物對鹽脅迫環境的適應能力（圖1）。

2.1 增強滲透調節，促進水分吸收

鹽分積累降低了土壤水的能量狀態，影響根對土壤水分的吸收，對植物造成滲透脅迫［17］。鹽脅迫下，PGPR通過調節宿主植物有機滲透溶質的合成、增強根系的吸水能力與改善根區水分狀況等方式來緩解滲透脅迫對植物的傷害。

2.1.1 合成有機滲透溶質，提高滲透調節能力 滲透脅迫下，植物體內有機滲透溶質（如脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白和甜菜堿等）的合成有助于降低細胞滲透勢，改善植株內生理干旱狀況［17］。其中，脯氨酸是目前研究最為廣泛的滲透調節物質［41-42］。一些研究者認為，脯氨酸的積累是植物在鹽脅迫下進行滲透調節的重要指標。鹽脅迫下PGPR接種顯著促進了脯氨酸的合成與積累，有助于維持細胞水勢［7］，緩解滲透脅迫對植物造成的傷害［16］。植物接種PGPR后脯氨酸含量的增加可能是由于：（1）PGPR接種增強了宿主植物營養吸收水平，從而加快了脯氨酸的合成速率；（2）PGPR引起脯氨酸合成相關基因表達上調［35-36］。然而，另一些研究者則認為，脯氨酸的積累是鹽脅迫對植物造成傷害的標志，脯氨酸含量的顯著降低意味著PGPR接種緩解了滲透脅迫對植株造成的傷害［39］。可見，鹽脅迫下不同植物接種PGPR后各器官中脯氨酸含量的變化各異（表1）。關于PGPR對鹽脅迫下植物脯氨酸含量的影響及脯氨酸對植物耐鹽性的作用都是有待進一步研究的關鍵問題。

表1 植物接種PGPR后脯氨酸含量的響應

可溶性糖、可溶性蛋白和甜菜堿也是植物體內重要的有機滲透溶質和酶保護劑，其含量的積累有利于保持宿主植物體內的滲透平衡，緩解植物生理干旱［37，42，50］。鹽脅迫下，PGPR合成滲透調節物質的速度高于其宿主植物，可以有效地促進宿主植物對滲透調節物質的吸收［23］。Meta分析結果表明，鹽脅迫下，PGPR接種可促進耐鹽植物和鹽敏感植物葉中可溶性糖和可溶性蛋白的積累，且耐鹽植物中可溶性糖的接種效應顯著高于鹽敏感植物［18］。在250 mmol/L鹽脅迫下，金合歡接種枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）后甜菜堿含量顯著高于對照38.4%，有利于植物保持滲透平衡［37］。在0.5 g/kg、1 g/kg、1.5 g/kg、2 g/kg和2.5 g/kg鹽脅迫下，水稻接種類產堿假單胞菌（Pseudomonas pseudoalcaligenes）和短小芽孢桿菌（Bacillus pumilus）后葉中類甜菜堿季銨化合物含量均顯著升高，且混合接種效應顯著高于單獨接種；類甜菜堿季銨化合物的積累可以保護植株亞細胞結構，提高滲透調節水平，改善葉中水分狀況［49］。

2.1.2 調節根系生理與結構，增強水分吸收與運輸能力 根系形態結構和生理特征影響著植物對水分的吸收與運輸［24］。鹽脅迫下，PGPR接種能夠改變根系結構和生理狀態，提高根對水分的吸收和運輸速率，進而緩解滲透脅迫［14］。PGPR在土壤中可以產生揮發性物質（Volatile Organic Compounds，VOCs）。當PGPR與根無物理接觸時，通過釋放VOCs促進根系生長和擴大根系吸收面積［51］，以此緩解由鹽分積累導致的滲透脅迫對植物造成的傷害。當PGPR與根有物理接觸時，通過釋放植物激素、誘導宿主植物體內激素合成的基因表達與加強植物激素間的協同作用來促進根系生長和改善根系形態，促進鹽脅迫下植物對水分和養分的吸收利用，緩解植物生理干旱［52-54］。PGPR接種還可以通過改善根系生理狀態來促進水分運輸。例如，在2.56 dS/m鹽脅迫下，玉米接種巨大芽孢桿菌（Bacillus megaterium）后根中水孔蛋白PIP水平和蛋白豐度的增加提高了根系水力導度［55］，有利于根系對水分的運輸和對細胞內滲透壓的調節［56］。

