鹽度對濱海修復種海馬齒生長及熒光參數的影響

劉煒, 常佳楠, 張建琳, 劉金林, 秦玉濤, 鐘逸云, 郜曉峰, 邢浩,夏利花, 孫彬, 何培民*

鹽度對濱海修復種海馬齒生長及熒光參數的影響

劉煒1, 常佳楠1, 張建琳1, 劉金林1, 秦玉濤2, 鐘逸云1, 郜曉峰1, 邢浩1,夏利花2, 孫彬1, 何培民1*

(1. 上海海洋大學海洋生態與環境學院, 上海 201306; 2. 國家海洋局東海環境監測中心, 上海 200137)

為探究海馬齒()生長的適宜鹽度和適宜區域，利用恒溫培養箱，模擬人工生態浮床進行水培,對其在不同鹽度培養液中的生長情況和熒光參數進行測定。結果表明，海馬齒在0～15‰鹽度下生長狀況良好，且10‰鹽度的海水對其生長具有促進作用，相對生長率和熒光參數在鹽度5‰和20‰以上均會受到抑制；鹽脅迫會導致海馬齒的光能利用率下降，調節性能量耗散上升，電子傳遞效率下降，從而影響植物光合作用；當鹽度達到30‰造成植物死亡。在溫度適宜條件下，海馬齒具有良好的生態修復潛力和海水蔬菜開發前景，0～15‰鹽度水域可以成為其修復工程的應用區域，10‰鹽度能夠促進海馬齒生長，有利于海水蔬菜的培育。

海馬齒；葉綠素熒光動力學；鹽脅迫；生態修復；海水蔬菜

海馬齒屬()是分布于我國福建、海南、廣東、臺灣中南部及澎湖列島海岸的草本植物[1], 與紅樹林伴生，具有廣鹽性[2]，對于構成紅樹林生態系統具有重要意義, 隸屬于番杏科(Aizonaceae), 是生長在海邊沙地和河流入海口灘涂地帶的多肉植物，因其根系發達，繁殖能力快，具備較強的氮、磷吸收能力，并能吸附懸浮顆粒物以提升透明度,常被用于生態修復，特別是近岸污染水體的治理[3]，與生態浮床結合更是具有景觀效果的海域生態修復創新舉措。海馬齒生態浮床既能夠對營養鹽、重金屬離子、懸浮顆粒物進行去除，應用于河口地區、近岸海域等廣泛區域，還具備較高的生態安全和景觀構建價值[4-5]。除水域外，海馬齒還應用于鹽漬化土壤和廢棄礦區的生態修復，但高鹽環境會對植物造成傷害甚至造成植物死亡，研究不同鹽度下的海馬齒相對生長率和熒光參數變化，揭示鹽度對植物生長及光合作用的光反應影響，能夠確定海馬齒生態修復的應用區域，優化利用海馬齒進行生態修復，提升水域生態環境修復工程效率[6]。

海馬齒屬植物有8種，我國僅1種，即，對海馬齒的研究，多集中在其耐鹽機制和重金屬離子去除能力方面[7]。我國早期研究主要以NaCl單鹽對海馬齒進行澆灌，探究細胞膜上的離子通道；但海水主要為復鹽形式，楊成龍等[8]利用海水澆灌，研究其生理特性，采用的是土培方式；李衛林等[6]則采用水培方式探究鹽度對海馬齒生長的影響。李衛林并沒有控制溫度條件，采用的是室溫，已有研究表明溫度對植物生長具有重要影響, 適宜的溫度會促進植物的生長，過冷或過熱則會抑制植物生長。因此本實驗在恒溫狀態下用海水培養，探討海馬齒對不同鹽度生境的適應性，揭示不同鹽度條件下海馬齒的生長狀況和光合作用中的光反應變化，為海馬齒生態浮床技術的生態修復應用和海水蔬菜的開發與栽培提供理論支撐。

