重慶常見園林樹木異速生長關系隨發育的變化*

趙園園， 王海洋

1. 北京師范大學 生命科學學院/生物多樣性與生態工程教育部重點實驗室， 北京 100875； 2. 西南大學 園藝園林學院， 重慶 400715

植物功能性狀間的權衡關系為異速生長是普遍存在的規律[1]， 植物在生長發育的過程中， 不斷改變對資源的利用策略以適應環境變化[2]， 從而導致了不同性狀間的相對生長速率出現差異[3]． 關于異速生長的研究主要集中在生物量分配[2]， 生物量是綠色植物通過同化器官的光合作用在單位面積內積累的有機質和能量， 如何有效地分配生物量對于物種的生存和繁殖有巨大的作用[4-5]． 異速生長的速率受遺傳特性、 環境因子和個體大小的影響[6]． 此外， 生物量分配對環境變化的響應程度與植物的生態學特征有關[7]， 因此， 對于植物異速生長關系的研究有利于更好地理解植物適應性[2， 8]， 在生態學中具有重要的意義．

植物功能性狀一般指影響植物存活、 生長和繁殖的性狀， 其屬性能夠單獨或聯合指示植物生長發育的信息及對環境變化的響應[9]． 由于木本植物乃構件生物， 一年生枝條即為其構件． 它是植物體上最有活力的部分， 其上著生葉、 花和果實， 研究它的結構和資源分配是植物生活史研究的重要內容之一[10]． 其中， 葉性狀最能反映植物生長發育狀態． 葉片通過光合作用進行物質生產， 葉面積、 葉干質量的增加意味著植物獲取的物質和能量增多， 葉柄具有支持葉片、 輸導水分和營養物質的作用[7， 11]； 此外， 莖具有物理支持、 保存水分及養分的功能[12]． 植株是由相互作用的源(葉片)和匯(莖、 根和果實)組成的系統， 源通過韌皮部運輸提供光合產物， 匯通過競爭獲得光合產物[13]， 各個構件之間并不是獨立進化的， 而是存在一定的權衡關系． 因此， 對于枝條異速生長關系的研究可以從莖性狀和葉性狀的水平上入手．

目前， 已有學者圍繞一年生枝條異速生長關系開展過研究， 大部分研究發現， 植物葉片干質量、 葉面積與葉柄干質量間呈顯著的異速生長關系[14]， 由于“回報遞減”的效應， 隨著葉干質量的增加， 葉面積并未成比例地增加[15-16]； 莖干質量與葉干質量間也存在異速生長關系[17]． 也有研究發現， 葉干質量與葉面積、 莖干質量雖顯著正相關， 但具有等速生長關系[18]， 且葉干質量大小主要受到莖直徑的制約[19]． 此外， 植物枝葉性狀在不同生活型間也有一定的差異． 常綠植物與落葉植物相比， 一般葉壽命長、 比葉質量高、 營養成分及水力傳導性低[4]， 具有更強的抗寒和抗栓塞和氣穴現象的能力， 對莖和葉柄的投入較高[20]． 然而， 不同生活型間如何分配相同的資源， 其異速生長關系在不同發育階段的變化是否一致， 這種變化是異速生長造成的表型差異， 還是因為不同發育階段植物可利用的資源不同， 從而導致的真正可塑性變化呢[21]？

因此， 本文以重慶主城區14種常見園林植物的一年生枝條為對象， 研究了不同物種和生活型間常見園林植物在不同發育階段(新生期、 花期和果期)的莖干質量與葉柄、 葉片干質量及葉面積、 葉片干質量與葉柄干質量、 葉面積的異速生長關系， 以期了解莖葉干質量的投資方式是否隨資源條件的改變而不同， 從而有助于理解一年生枝條的生長對策的特點及其意義．