2.1.3 改善根區土壤環境，調節根區水分狀況 鹽分在土壤中的積累會破壞土壤結構，影響根際土壤水分微環境［57-58］。部分PGPR在維持其自身生長發育的過程中能夠產生EPS［59］。EPS的吸濕性和膠體穩定性有利于生物被膜的形成和PGPR的定殖，進而增加土壤保水性能和團粒結構，提高植物根系周圍水勢，緩解由于土壤鹽分積累對植株根系造成的滲透脅迫，為植物生長提供良好的水分微環境和抵御滲透脅迫的能力［30，60-61］。因此，鹽脅迫下，PGPR接種不僅有利于促進植物根系生長和提高根際微生物數量，而且可以改善鹽漬土壤結構和性質，調節根區水分狀況，促進根系對水分的吸收，間接緩解滲透脅迫對植物造成的傷害。

2.2 促進營養吸收，降低鹽離子毒害

鹽分伴隨著根系對水分的吸收進入植物體內，影響鈉離子（Na+）與其它營養離子的代謝，降低植物對營養離子的吸收和運移，從而對植物造成離子毒害［17］。PGPR通過提高土壤養分可得性、促進根系營養吸收和調控Na+的吸收與運移等途徑，重建宿主植物離子平衡狀態［18］。

2.2.1 提高土壤供肥能力，增強土壤營養可得性 鹽脅迫下，部分PGPR可以分解土壤中難溶性礦物質，并將其轉化為可被植物吸收利用的礦質元素形態，增加土壤中營養元素的可得性［41，54，62］。具有固氮作用的PGPR可以增加土壤中氮（N）含量并促進植物對N的吸收。例如，在-0.3 MPa鹽脅迫下，玉米接種具有固氮能力的產脂固氮螺菌（Azospirillum lipoferum）后地上部分N產量顯著提高［63］。具有溶磷作用的PGPR通過分泌有機酸來降低土壤pH值，將土壤中難溶性磷酸鹽轉變為可被植物吸收利用的形態。在9 dS/m鹽脅迫下，綠豆接種具有溶磷作用的蠟狀芽孢桿菌（Bacillus cereusPb25）后，根際土壤中的微生物碳、脫氫酶、磷酸酶和有機磷的含量都顯著增加，葉中磷（P）含量顯著高于對照48%［54］。解鉀細菌既可以溶出礦物中的元素用于自身生長，又可以釋放出鉀（K）元素以增加土壤中K的可利用性和促進植物對K的吸收［64］。已有結果表明，植物接種解鉀細菌后葉中K濃度在低鹽脅迫下提高了6%-14%，在高鹽脅迫下提高了4%-8%［65］。可見，部分PGPR可以發揮生物肥料的作用，提高土壤供肥能力，改善根區土壤養分狀況。

2.2.2 調節根系生理和形態，促進營養吸收 增強植物的營養吸收能力是提高植物耐鹽性的關鍵［17］。根系生長狀況和形態結構直接影響植物對營養物質的吸收、轉化和合成［66］。PGPR可以通過改變根系生理狀況、刺激根系發育和改善根系形態結構等途徑，增強根對土壤營養元素的利用，緩解鹽脅迫下植物體內營養匱缺［67-69］。例如，在250 mmol/L鹽脅迫下，金合歡接種枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）后根瘤數量、重量和豆血紅蛋白含量的顯著增加有助于增強根對N的固定，根中硝酸還原酶、亞硝酸還原酶和固氮酶活性的增強有利于增強根中N代謝能力［37］，根中酸性和堿性磷酸酶含量的顯著升高有助于有機磷化合物的水解，增強植物對P的吸收和轉運［58］。在50 mmol/L和70 mmol/L NaCl 脅迫下，大豆接種芽孢桿菌（Bacillus japonicumUSDA110）和惡臭假單胞菌（Pseudomonas putidaTSAU1）后，根長、根表面積、根直徑和根體積等均顯著增加，有利于促進大豆對N和P的吸收［67］。Meta分析結果表明，鹽脅迫下植物接種PGPR后N、P、K、鈣（Ca）和鎂（Mg）等營養元素的顯著增加主要得益于：（1）根系分泌物加速了根區養分循環；（2）根系結構的改善擴大了根系吸收范圍［18］。養分吸收能力的增強既可以通過促進生長來稀釋植株內鹽離子濃度，又可通過提高K+/Na+比、Ca2+/Na+比和Mg2+/Na+比來重建植株離子平衡狀態［24，54］。此外，植物接種PGPR后根生物量、分泌物及根際微生物數量的增加還有助于促進好氧微生物的生長繁殖，增強根及根際微生物的呼吸作用，改善根區土壤通氣狀況［60，70］，加快有機質分解和土壤礦化，為根系吸收養分創造良好條件［71］。