1 材料和方法

1.1 材料和試驗設計

海馬齒培養液采用等量固態霍格蘭營養鹽，溶于由鹽鹵和純水配制而成的梯度溶液中，分別配制0、5‰、10‰、15‰、20‰、25‰和30‰共7個鹽度梯度的霍格蘭營養液，營養鹽引起的鹽度變化小于0.5‰。依據李衛林等[6]的研究，0為淡水(對照), 0～10‰為低鹽度，10‰～20‰為中鹽度，25‰～30‰為高鹽度。

取生長旺盛、長勢均勻的海馬齒()，從上向下數4個莖節，移除下方2個莖節葉片，自來水清洗3次，再用去離子水清洗3次，然后用全霍格蘭營養液培養海馬齒3 d，至生根后，自來水清洗3次，用飽和Ca(ClO)2溶液消毒5 min，再用去離子水清洗3次，定植在載體上(聚乙烯泡沫板)。在塑料盆內加入不同鹽度霍格蘭營養液3 L，每個載體上定植5株海馬齒，使載體漂浮在盆中，模擬生態浮床。

根據預試驗結果設置海馬齒的最適溫度和最適光照，每組設置5個重復，將栽有海馬齒的7個盆放置在恒溫光照培養箱，控制光照強度為300mol/(m2·s)，晝夜光暗12 h/12 h，箱內氣溫為(25±1)℃，每3 d測1次鹽度，以純水補充蒸發量以維持鹽度，每周換1次營養液，培養35 d后，取相同位置葉片待測。

1.2 方法

試驗前測定植株的高度(H1)、鮮質量(W1)，試驗結束后再次測定植株的高度(H2)、主根數(S)、鮮質量(W2)，量取根長(L)，從相對生長率(RGR)和增長株高(H)判斷植物的生長狀態，主根數和根長判斷植物根系活力和發育狀況。RGR=(W2-W1)/W1; H=H2-H1。

1.3 葉綠素含量的測定

葉綠素含量的測定參考Jeffrey等[9]與葉濟宇[10]的方法，取0.1 g葉片研磨后，用10 mL 80%丙酮浸泡萃取，在低溫避光的條件下放置24 h，差速離心后取上清液，用分光光度計在波長663、664、645和647 nm處測定吸光值，按下式計算葉綠素(Chl)含量(mg/g), Chl a=(11.93OD664-1.93OD647)/(× 1000); Chl b=(20.36OD647-5.50OD664)/(×1000); Chl a+b=(20.2OD645+8.02OD663)/(×1000); 式中,為提取液體積(mL)，為葉片質量(g)。

1.4 葉綠素熒光參數的測定

本文采用光譜段來判斷植物光合作用是否遭受脅迫[10]。當植物遭受逆境脅迫時，光反應II系統的功能受到影響，PS II原初光能轉換效率受到抑制，導致光能過剩，需要散熱機制保護光合系統[11]，所以葉綠素熒光參數是常用來評估植物光合系統功能和受逆境脅迫效應的重要方法[12]。

葉綠素熒光參數測定使用德國Dual-PAM-100儀進行。在恒溫培養箱晝夜交替時取葉片，經20 min暗處理后，將葉片放入測量皿中，測定葉綠素熒光參數，包括最大光能轉化效率(Fv/Fm)、初始熒光(Fo)、最大熒光(Fm)、實際光化學量子產量[Y(II)]、非調節性能量耗散的量子產量[Y(NO)]、非光化學淬滅系數(NPQ)、最大電子傳遞效率(ETRmax)、光化學淬滅系數(qP)。

1.5 數據處理

采用Excel 2013軟件對數據進行預處理，采用SPSS 19.0進行單因素方差分析和相關性分析，顯著性水平為<0.05。采用Duncan法進行多重比較, 采用Graphad Prism 7繪圖。

2 結果和分析

2.1 相對生長率和生長指標

試驗進行35 d后結束，與對照相比，鹽度25‰和30‰處理，短期內海馬齒出現明顯的“泌鹽”現象，葉片出現白色顆粒鹽。在長期鹽度30‰水培后，海馬齒完全喪失調節能力，莖開始發黑萎蔫，內部出現中空，并保存大量液體以維持滲透勢，但根系長期處于高滲透壓狀態，難以完成無機鹽離子運輸，最終植株萎蔫死亡。鹽度30‰處理的僅有2株能生根，但極短，其他植株根系未發生或脫落。

