關于水生植物的一系列問題——植物學教材質疑(三)

黎維平

(湖南師范大學生命科學學院,中國湖南長沙410081)

在植物學教材[1～33]中,水生植物占有的篇幅不大,但是這部分內容是訓練學生如何分析植物形態結構與功能相適應、形態結構及功能與環境相適應的恰當素材,且有利于學生更好地理解植物的演化。然而,現階段的大學中文植物學教材在水生植物一節中,存在概念不清、舉例不當甚至知識錯誤等問題[1～2,5～7,9～33]。

1 水生植物的分類

1.1 水生植物

水生植物(water plants、aquatic plants或hydrophytes)是部分或全部營養器官浸沒在水中并在水域完成生活史的高等植物。其一般將藻類排除在外,并且只有少量水生植物是苔蘚和蕨類植物,絕大多數水生植物是草本被子植物[34]。水生被子植物只占被子植物總數的約2%[35～36],其所依賴的水域通常是淡水。生活在海水中的被子植物只有單子葉植物的12個屬,不到50個種[34],其中包括大葉藻科(Zosteraceae)的3屬18種。

水生植物不是一個分類群,而是高等植物中趨同進化、多次獨立發展起來的生態類型之一,與陸生植物中的旱生植物和中生植物并列成三大生態類型。大多數教材根據植物所依賴的小環境,進一步將水生植物分為挺水植物、浮水(葉)植物和沉水植物等三類[7,9,14,20～21,26～27,29～33],或加上漂浮植物,共四類[22]。少量教材不對水生植物進行細分,而只提挺水葉、浮水葉和沉水葉[4,15,19,28],這樣處理雖然不能令人滿意,但受篇幅所限,也情有可原。但是,有一些教材以偏概全,把水生植物描述為沉水植物[2,8,10～11,13,17～18,23,25,28],這是不可取的。

1.2 浮水植物

關于浮水植物,一些教材只提浮水葉而不提浮水植物[11,13,15,19],或只提睡蓮(Nymphaea tetragona Georgi)等代表植物,而將浮水植物限于扎根的浮葉植物[22];另一些教材則將浮水植物定義為葉片漂浮在水面的植物[14,21,29,32～33]。總之,各種關于浮水植物的論述都離不開浮水葉。具有浮水葉是浮水植物的本質特征嗎？首先,有的挺水植物可有浮水葉,如澤瀉科的慈姑(Sagittaria sagittifolia L.)。其次,浮水植物中的漂浮植物可無浮水葉,如雨久花科的鳳眼蓮[Eichhornia crassipes(Mart.)Solms]。少數教材提到漂浮植物時,將其歸入浮水植物[20,24,26,31]或將“漂浮植物”與“浮葉植物”并列[22]。

狹義的浮水植物可限于以睡蓮為代表的扎根的浮葉植物。廣義的浮水植物可分為如下各類:1)根生浮葉植物(rooted floating-leaved plants),即狹義的浮水植物,如睡蓮;2)漂浮植物(free floating plants),其整個植株在水面漂浮。漂浮植物還可分為3個亞類:A.具挺水葉(氣生葉)的漂浮植物,以鳳眼蓮和天南星科的大薸 (Pistia stratiotes L.)為代表;B.浮葉的漂浮植物,代表植物有蕨類植物槐葉蘋[Salvinia natans(L.)All.]、滿江紅[Azolla imbricate(Roxb.)Nakai]和單子葉植物水鱉科的水鱉[Hydrocharis dubia(Bl.)Backer];C.具葉狀莖的漂浮植物,限于浮萍科(APGⅣ已將其并入天南星科)。

1.3 沉水植物

在定義沉水植物時,教材中常見的說法是:整個植株全部沉浸在水中的植物叫沉水植物[10,14,21,24,37～38];或不對水生植物進行具體劃分,而籠統地說,“水生植物部分或完全生活在水中”[1,3,9,13,15～16,19,22],顯然這里的“完全生活在水中”的植物就是指沉水植物。這些關于沉水植物的定義不夠嚴謹,因為絕大部分沉水植物的花或花序都開放在水面之上的空氣中[4],花和花序是植物整體的一部分,所以沉水植物通常并非整個植株全部在水中。沉水植物可定義為:莖葉完全沉浸在水中的植物叫沉水植物;此外,極少數植物如莼菜科的水盾草(Cabomba caroliniana A.Gray),其花期形成少量幫助花氣生的浮水葉,也應歸入沉水植物。