2.2.3 產生EPS和VOCs，調控Na+的吸收與運移 部分PGPR產生EPS和釋放VOCs。EPS可以提高土壤陽離子交換量、土壤孔隙度、聚合度和持水力，增強根際土壤養分的可得性和可利用性，降低Na+對植物的傷害［16，23］。例如，在100 mmol/L鹽脅迫下，擬南芥接種產EPS的解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciensFZB42）后，EPS在根部形成的生物被膜結合土壤中的Na+，限制了根對Na+的吸收，從而降低了體內Na+含量［36］。VOCs作為一種信號傳遞的信號分子，參與并調節植物與微生物互作［72］。鹽脅迫下，PGPR釋放的VOCs可以通過調節高親和性K+轉運蛋白（High Affinity K Transport 1，HK1）來保持植株內Na+穩態。例如，在100 mmol/L鹽脅迫下，擬南芥接種枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilisGB03）后，VOCs通過下調根部HK1的表達限制Na+進入根系，通過上調地上部分基因表達降低植株中Na+含量和Na+循環，從而降低Na+對植物的傷害［16，73］。

2.3 減少活性氧傷害，提高抗氧化能力

滲透脅迫和離子脅迫相互作用會破壞植物體內活性氧（Reactive oxygen species，ROS）產生與清除間的動態平衡，引起膜脂過氧化，進而對植物造成氧化脅迫［17］。PGPR可通過減少鹽脅迫初期ROS的產生與積累、提高抗氧化酶活性和增加非酶類抗氧化物等途徑，提高植物抗氧化能力。

2.3.1 減少ROS的產生與積累 減輕鹽脅迫初期滲透脅迫和離子脅迫對植物的傷害，可相應地降低氧化脅迫對植物造成的傷害［74］。丙二醛（Malondialdehyde，MDA）是膜脂過氧化的產物，也是植物遭受氧化脅迫的標志［7］，其含量越低表明植物的耐鹽性越高［75］。鹽脅迫下，PGPR能有效抑制植株內ROS的產生，降低MDA含量，提高植物耐鹽性。例如，在5 dS/m和10 dS/m鹽脅迫下，綠豆接種分散泛菌（Pantoea dispersa）和屎腸球菌（Enterococcus faecium）后Na+吸收受到抑制，這有利于減少葉中過氧化氫（Hydrogen peroxide，H2O2）的產生，從而降低葉中MDA的積累［76］。Meta分析結果顯示，鹽脅迫下耐鹽植物和鹽敏感植物接種PGPR后MDA含量分別顯著降低了23.01%和23.96%，且MDA的減少與Na+吸收的減少呈正相關，表明植物接種PGPR后鹽離子脅迫的緩解可以相應地減少鹽脅迫初期ROS的產生與積累，降低由ROS導致的氧化脅迫帶來的不利影響［18］。

2.3.2 提高抗氧化酶活性 植物通過酶類和非酶類抗氧化系統對ROS進行調節，增強植物抗氧化能力［74，77］。在酶類抗氧化系統中，超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）是植物應對氧化脅迫的“第一道防線”，它將超氧陰離子（Superoxide anion，O2-）轉化為水和H2O2；過氧化物酶（Peroxidase，POD）、過氧化氫酶（Catalase，CAT）和抗壞血酸過氧化物酶（Ascorbate peroxidase，APX）都是H2O2清除酶；谷胱甘肽過氧化物酶（Glutathione peroxidase，GPX）和谷胱甘肽還原酶（Gutathione reductase，GR）等是重要的氧化還原調節酶［24，78］。鹽脅迫下，部分植物接種PGPR后抗氧化酶活性顯著升高［77］。例如，在150 mmol/L鹽脅迫下，小麥接種堿湖迪茨氏菌（Dietzia natronolimnaeaSTR1）后葉和根中MnSOD、POD、CAT、APX、GPX和GR均顯著增加，葉中抗氧化酶基因表達顯著高于對照3倍，而根中抗氧化酶基因表達顯著高于對照2-3倍［79］。在150 mmol/L、175 mmol/L和200 mmol/L鹽脅迫下，小麥接種克雷伯氏菌（Klebsiellasp. SBP-8）后葉中SOD、POD和CAT活性顯著提高，而MDA、H2O2和O2-均顯著降低［80］。可見，PGPR可通過誘導抗氧化酶基因上調來提高抗氧化酶活性，增強宿主植物抗氧化能力。