由圖1可見，鹽度10‰處理的植株相對生長率最高，葉片數增加，株高增長，干物質積累量較高，說明適度鹽度會促進干物質積累和生長速率。株高增長最快的是淡水培養(對照)，莖節距離伸長快, 但根系發育極顯著低于鹽度5‰～15‰培養(<0.01), 鮮質量增加量低于鹽度5‰～15‰海水培養條件, 說明適宜鹽度會促進根系發育，因此，中低鹽度處理使根系發達，其相對生長率也較對照更高。

鹽度20‰處理的根長較對照更高，但相對生長率較低，株高增長量顯著下降(<0.05)，推斷植株遭受鹽脅迫，植株通過更發達的根系維持生長以抵御脅迫。

2.2 葉綠素含量

對照葉片的Chl a+b、Chl a和Chl b含量均為最高。隨鹽度增加，葉片的Chl a+b、Chl a和Chl b含量都呈現先下降后上升再下降的變化趨勢，說明中鹽度(15‰～20‰)可促進海馬齒葉片Chl a和Chl b的合成，有利于光合作用(圖2)。Chl a和Chl b含量在不同鹽度間沒有顯著差異，且Chl a/b也沒有顯著差異，說明鹽度變化并沒有改變植株葉綠素的組成。鹽度20‰處理與對照的Chl a+b含量差異顯著(<0.05)，說明此時植株開始受到鹽脅迫，總葉綠素含量下降，高鹽影響了光合色素的含量，對光合作用產生影響。

2.3 葉綠素熒光參數

通過Dual-PAM-100儀的慢速光合曲線擬合, 得出葉綠素熒光參數，其中最大電子傳遞效率(ETRmax)通過快速光合曲線擬合獲得(圖3)。

最大光能轉化效率(Fv/Fm)反映植物PS II光合中心內稟光能轉換效率[13]，是評價植物逆境脅迫的重要指標。鹽度25‰處理的光能轉換效率最低，鹽度10‰處理的最高，說明適宜的鹽度有利于提高海馬齒的PS II光合反應轉換效率。鹽度25‰處理的光能轉換效率與對照的差異不顯著，可能是鹽度25‰使植株遭受鹽脅迫，植株的自身補償效應達到最大限度，隨鹽度的進一步增加最終死亡。

圖1 不同鹽度處理的馬海齒相對生長率、根長和株高增長量。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。下同。

圖2 不同鹽度下馬海齒葉片的Chl含量和Chl a/b的變化

圖3 不同鹽度下馬海齒葉片的葉綠素含量熒光參數變化。Fv/Fm: 最大光能轉化效率; Fo: 初始熒光; Fm: 最大熒光; [Y(II)]: 實際光化學量子產量; [Y(NO)]: 非調節性能量耗散的量子產量; NPQ: 非光化學淬滅系數; ETRmax: 最大電子傳遞效率; qP: 光化學淬滅系數。

鹽度10‰處理的初始熒光(Fo)和最大熒光(Fm)均最大，而鹽度25‰處理的最小，Fo在中低鹽度(5‰～20‰)時表現良好，在淡水和高鹽時顯著降低(<0.05)；Fm在中鹽度(10‰～15‰)處理時表現良好，低鹽度、高鹽度和淡水處理的均出現抑制。

實際光量子產量[Y(II)]在淡水和鹽度為5‰～ 15‰時未受到抑制，且較高，但隨鹽度增加，在鹽度20‰和鹽度25‰處理時顯著下降，并且在鹽度30‰時植株出現萎蔫死亡。非調節性能量耗散的量子產量[Y(NO)]是衡量植物非調節性能量耗散的量子產量，其值越小，說明植物對光能的利用越強。水培條件下鹽度15‰處理的[Y(NO)]較低，但與低鹽度處理間沒有顯著差異(>0.05)；鹽度20‰處理的最高，且光能利用率較低，說明產生的過剩光能可能對自身造成傷害；鹽度25‰處理的顯著低于其他處理的(<0.05)，說明此時的光能利用率最強, 揭示了植物可能存在對抗鹽脅迫的其他機制，使[Y(NO)]維持在穩定水平。