沉水植物遭遇淺水或因水位下降而成陸生時,其植株(特別是葉)會發生適應性變化,即表現出顯著的可塑性(phenotypic plasticity)或環境飾變(environmental modification)。狐尾藻(Myriophyllum verticillatum L.)是沉水植物,但其可因水位下降而成為陸生,此時其葉裂片減少[39],且裂片由絲狀變轉為條形或披針形,失去沉水植物的特征。另一方面,有的陸生或濕生植物被完全淹沒時,也會產生明顯的適應性變化。千屈菜科的圓葉節節菜(Rotala rotundifolia Koehne)是一年生濕生草本,葉近圓形、闊倒卵形或闊橢圓形,當其長時間被水淹沒,則發育出條形葉,顯現沉水葉特征。

2 代表植物

各教材在介紹各類水生植物時,以一些典型植物作為代表,例如:介紹浮水植物時,提到睡蓮;分析沉水植物時,展示眼子菜科的菹草(Potamogeton crispus L.)、水鱉科的苦草[Vallisneria natans(Lour.)Hara]等的葉橫切面圖。但是,有些教材選擇了不恰當的植物作為代表。

有的教材在“浮水植物的適應”一段中,所列出的植物是浮萍科的浮萍(Lemna minor L.)[24]。浮萍科植物的葉狀莖漂浮水面,為植物界的特例,不具普遍性。絕大部分浮水植物都是扎根的浮葉植物,出現在多個科,所以浮水植物以睡蓮、菱(Trapa natans L.)等為代表植物更為合適。

有的教材在列舉沉水植物時,提到的卻是眼子菜(Potamogeton distinctus A.Benn.)[22]、蓮(Nelumbo nucifera Gaertn.)[25]或睡蓮[26]、水鱉[31]。這 4 種植物是浮水植物或挺水植物。其中,眼子菜是眼子菜科多年生水生浮水草本,既有浮水葉又有沉水葉,而水鱉通常只有浮水葉,多漂浮,完全不能代表沉水植物。類似的錯誤還有:正文記載“沉水葉又常裂為絲狀,以減少流水的沖擊力和增加與水的接觸面(圖6-2)”,而“圖6-2”竟然是根生浮葉植物菱的浮水葉片橫切面[13]。

3 代表植物葉橫切面結構圖

植物學教材最大的特色之一是插圖多,直觀性強。閱讀教材插圖不僅可以幫助理解、記憶知識,尤其重要的是能培養學生的觀察能力。所以,插圖的科學性非常重要。

3.1 睡蓮和蓮

水生植物葉有三大類,因分別適應氣生、沉水和浮水生活,其結構差別十分顯著,無法形成統一模式。睡蓮葉是典型的浮水葉,但用其橫切面“示水生植物葉的構造”[12,26]有些欠妥。更有必要指出的是,曲波等[12]用以顯示水生植物葉橫切面結構特征的圖被標上“水生植物(蓮)的葉片”,但圖中有一大大的星狀石細胞,該圖的原植物顯然不是蓮,而很可能是睡蓮屬(Nymphaea L.)植物[40]。蓮和睡蓮不僅分屬于不同的科,按被子植物系統發育研究組(Angiosperm Phylogeny Group,APG)建立的被子植物分類系統的第4版[41],這兩個科分屬于被子植物基部類群和真雙子葉植物,混淆二者是個不小的分類學錯誤。