2.3.3 增加非酶類抗氧化物 非酶類抗氧化物質（如脯氨酸、甜菜堿、多酚、抗壞血酸和谷胱甘肽等）的合成，可以保護植物體內不穩定大分子免受或少受各種代謝反應所形成的ROS攻擊［66，78，81］。PGPR可以顯著提高植物體內非酶類抗氧化物含量，緩解ROS對植物造成的氧化損傷。例如，在9 dS/m鹽脅迫下，綠豆接種蠟樣芽孢桿菌（Bacillus cereusPb25）后葉中脯氨酸含量的顯著增加有利于維持亞細胞結構（如膜和蛋白質）的穩定，清除多余ROS［54］。在0.5%-2.5% NaCl下，水稻接種假單胞菌（Pseudomonassp.）和芽孢桿菌（Bacillussp.）后甘氨酸-甜菜堿類季銨化合物顯著增加，可以防止調節性外源蛋白解離，穩定光系統Ⅱ蛋白復合物的析氧活性［49］。在2.93 g/kg和5.85 g/kg鹽脅迫下，玉米接種固氮菌（Azotobactersp.）后葉中多酚含量的升高可以有效降低ROS對葉的傷害［46］。在5 dS/m和10 dS/m鹽脅迫下，綠豆接種分散泛菌（Pantoea dispersa）和屎腸球菌（Enterococcus faecium）后葉中抗壞血酸和谷胱甘肽的顯著提高有助于維持細胞內ROS的動態平衡，減少ROS造成的膜損傷［76］。

2.4 促進光合色素合成，改善光合性能

光合作用是植物生長的基礎，鹽脅迫下影響植物生長的因素都會影響光合作用［82-83］。PGPR接種可以促進光合色素合成，提高光合速率，進而改善植物光合性能。

2.4.1 促進光合色素合成 滲透脅迫誘導植物內源激素水平發生變化，抑制根對營養物質的吸收和葉對光能的截取，不利于光合色素的合成［33，62，84］。離子脅迫降低光合色素合成的特異性酶活性，造成光合色素降解增多［85］。氧化脅迫下ROS增多會破壞葉綠體超微結構和葉綠素相關蛋白的合成，造成色素光氧化［58，86］。可見，由鹽脅迫導致的次級脅迫不利于光合色素的合成。Meta分析結果表明，盆栽實驗中耐鹽植物和鹽敏感植物在鹽脅迫下接種PGPR后，類胡蘿卜素含量分別顯著增加了27.77%和55.02%，葉綠素含量分別顯著增加了34.89%和34.99%［18］。鹽脅迫下植物接種PGPR后葉綠素含量增加的原因可能是：（1）葉面積的增加促進了植物對光能的截取和利用［54］；（2）根對Na+的吸收減少和對N、P和Mg2+等營養元素的吸收增加，有利于促進光合色素的合成［18，58］；（3）PGPR的ACC脫氨酶抑制了植物體內ETH合成，減緩了葉綠素的降解［54］。

2.4.2 提高光合速率 鹽脅迫下，受缺水和鹽害的雙重影響，根中合成的脫落酸通過木質部液流在葉中積累，導致氣孔導度（Stomatal conductance，Gs）、蒸騰速率（Transpiration rate，Tr）和光合速率（Photosynthetic rate，Pn）降低，光合作用受到抑制［24，87-88］。鹽脅迫下，植 物 接 種PGPR后Pn提高［33］。例 如，在250 mmol/L和350 mmol/L NaCl脅迫下，大麥接種巴西固氮螺菌（Azospirillum brasilenseNO40）后葉綠素含量、Pn、Gs和Tr都顯著增加，且不耐鹽品種的接種效應優于耐鹽品種，葉綠素含量增加有利于提高Pn［89］。在40 mmol/L、80 mmol/L和120 mmol/L鹽脅迫下，甜椒接種巴西固氮螺菌（Azospirillum brasilense）和分散泛菌（Pantoea dispersa）后Pn、Gs和CO2同化速率均顯著增加，而PSII的光化學效率和葉綠素含量無顯著變化，Pn的增加主要受Gs影響而非受PSII效率或葉綠素的影響［90］。可見，不同植物接種PGPR后葉綠素含量的變化對光合速率的影響不同。此外，鹽脅迫下植物接種PGPR后光合作用相關的基因表達上調也會增強光合作用［36］。