1 研究地區與研究方法

1.1 研究區域

研究區域為重慶市主城區(28°27′-30°26′N、 105°17′-107°27′E)， 平均海拔400 m， 地形地貌以丘陵山地為主； 氣候類型為中亞熱帶濕潤季風型氣候， 年均降水量為1 000～1 200 mm， 空氣濕度大． 采樣地點包括南山植物園、 歌樂山森林公園、 中央公園、 園博園、 縉云山、 西南大學、 重慶大學、 照母山森林公園、 鴻恩寺森林公園、 沙坪壩公園、 動物園、 嘉陵公園、 百林公園、 歌樂山文化廣場和鵝嶺公園等15個樣地．

1.2 樣品采集

以成熟、 健康且末端不分枝的一年生枝條、 著生完全開放花朵的一年生枝條及著生成熟果實的一年生枝條為研究對象， 包括其上的附屬物(葉、 莖)． 實際采樣中， 部分植物的花朵和果實著生在二年生枝條上， 也將其包含在本次研究中． 實驗于2017年10月-2018年10月進行， 根據植物物候的差異， 分別在植物完成展葉及枝條生長時、 花期、 果熟期， 每個物種隨機選擇3～6株成熟個體， 在植物外冠層東西南北4個方向隨機采集4個葉片、 花和果實沒有明顯損傷的枝條， 采集后立即放入自封袋， 帶回實驗室測量相關指標． 根據常見園林植物分布習性和重慶常見觀花觀果植物的特性， 本次實驗共采集植物14種， 其中常綠植物4種， 包括天竺桂(Cinnamomumjaponicum)、 樟(Cinnamomumcamphora)、 紅花檵木(Loropetalumchinensevar.rubrum)、 海桐(Pittosporumtobira)； 落葉植物10種， 包括紅楓(Acerpalmatum)、 海棠花(Malusspectabilis)、 李(Prunussalicina)、 紫葉李(Prunuscerasiferaf.atropurpurea)、 紫荊(Cercischinensis)、 玉蘭(Yulaniadenudata(Desr.) D. L. Fu)、 梅(Armeniacamume)、 紅花碧桃(Amygdaluspersicavar.persicaf.rubro-plena)、 紫葉桃花(Amygdaluspersicavar.persicaf.atropurpurea)和桃(Amygdaluspersica)．

1.3 指標測定

將帶回的實驗材料放在恒溫鼓風干燥箱中， 在70 ℃條件下烘干48 h后至恒質量， 用FA1004萬分之一電子天平測量莖干質量、 葉柄干質量和葉片干質量； 用透明玻璃蓋板壓平葉片并采集電子照片， 再用Adobe Photoshop CS5和AutoCAD 2010軟件計算葉面積．

1.4 數據分析

在數據分析前， 對每個一年生枝條的功能性狀數據進行對數轉換(以10為底)， 使之符合正態分布． 對分析一年生枝條異速生長關系使用的方程y=b×a， 在研究前兩邊取對數， 轉化為線性方程lgy=lgb+algx， 式中：x與y分別表示一年生枝條功能特征參數；b代表截距；a為斜率， 表示異速生長方程的參數(當a=1時， 為等速生長；a≠1時， 為異速生長)． 采用標準化主軸估計(standardized major axis， SMA)方法估計異速生長方程的參數， 運用軟件(S)MATR Version 2.0完成， 根據Pitman方法計算回歸斜率的置信區間． 所有繪圖均在Origin 9.1軟件中完成．

2 結 果

2.1 莖干質量與葉柄、 葉片干質量及葉面積的生長關系

2.1.1 不同物種枝葉性狀的異速生長關系

枝葉性狀在新生期和果期均呈極具有統計學意義的相關關系(p<0.001)， 而在花期不相關(p>0.05， 表1)， SMA斜率在不同發育階段均存在有統計學意義的差異(p<0.05， 圖1)． 莖干質量與葉柄干質量SMA斜率在新生期顯著小于1(p=0.019)， 花期和果期與1均無具有統計學意義的差異(p>0.05， 圖1a)． 莖干質量與葉片干質量、 葉面積的SMA斜率在新生期均顯著小于1(p<0.001)， 花期與1無具有統計學意義的差異(p>0.05)， 果期則顯著大于1(p<0.05； 圖1b和圖1c)． 表明新生期和果期枝葉性狀之間存在具有統計學意義的異速生長關系(果期莖干質量與葉柄干質量為等速生長關系)， 而花期均為等速生長關系．