3.2 菹草葉

為了呈現沉水植物葉的結構特征,有6種植物學教材[1,5,10～11,24,28]采用了同樣的兩幅“菹草葉的結構”圖——“A.葉的橫切面全形圖解;B.葉片中部的一部分放大”。筆者在指導學生實驗中,多次對菹草進行徒手切片,所觀察到的結果與上述教材插圖有明顯不同:1)插圖中,中脈寬度超過葉寬的1/3,而筆者觀察到,菹草中脈寬度不到總寬度的1/8,與教材圖片相差很遠;2)插圖顯示,中脈的寬是其高的約10倍,而筆者觀察到的卻是不到3倍;3)插圖中,葉脈向上、下稍微隆起,而筆者發現該種中脈明顯向下凸隆。鑒于上述教材插圖存在多點疑問,建議編者們在修改教材時將其換下。此外,插圖中中脈偏向上表皮的一圓形結構,陸時萬等[11]將其標為退化的維管束,馬煒梁[24]則將其標為氣腔。根據筆者對多種植物的觀察,除禾本科植物原生木質部可能出現氣隙外,其他植物維管束中不會有氣腔。此“腔”被1層小型細胞圍著,進一步深入觀察可能會發現其實際為分泌組織的分泌腔。

另有3套教材[19,27,32]采用的墨線圖與筆者觀察到的菹草中脈結構十分一致,但是,也存在幾個問題:1)1套教材[19]的圖題為“菹草葉橫切”,另兩本教材[27,32]的圖題則是“眼子菜葉橫切面”,顯然原植物不是眼子菜,應予以更正;2)在圖形布局中,葉橫切面的下表皮必須朝向下方,這是植物繪圖的基本要求,而菹草中脈向葉背凸隆,所以,將葉下方的凸隆部分放在上方,并將上表皮繪在下方[19,32],這是不合適的。

3.3 苦草葉

有兩本教材采用了同一幅圖,但題圖分別是“沉水植物苦草的葉”[30]和“眼子菜屬葉片橫切面(示沉水植物葉的解剖構造)”[22]。該圖的原植物很可能是苦草(屬水鱉科),標為眼子菜屬則有必要進行核對。

有的教材將“眼子菜(Potamogeton)”說成是沉水植物[37],這種處理不合適,因為眼子菜屬(Potamogeton L.)約有100種,既有沉水植物,也有浮水植物。類似的問題也反映到了教材插圖中。有7本教材采用了一幅完全一樣的沉水植物葉橫切面局部圖,其中,5本教材[2,6～7,18,23]冠之以“眼子菜屬植物葉橫切”;1本教材[9]直接稱其為“眼子菜葉橫切面”;還有1本教材[14],題圖則為“眼子菜屬(菹草)葉橫切面(示沉水植物葉結構)”,但此圖顯然不是菹草葉橫切面。這7本教材共同選用的插圖到底源自哪種植物？根據筆者的觀察,水鱉科的苦草葉橫切面與此圖十分相似。建議編者們在修訂教材時,查找該圖的出處,將其原植物確定到種。

4 水生植物適應綜合征

高等植物,特別是被子植物,由陸生進化到水生,演化出許多適應性特征。一些植物學教材對這些特征的描述不夠準確,有待改進。

4.1 浮水葉的適應特征

在大氣和水的交界處,浮水葉上、下表皮及靠近上、下表皮的葉肉細胞都具有顯著的適應性特征,對比強烈,十分有趣,易于理解。但有的教材忽略了這些,認為浮水葉“除胞間隙發達或海綿組織所占比例較大外,與一般中生植物葉結構相差不大”[9,30]。

一些植物學教材[6,15,19,22,32]談到浮水葉時,用了浮水葉“上半部具旱生葉的特征”的說法,理由是其上表皮角質層厚,柵欄組織細胞數層。但是,這些性狀不是旱生葉而是陽生葉的特征。旱生與陽生這兩個概念既有不同又交叉重疊。旱生往往指植物生于嚴重缺水的土壤中,而且通常氣候干燥,如植物生于沙漠地帶;旱生植物通常是陽生植物。陽生是指葉受陽光直射而未被蔭蔽,陽生植物可以是旱生、中生和水生(挺水植物和浮水植物)植物。旱生和陽生都因降低蒸騰作用的需要而對葉形態結構有相似的影響,如增加葉表皮角質層厚度和柵欄組織細胞層數,而旱生葉還有一些獨特的性狀,例如:1)有些植物葉有復表皮,氣孔下陷或具氣孔窩;2)葉肉具儲水組織而肉質化,或將海綿組織夾在上下分布的柵欄組織之間,或葉退化而由莖(同化枝)行使光合作用;3)具景天科酸代謝途徑(crassulacean acid metabolism pathway,CAM)。雖然一種植物的旱生葉不大可能具備所有這些旱生性狀,但至少會有一到幾種適應特征。浮水葉均無這些旱生特征,將其氣生部分的特征定義為陽生葉性狀更為恰當。