植物在接受光能后，葉綠素會進行激發態與穩定態切換，從而散發出三類能量，分別用于轉化為化學能(用于干物質的積累)、熱能(以熱傳遞的方式消耗)和葉綠素熒光(葉綠素吸收藍光轉為激發態, 能量躍遷時產生的光子)。光化學淬滅系數(qP)是衡量光能轉化為化學能的系數，非光化學淬滅系數(NPQ)是衡量光能轉化為熱消耗的系數。從圖3可見, qP在各鹽度處理間沒有顯著差異，但隨鹽度上升不斷下降，說明植物化學能轉化能力在不斷下降；NPQ則反映出馬海齒在鹽度25‰時的熱耗散最大，與[Y(NO)]變化相似。

最大電子傳遞效率(ETRmax)反映植物在光合作用中的電子傳遞效率。鹽度10‰處理的ETRmax和對照間無顯著差異，但與鹽度25‰處理的有顯著差異(<0.05)，揭示了電子傳遞效率受到高鹽脅迫的影響；鹽度5‰～25‰處理間的ETRmax無顯著差異，說明合適的鹽度能促進最大電子傳遞效率的提高。

3 結論和討論

有研究表明海馬齒能夠忍耐30‰以上的鹽度[6],但存活率較低；也有研究表明，30 g/L的NaCl鹽脅迫已經超出海馬齒根系正產生理活動的閾值。本試驗條件下，30‰鹽度約為27.6 g/L的NaCl溶液，由于恒溫培養箱內水的蒸發量較大，造成鹽度30‰培養液在短期內鹽度上升，約35‰，達到了海馬齒正常生理活動的閾值，植物的抗鹽脅迫系統完全紊亂崩潰，“泌鹽”機制也難以維持植物生存，所以鹽度30‰處理的海馬齒植株全部萎蔫死亡；由于海馬齒分布廣泛，也可能是因為種質不同，抗鹽脅迫的極限略有差異, 出現鹽度30‰組全部死亡的結果。

海馬齒作為鹽生植物，在鹽度10‰時的各生長指標均為最高，僅株高生長量較淡水培養的低，說明適當的鹽度能夠促進海馬齒的生長和發育，特別是根系的發育，反映了海馬齒具有作為近海、河口水體生態修復種的潛力。海馬齒在5‰和大于20‰鹽度中的生長會受到抑制，在鹽度5‰的相對生長量比鹽度10‰的低，可能是因為復鹽中的大量Cl-對生長產生了抑制作用。有研究表明, 在一定Na+濃度范圍內，Cl-具有促進鹽生植物生長的作用，但在無或低Na+時，則會產生抑制作用[12]。低鹽度時因為較低的Na+濃度，Cl-產生了抑制作用，當鹽度約為10‰時則產生促進作用，然而當鹽度持續升高,Na+濃度增加，則導致植物對K+、Mg2+、Ca2+吸收下降，Na+、Cl-積累產生毒害作用[14]，水體滲透勢增加，植株吸水困難，打破了能量平衡，最終造成植物體的死亡[15]。植物體在遭受鹽脅迫時, 首先是根系遭到脅迫，根系活力下降，根系粗壯, 分根較少，抗氧化活性提升[16]；進而吸水能力下降, 氣孔關閉，光合作用下降[17]，最終導致有機物質積累減少，在表觀上顯示為對根長、株高、鮮重的抑制。