圖1 枝葉性狀的生長關系

表1 一年生枝條的莖干質量與葉柄、 葉片干質量及葉面積回歸參數

2.1.2 不同生活型枝葉性狀的異速生長關系

在常綠植物中， 枝葉性狀表現出顯著的正相關關系(p<0.001， 表1)． 常綠植物在不同發育階段的異速生長指數均無具有統計學意義的差異(p>0.05， 圖2)， 莖干質量與葉柄干質量、 葉面積的共同斜率分別為0.882(置信區間CI為0.744～1.049)、 0.780(CI為0.780～1.037)， 與1均無具有統計學意義的差異(p>0.05； 圖2a，c)； 莖干質量與葉片干質量為0.746(CI為0.746～0.936)， 顯著小于1(p=0.002， 圖2b)． 此外， 果期的y軸截距顯著大于花期和新生期或沿著共同主軸有顯著的向上的位移(p<0.05)， 表明果枝具有更大的莖葉干質量．

圖2 常綠植物枝葉性狀的生長關系

在落葉植物中， 除花期的莖干質量與葉柄干質量不相關外， 其余的枝葉性狀均存在有統計學意義的相關(p<0.001； 表1)． SMA斜率在不同發育階段均有具有統計學意義的差異(p<0.05； 圖3)， 莖干質量與葉柄、 葉片干質量及葉面積的SMA斜率在新生期均顯著小于1(p<0.05)， 花期與1無具有統計學意義的差異(p>0.05)， 果期則顯著大于1(p<0.05)． 表明新生期和果期枝葉性狀之間存在顯著的異速生長關系， 而花期均表現為等速生長關系．

圖3 落葉植物枝葉性狀的生長關系

2.2 葉片干質量與葉柄干質量、 葉面積的生長關系

2.2.1 不同物種葉性狀的異速生長關系

不同物種葉性狀間均呈極具有統計學意義的正相關關系(p<0.001， 表2)， SMA斜率在不同發育階段均存在有統計學意義的差異(p<0.05， 圖4)． 葉片干質量與葉柄干質量、 葉面積SMA斜率在新生期和花期顯著大于1(p<0.05)， 而果期與1無明顯差異(p>0.05)． 表明新生期和花期葉片干質量的增加速度遠大于葉柄干質量和葉面積的增加速度， 果期的增加速度相似．

表2 一年生枝條的葉片干質量與葉柄干質量、 葉面積回歸參數

圖4 葉性狀的生長關系

2.2.2 不同生活型葉性狀的異速生長關系

在每一個生活型內， 葉性狀間均呈極具有統計學意義的正相關關系(p<0.001， 表2)． 其SMA斜率在常綠植物中差異均具有統計學意義(p<0.05， 圖5)， 葉片干質量與葉柄干質量SMA斜率在新生期顯著大于1(p=0.001)， 花期與1無具有統計學意義的差異(p=0.100)， 果期則顯著小于1(p=0.020， 圖5a)； 葉片干質量與葉面積SMA斜率在新生期與1無具有統計學意義的差異(p=0.625)， 在花期和果期顯著大于1(p<0.05， 圖5b)． 表明隨著發育歷程的改變， 葉片干質量的增加速度逐漸小于葉柄干質量增加速度， 而逐漸大于葉面積增加速度．