2.5 抑制有害微生物，發揮有益微生物間的協同作用

鹽脅迫下，鹽分積累影響土壤微生物群落結構的演替和功能多樣性的穩定。PGPR可抑制根際土壤中病原微生物的繁殖，增強有益微生物的定殖，利用微生物間的對抗和協同關系為植物生長創造良好的土壤條件。

2.5.1 降低病原微生物對植物的脅迫 鹽分積累使土壤有益微生物群落逐漸轉變為微生物活性低、競爭性弱和多樣性差的原核微生物群落［91］，致使土壤潛在病原微生物在根際存活且富集［52］。部分PGPR具有較高耐鹽性，當其到達根表面后，呈線狀成對地包裹于整個根被皮，后密集覆蓋于整個根系，可在高度競爭的根際土壤微環境中迅速占據生態位［52，92］，保證自身在植物根際的成功定殖。隨后，PGPR通過消耗營養物質或產生抗生素等途徑，減少根際病原微生物的生存和繁衍，提高有益微生物的數量及整體活性，使宿主植物免受或少受病原微生物的侵害［52，62］。例如，鹽脅迫下，PGPR不僅可以通過誘導和調節植物內源激素促進小麥生長，而且可以通過分泌細胞壁降解酶或裂解酶來抑制植物病原微生物活性和降低病原微生物對植物的侵害，為植物的生長創造有力環境［52］。同時，細菌的群體效應現象和群體效應猝滅也是PGPR抑制病原菌生長繁殖和促進宿主植物生長的策略［93］，但相關機制有待今后進一步研究。

2.5.2 利用微生物間的協同作用促進植物生長 根際有益微生物的協同作用可以提高植物耐鹽性并改善其生長性能。PGPR和叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）是根際土壤微生物的重要組成者，具有促進生長與防治病害的雙重潛力，二者也可相互促進對方在根際的定殖和發展［94-95］。PGPR有利于AMF孢子萌發和菌絲生長，增強根的感受性及其與AMF間的相互識別，有利于菌根效應的發揮［96-97］。反之，菌根分泌物也可加強PGPR與AMF的聯系［96］。例如，菌絲延伸可以帶動菌根周圍PGPR的擴散，促進PGPR效應的發揮［94］。已有研究結果表明，在鹽漬土壤中，燕麥同時接種AMF和PGPR后生物量積累、抗氧化能力和土壤酶活性均顯著提高，且AMF和PGPR混合接種效應顯著優于PGPR單一接種［98］，表明微生物間的協同作用可以促進植物生長并提高植物對鹽漬生境的修復潛力。

3 總結及展望

PGPR既可提高植物的耐鹽性使其適應鹽漬生境，又可利用其與宿主植物間的相互作用來改良鹽漬化土地，使其適應更多植物生長。然而，任何PGPR都不可能適應所有環境并擁有對所有植物有效的促生機制，而同種植物對不同PGPR的響應也受生長環境影響而存在差異。目前，已有試驗多集中對植物接種微生物后形態特征和生理指標的響應進行研究，而對植物接種PGPR后分子水平的相關機理探索較少。若加強分子水平的相關基因表達方面的研究，有利于進一步揭示鹽脅迫下PGPR接種對植物耐鹽性的影響及二者的互作機制。同時，目前關于PGPR提高植物耐鹽性的研究多局限于溫室環境和控制條件，而對天然鹽漬生境中PGPR對植物的促生潛力評估較少，今后應加強不同鹽脅迫條件下不同PGPR菌種對不同植物種屬的影響研究，這有助于不同作物專用PGPR菌肥的研發和PGPR菌肥在鹽漬化地區農業發展和生態建設中的應用。此外，目前研究中選用的植物多為耐鹽性較低的農作物，而對鹽漬荒漠地區中維持生態系統穩定、促進能量循環與物質轉化且具有農業生產潛力的鹽生植物研究較少。今后可加強鹽脅迫下PGPR對鹽生植物的影響研究，這對改善和修復干旱半干旱地區鹽漬化土地具有重要的生態學意義和應用價值。