有的教材稱“浮水葉只有上表皮具少量氣孔”[13,21,28]。“少量氣孔”的說法欠妥。根據 Kaul[42]的統計,睡蓮屬幾個種的浮水葉上表皮氣孔密度為196～784個/mm2,遠大于一些陸生植物[11]的葉氣孔密度;槐葉蘋的浮水葉氣孔密度是128個/mm2,在陸生植物[11]中也不算低。浮水葉均為陽生葉,其氣孔密度較高,一方面通過蒸騰作用降低葉面溫度,避免高溫傷害,另一方面為發達的柵欄組織提供CO2和O2進出通道。

楊世杰等[29]指出,“浮水植物葉上表皮有氣孔器,表皮細胞中常有葉綠體”。首先,如果把鳳眼蓮、浮萍等漂浮植物包括在浮水植物之中,它們沒有浮水葉,這里把浮水葉和浮水植物葉等同起來不是很合適。其次,表皮細胞中常有葉綠體是沉水葉而非浮水葉的特征。

此外,上文將浮萍科植物歸入浮水植物中的“具葉狀莖的漂浮植物”,但有的教材誤將葉狀莖當成浮水葉,稱浮萍“葉少而叢生”[31]。

4.2 沉水植物的適應特征

4.2.1 葉

沉水植物的葉完全沉浸在水中,與挺水葉、陸生植物葉所處環境迥然不同,次生性地發展了許多適應性的特征。這是各教材著墨較多之處,也是誤解頻出之所在。

4.2.1.1 葉脈

一些教材指出,沉水葉葉脈“木質部不發達甚至退化,韌皮部發育正常”[7,9,14,26]。水體缺乏光照和CO2,限制了光合作用,以運送有機物為主要功能的韌皮部勢必也會弱化。筆者觀察過許多種植物的沉水葉,發現與浮水葉、挺水葉相比,其韌皮部結構很不明顯,而不是“發育正常”。所以,筆者支持Cutler等[4]的說法:沉水葉維管組織,特別是木質部,很不發達。

4.2.1.2 通氣組織與葉肉

有教材認為,沉水葉“葉肉全部由海綿組織構成”[14,26],但是這至少不是普遍現象。而且,將沉水葉中的通氣組織與海綿組織等同,如同將睡蓮等浮水植物葉近下表皮葉肉的溶生型通氣組織部分稱為海綿組織[9,27,29～30],這些都值得進一步推敲。植物學應該成為更加嚴謹的精密科學,不能充斥著一些模糊的說法。

此外,有的教材稱“沉水葉葉肉通氣組織發達”[1～2,7,12～13,17,20～21,26～29,32],這種說法有幾點漏洞:1)沉水葉可無葉肉,如水鱉科的黑藻[Hydrilla verticillata(Linn.f.)Royle],黑藻葉即使是葉脈處也無通氣組織;2)菹草和小茨藻(Najas minor All.,茨藻科)葉的葉肉只有1層細胞,通氣組織只見于葉脈處,不見于葉肉中。

狐尾藻葉肉細胞中,葉綠體較大,但數量不多;而苦草和金魚藻(Ceratophyllum demersum L.)葉肉細胞中,葉綠體既不大也不多,葉綠體數比表皮細胞的少。Nekrasova等[43]指出,沉水葉葉綠體數較少,且葉綠體主要集中于表皮細胞之中。通常,在光線較弱的條件下,葉綠體數量明顯下降[44]。因此,沉水葉“葉肉細胞中的葉綠體大而多”[14,26,33,37～38]的說法值得斟酌。