圖5 常綠植物葉性狀的生長關系

在落葉植物中， 葉片干質量與葉柄干質量在不同發育階段的共同SMA斜率為1.102(CI為1.024～1.186)， 顯著大于1(p=0.011)， 且果期的y軸截距顯著大于花期和新生期(p<0.001)， 且沿著共同主軸有顯著的向上的位移(p=0.007)， 表明果枝具有更大的葉片和葉柄干質量(圖6a)． 葉片干質量與葉面積SMA斜率在新生期顯著大于1(p<0.001)， 在花期和果期與1無具有統計學意義的差異(p<0.05， 圖6b)， 表明葉片干質量與葉面積由異速生長關系轉變為等速生長關系．

圖6 落葉植物葉性狀的生長關系

3 討 論

3.1 異速生長關系隨發育歷程的變化

在物種水平上， 花期枝葉性狀相關性較差， 新生期和果期則顯著相關， 可能是花枝中紫荊、 桃等落葉植物在開花的同時葉片還未長出或正在萌發， 未來需進一步研究不同開花習性間的差異． 此外， 不同物種之間的SMA斜率在不同發育階段差異顯著(圖1)， 即枝葉的異速生長狀態在發育過程中發生了轉變． 這說明了隨莖干質量的增加， 葉柄干質量、 葉片干質量和葉面積發生了真正的可塑性變化， 是植物最高程度的可塑性變化[22]． 新生期的莖干質量與葉柄干質量、 葉片干質量及葉面積表現出小于1的異速生長關系， 說明莖干質量的增加速度小于葉柄干質量、 葉片干質量及葉面積的增加速度， 花期為等速生長關系， 果期為大于1的異速生長關系． 結果表明， 在枝條水平上， 具有較大枝的植物比具有小枝的植物能支撐更大比例的葉面積， 且具有較高的葉生物量分配比例[23]， 即枝條越粗， 其上生長的附屬物葉也越大， 這進一步證明了Corner法則的普適性[24]． 不同發育階段枝葉之間異速生長指數的不同反映了它們利用資源條件策略的差異． 在新生期， 植物通過增加葉生物量分配比例， 從而增加光捕獲面積， 提高光合能力[2]． 到了花期和果期， 植物不需要通過增大葉面積以增加光合速率， 且隨著枝條上附屬物(花、 果)增多， 植物所需要的養分和水分也隨之增多， 一般來說， 莖除了具有傳導水分和養分的作用外， 還有支撐葉、 花和果實， 抵抗風的拉力等作用， 這就要求莖提供額外的機械支撐， 并且莖干越粗， 導管越大， 運輸水分和養分的效率越高[12]． 因此， 隨著發育的進行， 莖干質量的增加要大于葉柄干質量、 葉片干質量和葉面積的增加速度才能保證植物的生長發育．

在葉水平上， 不同物種間呈顯著的正相關關系， 且SMA斜率在不同發育階段差異顯著(圖4)， 即隨著發育階段的變化， 同化產物的分配策略發生了變化． 新生期和花期的葉片干質量增加速度大于葉柄干質量和葉面積的增加速度， 即植物對于葉內支撐構件(葉柄)的投資所付出的代價比其獲得的收益(葉片增加)要小， 這和楊冬梅、 楊瓊等[10，25]的研究結果不一致． 可能是因為莖和葉柄都具有傳導、 支撐等功能[20]， 而葉柄的傳導效率低于莖[26]， 因此植物此時降低了對于葉柄的生物量投入． 果期葉片干質量、 葉柄干質量和葉面積等速生長， 可能是因為果期植物對于光合面積和光合效率的要求較高， 植物需要增加對于葉柄的投資， 以避免葉片間相互遮擋， 從而獲得更多的光能， 增加光合作用效率， 產生更多的同化產物以滿足發育的需要[25]． 此外， 果期風力較大， 葉片和果實生物量也達到最大， 植物也需要增加對于葉柄的投入以滿足機械支持的作用．