高鹽海水培養會對植物產生復鹽脅迫。復鹽脅迫對植物的傷害分為原初鹽害和次生鹽害，次生鹽害主要是離子脅迫，會引起光合作用降低[18-19]。本試驗結果表明，復鹽脅迫下，葉片的葉綠體被破壞，葉綠素含量下降，但葉綠素的組成并沒有發生變化。這可能是葉綠素含量下降并不顯著，某種調節機制緩解了離子毒害并誘導合成了特異性蛋白，進而促進了葉綠素的合成[20]，這也反映出海馬齒根系在高鹽逆境下仍能夠有效吸收Mg2+等與光合作用相關的離子，維持光合色素的含量[21]，但由于氣孔關閉和呼吸作用加劇，植物生長仍受到顯著抑制。依據葉綠素熒光參數的各項指標發現，適度復鹽處理，植物的PS II光合系統效率會增加。鹽度達20‰時，海馬齒的光能轉化雖無顯著變化，但實際光量子產量略有下降，非調節性能量耗散的量子產量增大，電子傳遞效率有提升。鹽度達25‰時，前述指標均迅速下降。結合生長指標，海馬齒在鹽度20‰時受到脅迫，會啟動某種特殊補償機制對自身光合系統進行補償，主要是產生過剩光能以維持光能轉化效率和提升電子傳遞效率，并通過某種機制對過剩光能進行再利用或抵御過剩光能損害，但當鹽度達25‰時則超出補償極限，熱耗散顯著增加，光能利用率顯著下降，調節機制喪失。因此，植物在遭受鹽脅迫時，能夠通過增加熱耗散從而提高光能利用，降低過剩光能帶來的傷害，維持光合系統不受損害，這暗示了植物面臨復鹽脅迫時，植物激素參與了調節，降低鹽脅迫效應[22-23]。

本試驗前通過溫度梯度和光誘導試驗確定了海馬齒最適生長的溫度和光照，并在該試驗條件下進行。近年來常將水生植物應用于富營養化水體的凈化[24]，海馬齒具有作為濱海生態修復種的潛力, 其生態浮床適宜生長于鹽度為0～15‰的水域，具有較高的相對生長率，可以通過收割植物移除水體中的營養鹽。在鹽度10‰時，海馬齒具有最高相對生長率，可以獲得最大產出，其作為廣東及東南亞國家喜食的蔬菜，也具有良好的海水蔬菜開發前景。依據海馬齒的自然分布狀況，海馬齒大規模生產應用仍面臨擴大栽培區域的難題，低溫抑制生長成為當前亟待攻克的關鍵，物理手段中保溫材料的應用一定程度上提供了解決思路，而對植物抗寒基因挖掘從而擴大其作為紅樹伴生植物的生存區域將成為新的研究方向。

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Effect of Salinity on Growth and Fluorescence Parameters of Coastal Restoration Species

LIU Wei1, CHANG Jia-nan1, ZHANG Jian-lin1, LIU Jin-lin1, QIN Yu-tao2, ZHONG Yi-yun1, GAO Xiao-feng1, XING Hao1, XIA Li-hua2, SUN Bin1, HE Pei-min1*

(1.College of Marine Ecology and Environment, Shanghai Ocean University,Shanghai 201306, China; 2.East China Sea Environmental Monitoring Center, State Oceanic Administration, Shanghai 200137, China)

To explore the appropriate salinity and appropriate region ofgrowth, the growth and chlorophyll fluorescence parameters were measured simulated artificial ecological floating bed for hydroponics in constant temperature incubator. The results showed that the growthofwas well at 0-15‰ salinity conditions, and seawater with 10‰ salinity promoted its growth. The relative growth rate and fluorescence parameters were inhibited when the salinity was 5‰ and above 20‰. The light energy utilization and electron transfer efficiency ofdecreased under salt stress, and regulatory energy dissipation increased, thus affecting photosynthesis. When salinity reached 30‰,death finally. Therefore,had a good potential for ecological restoration and marine vegetables development at the appropriate temperature, the salinity of 0-15‰ water area could be the restoration application area, while 10‰ salinity could promote its growth and cultivation of marine vegetables.

;Chlorophyll fluorescence kinetics; Salt stress; Ecological restoration; Marine vegetable

10.11926/jtsb.4297

2020-08-20

2020-10-12

國家重點研發計劃項目(2016YFC1402103)；上海市海洋局科研項目(滬海科2015-2)資助

This work was supported by the National Key Research and Development Program (Grant No. 2016YFC1402103); and the Project for Scientific Research of Shanghai Oceanic Administration (Grant No. 2015-2).

劉煒(1995～ )，男，碩士研究生，主要研究水域生態修復與植物生理學。E-mail:m18855998610@163.com

Corresponding author. E-mail: pmhe@shou.edu.cn