4.2.1.3 菱具羽狀細裂葉還是同化根？

菱屬(Trapa L.)是一類著名的浮水植物,在我國廣泛分布。有的教材[24]在論述“異形葉性(heterophylly)”時,配上照片,介紹菱葉形的顯著變化,以分別適應浮水和沉水生活環境。該教材指出,“菱的浮水葉扁平呈菱形,而沉水葉卻細裂呈絲狀”[24]。另有教材提到,菱有“羽狀細裂”[26]或“羽裂篦子形”[28]的沉水葉。這些羽狀細裂的所謂“沉水葉”,看似完美地顯示了葉異形性的生態適應,但是實際上其并非葉而是根,應稱之為同化根(photosynthetic roots)。筆者后續將用專文論述菱的“羽狀細裂沉水葉”實為同化根。

4.2.2 沉水植物莖的節間

在沉水植物的適應一節中,馬煒梁[24]指出,沉水植物適應特征之一是“莖的節間極為短縮”。這種說法只適用于少數葉基生的沉水植物,如水鱉科的苦草屬(Vallisneria L.)和水車前屬(Ottelia Pers.)等。絕大多數沉水植物都有明顯的節間,以減少葉間遮光,如菹草、黑藻、金魚藻、狐尾藻都有顯著的節間。

4.2.3 水媒傳粉

馬煒梁[24]指出,沉水植物“有性生殖的授粉過程在水面進行(圖13～16)”,插圖是“菹草在水面傳粉”和苦草的傳粉。這里的“授粉過程在水面進行”,如果指的是授粉直接在水面發生,則是不準確的,因為菹草是風媒傳粉,只有苦草是水面傳粉。水生植物行水媒的看法較為流行,如:有人認為“水生植物多借助水力來授粉,為水媒花”[45],沉水植物“多借助水力來授粉”[46],或沉水植物“有性生殖以水媒為主”[37]。但是,事實上水媒只見于沉水植物,而且在沉水植物中也是稀有現象。

大多數水生植物包括沉水植物都繼承了陸生祖先的傳粉方式,即蟲媒傳粉或風媒傳粉。沉水植物貍藻(Utricularia vulgaris L.)、水盾草(Cabomba caroliniana A.Gray)和菹草在花期將花、花序開放在水面之上,前二者等待昆蟲傳粉,菹草借助風力傳粉。真正的水媒傳粉(hydrophily或hydrophilous pollination)植物不到水生植物總數的5%,近130種,隸屬于18個屬9個科(7個科屬于單子葉植物,兩個科屬于雙子葉植物)[35～36]。所以,水生植物傳粉以水媒為主的說法與事實嚴重不符。

5 沉水植物適應綜合征的探究式教學

沉水植物從陸生回到水域,適應沉水生活,這是植物學中非常精彩的故事之一。利用這一類進化事件,設計探究性教學方案,可以一步步引導學生理解、欣賞植物形態結構如何與功能、環境相適應,提高學生分析問題的能力,培養學生對自然的審美能力和探究興趣。

從一個個問題出發,層層深入,可以探討沉水植物適應綜合征。

(1)被子植物進化方向是從水生到陸生還是反向？

學生的回答通常是:水生被子植物比陸生的原始。其錯誤的根源是,他們把植物“從水生到陸生”的進化大趨勢泛化了,將水生藻類進化成陸生高等植物的趨勢擴大為一切植物進化的方向。中學老師們可能也是這么教的。在這里,老師可以和學生一起梳理演化過程:水生輪藻→苔蘚(陸生,但受精依賴地面的水)→蕨類(有維管組織,但受精仍需水)→前裸子植物受精擺脫水束縛→原始裸子植物→陸生原始被子植物→被子植物門(多次獨立地由陸生植物進化出沉水植物),最后,老師和同學一起得出結論:被子植物的水生是次生的,不同于藻類的原生性水生。