3.2 常綠與落葉植物異速生長關系差異

在常綠植物中， 不同發育階段的莖葉性狀間SMA斜率無顯著差異(圖2)， 莖干質量增加速度與葉柄干質量、 葉面積增加速度相同， 小于葉片干質量的增加速度． 在落葉植物中， SMA斜率差異顯著(圖3)， 不同發育階段異速生長關系的變化可能說明了葉片對于代謝活性投資的變化， 這個研究結果與物種間異速生長關系的變化一致． 也就是說， 落葉植物在不同發育階段莖葉關系發生了真正的可塑性變化， 它對于物種枝葉異速生長關系的研究可能比常綠植物更有可靠性． 與花期、 新生期相比， 果期可能會面對更多的大風和低溫脅迫， 因此提高一年生枝條的支撐投資建設， 且這些生物量主要以密度的形式累積在莖結構中， 因此， 果期莖干質量和組織密度更高[8]， 這種方式在落葉植物上更加明顯． 與落葉植物相比， 在新生期和花期， 常綠植物的莖葉異速生長指數均大于落葉植物， 說明當莖干質量一定的情況下， 常綠植物能夠支撐更多的葉干質量和葉面積； 而在果期， 落葉植物的莖葉異速生長指數大于常綠植物， 即當葉片干質量或葉面積一定的情況下， 落葉植物對于莖等支撐結構投資更高， 可能是由于采樣時某些落葉植物的果實結在二年生枝條上， 從而使得落葉植物對于莖的投資增高．

在常綠植物中， 不同發育階段的葉性狀間SMA斜率差異顯著(圖5)， 且隨著發育歷程的改變， 葉片干質量的增加速度逐漸小于葉柄干質量增加速度， 而逐漸大于葉面積增加速度． 在落葉植物中， 葉片干質量與葉柄干質量的共同斜率大于1， 即葉片干質量的增加速度始終大于葉柄干質量的增加速度， 可能是因為莖提高了足夠的支持和傳導水分、 養分的能力， 落葉植物對于葉的同化產物的分配主要集中在葉片上； 葉片干質量與葉面積則由大于1的異速生長關系轉變為等速生長關系， 這一研究結果與物種間葉性狀異速生長關系一致． 也就是說， 常綠植物葉性狀間異速生長關系的可塑性變化高于落葉植物， 即發生了真正可塑性變化． 此外， 常綠植物在新生期和花期葉片干質量與葉柄干質量SMA斜率大于落葉植物， 而在果期表現為落葉植物大于常綠植物， 說明在葉片干質量一定的情況下， 常綠植物在新生期和花期支撐更低的葉柄干質量， 在果期則需要支撐更多的葉柄干質量， 可能是因為常綠植物葉壽命和生長季較長， 水力傳導性低[4]， 在冬季要遭受更大的拉力， 并且需要防止凍冰引起的栓塞和氣穴現象， 增加抗寒能力， 因此單位葉柄干質量支撐較小的葉片[20]． 與此同時， 在新生期和花期(部分先花后葉植物)， 落葉植物葉片發育旺盛， 因此， 一定的葉柄干質量可以支持更多的葉片干質量．

4 結 論

1) 不同物種間枝、 葉性狀異速生長關系在發育過程中發生了轉變， 即隨著莖、 葉片干質量的增加， 葉柄干質量、 葉面積發生了真正的可塑性變化， 是可塑性較高的性狀之一．

2) 在不同發育階段莖葉性狀生長關系的比較中， 隨著莖干質量的變化， 落葉植物的葉柄、 葉片干質量和葉面積發生了真正的可塑性變化； 而在葉性狀生長關系的研究中， 隨葉片干質量的變化， 常綠植物的葉柄干質量和葉面積發生了真正的可塑性變化． 也就是說， 植物功能性狀間異速生長關系與生活型有關聯．

3) 不同物種和生活型的植物在不同發育階段(新生期、 花期和果期)的莖、 葉之間的異速生長關系存在差異， 這說明了物種在應對發育歷程的改變時， 莖葉干質量的投資方式也隨著資源條件的改變而改變， 這種應對發育歷程的改變而產生的一種適應性機制對于理解植物的生長對策， 尤其是一年生枝條， 具有重要的理論意義．