(2)被子植物為什么會進軍水域？

回答可簡化為:占據新的生態位。

(3)陸地被子植物演化為水生,面臨的主要困難是什么？

學生通常由人及物、想當然地認為:植物缺氧。缺氧是植物被水淹后需要克服的問題,但這在進化中不難解決,因為植物生氧遠大于耗氧,只需形成通氣組織給根部輸送氧氣即可。植物在水中遭遇的最大難題是水中光照減弱、CO2溶量低且擴散慢,這些都限制了光合作用,不利于植物生長。

(4)沉水植物適應光弱氣少生境的對策是什么？

筆者獨創性地提出:植物從陸生到沉水的適應之道是改變光補償點。什么是光補償點？植物適應沉水生活所需要的光補償點比陸生的更高、更低還是不變？植物通過光合作用制造的有機物質與呼吸作用消耗的物質相平衡時的光照強度稱為光補償點。沉水植物顯然必須降低光補償點,以適應在光照減弱(和陸生祖先比)條件下的生存。那么,植物進化中如何降低光補償點？

(5)沉水植物降低光補償點的途徑及其可行性？

前面回答了降低沉水植物光補償點的必要性,那么如何實現光補償點的降低呢？提高光合作用或降低呼吸作用都可以降低光補償點。水體CO2濃度低限制了光合速率的提高,沉水植物主要在降低呼吸作用上進行創新。于是,植物在進化過程中,從多個方面減少呼吸作用。首先是“裁減”非同化組織和結構:根系、全體機械組織退化甚至消失;減少輸導組織和妨礙莖葉吸收功能的角質層;去掉無用的氣孔。其次,改造莖、葉,如將莖、葉表皮由保護組織變為以同化為主兼有保護和吸收等三重功能的“多面手”;莖甚至一些葉產生具凱氏帶的內皮層以適應吸收功能,從而使根系退化具有合理性;葉變薄并分裂成條狀或絲狀(擴大葉比表面積),同時葉表角質層變薄,既利于光和CO2的吸收,又使葉內各細胞都能接受到一定的光照,不至于因葉太厚而使內部一些薄壁細胞接受的光照難以達到光補償點。第三,創新地形成陸生植物沒有的通氣組織,通氣組織增加浮力以適應機械組織的退化。裂生型通氣組織的薄壁細胞也是同化組織,既通氣,又進行光合作用。溶生型通氣組織形成前,薄壁組織是同化組織;其形成時,雖然“身體”受損,但植物能承受這些代價;通氣組織形成后,氣腔周圍的薄壁細胞仍可為同化組織。至此,在降低光補償點的生存壓力下,一套沉水生活適應綜合征終于成型。

植物做出上述改變行得通嗎？當然可行。機械組織退化或消失,植物由通氣組織行使通氣和支持(增加浮力)功能。沉水植物無蒸騰,其莖具內皮層而有吸收功能,這些都降低了沉水植物對根系的依賴,導致根系退化或消失,同時植株木質部和角質層退化;莖、葉表皮最易得到光照和CO2,成為光合作用的“主力軍”;其光合作用強度不如陸生植物,有機物運輸功能下降,韌皮部也可不發達。沉水植物一方面減少非同化組織,使有機物消耗下降,另一方面使同化組織易于獲得光照和CO2,利于制造有機物,從而降低光補償點,在白天有更長時間處于光補償點之上,積累更多有機物,適應沉水生活。

(6)無后為大,沉水植物如何解決“終身大事”？

從上述分析可知,沉水植物通過一系列營養器官的適應性改造,解決了生存問題。但是,營養器官還在生殖中發揮主要作用,營養繁殖是其主要的生殖手段。關于水生植物營養繁殖占優的解釋尚有爭議,對此有興趣的同學可課后查閱資料,將自己的答案發到“課程群”中與大家分享。沉水植物有性生殖仍必不可少,大多數植物“墨守成規”,還保持陸生祖先的蟲媒或風媒傳統;也有少數植物善于創新,發展出水媒的全新傳粉方式。水媒也是一道迷人的風景,有興趣的同學可閱讀老師發到“課程群”中的幾篇中、英文文獻,并建議在群里上傳講解文獻的PPT或講解、討論水媒的錄像,老師會將其作為平時成績的一個依據。