3個溫帶闊葉樹種根系長期分解速率研究

潘 君,王傳寬,王興昌,*

1 東北林業大學生態研究中心,哈爾濱 150040 2 東北林業大學森林生態系統可持續經營教育部重點實驗室,哈爾濱 150040

根系是森林生態系統中重要的碳庫和養分庫,對生態系統碳和養分循環起著重要作用[1- 3]。與季節性集中凋落的落葉相比,溫帶森林的根一年四季都有可能發生死亡并逐漸分解[4]。植物凋落物向土壤輸入的物質,很大一部分來自根系,但根系凋落物在生態系統有機物循環中的作用近年來才逐漸受到重視[5]。根系分解是碳和養分歸還土壤的主要途徑[6],森林中地下凋落量平均約占年總凋落量的48%[5, 7]。因此,根系分解是養分、碳和能量在生態系統內和生態系統之間、生物圈和大氣之間循環的重要基礎[8-9]。

與地上凋落物分解相比,根系分解研究還很不足。盡管細根(< 2 mm)[5, 7, 10]分解研究已有很多,但粗根分解動態研究仍非常匱乏,絕大多數根系分解的研究持續時間短,不足以反映根系分解的整個過程。凋落物分解過程分為早期的快速分解階段和后期的慢速分解階段[1-2, 8, 11-12]。相對于地上凋落物,根系分解緩慢[13],因此短期研究只能反映早期快速分解階段情況而高估分解速率。而Moore等[14]對溫帶、寒帶和亞北極生態系統中分解袋法研究時間的調查顯示,大多數(69%)的分解袋法研究時間為1—2 a,84%的分解袋法研究時間為3 a或更短,只有5%的分解袋法研究時間超過5 a。此外,很多研究表明細根是根系凋落物庫的最大貢獻者,細根對土壤養分有效性具有重要作用[5, 7]。然而,有證據表明粗根對土壤有機物質的貢獻也不能忽略[5, 10, 15],但以往研究對粗根分解模式知之甚少。而且根系長期分解研究僅局限在細根上[8, 13, 16-17],我國溫帶森林仍缺乏不同直徑根系長期分解研究。

本文通過我國東北地區3個溫帶樹種不同徑級根系7 a53 d的分解實驗,比較長期和短期根系分解及其隨根直徑、樹種的變化模式。研究結果可為探究地下部分的根系凋落物分解以及物質循環和能量流動提供依據。

1 材料和方法

1.1 研究區域概況

研究區域在黑龍江省東北林業大學帽兒山森林生態站(45°25′N,127°38′E)。該地區屬于長白山山系支脈,張廣才嶺西北部的余脈。溫帶大陸性季風氣候,夏季溫暖濕潤,冬季寒冷干燥。2008—2018平均年降雨量為676 mm,年平均氣溫為2.0℃[18]。其主要土壤類型為暗棕壤。

1.2 野外取樣與處理

試驗地點位于通量塔周圍天然次生林,平均海拔400 m,平均坡度為9°。選擇主要樹種白樺(Betulaplatyphylla,BP)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica,UJ)、水曲柳(Fraxinusmandshurica,FM)[18],研究其不同直徑的根系分解速率變化規律。每個樹種隨機選擇3—5株樣木,于5月26日春季根系死亡高峰后[19],在0—20 cm土層挖取足夠的根混合帶回實驗室。將取回的根用自來水將其表面附著的泥土清洗干凈,明顯的死根剪掉,然后將根系分為5個直徑等級：< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm,自然風干。實驗采用分解袋法[20],分解袋的網眼大小非常重要[21],本實驗選擇網眼0.1 mm的分解袋能夠防止活根進入,也可避免分解后期根系碎屑掉出分解袋。測量根系風干質量與70℃烘干質量的比值,用于計算根系的初始干質量。對每個樹種每個直徑等級的根系,稱取2—5 g的風干根,放入網眼為0.1 mm的分解袋中并用記號筆記錄初始風干質量(精確到0.001 g)。根直徑< 1 mm、1—2 mm和2—5 mm各60袋,3個樹種共540袋；根直徑5—10 mm和10—20 mm各30袋,3個樹種共180袋。于2012年6月3日將每個樹種根系分解袋埋入各自樹種樹冠下土壤(10 cm深),把計劃同時取樣的網袋穿在一條塑料繩上以便后期取回分解袋,每個樹種重復5株樣木。為減少因分解環境改變而產生的差異,布設分解袋后表層覆蓋林地凋落物,盡量恢復原樣。按照分解前期取回分解袋的間隔時間較短,分解后期取回分解袋的間隔時間較長,在分解的第1年進行5次取樣,取樣時間分別為2012年6月30日、7月31日、9月1日、10月1日、11月2日；第2年進行3次取樣,取樣時間分別為2013年5月9日、7月20日、9月22日；第3、5、8年分別只進行1次取樣,分別在2014年09月15日、2016年6月25日、2019年7月26日進行取樣,歷時7年53天(即7.15 a)。樣品取回后先清洗分解袋,70℃烘干,再稱取干質量(精確到0.001 g)。

1.3 數據處理

質量保持率是分解剩余干質量占初始干質量的百分比,其值越大分解越慢；分解率為100%減去質量保持率。3個樹種根系質量保持率時間動態球形檢驗(Mauchly′s Test of Sphericity)P<0.05,說明根系質量保持率之間存在時間自相關性,因此采用樹種和直徑及其交互作用的雙因素重復測量方差分析,通過組內和組間變異計算時間、直徑、樹種以及它們間的交互作用。根據同一樹種不同直徑質量保持率隨時間的變化差異,將根系分解過程分為快速分解階段和慢速分解階段。采用Olson指數衰減模型Mt/M0=e-kt[22]擬合質量保持率平均值隨時間的變化過程,Mt代表t時刻(a)剩余干質量,M0代表初始干質量,Mt/M0為分解t時刻根系質量保持率(%),即根系在t時刻剩余干質量占初始干質量的比例,t為分解時間,k為根系分解系數。該模型設置初始質量保持率為1,避免了初始質量估計偏差導致的k偏差[23]。k直接反映年分解速率,k值越大表明根系分解越快[3]。除了分解系數,還用最終平均分解率/7.15 a直接計算了根系年分解速率。采用單因素方差分析和Duncan多重比較判斷直徑、樹種間分解系數和年分解速率以及快慢速階段分解百分數的差異顯著性。采用非線性回歸分析3個樹種分解系數、年分解速率隨直徑的變化規律。利用SigmaPlot 14.0繪圖,用SPSS 22軟件進行統計分析。

2 結果

2.1 樹種和根直徑對根系質量損失的影響

重復測量方差分析表明,時間、樹種、直徑(僅< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm)與樹種交互作用、樹種與時間交互作用顯著影響根系質量保持率,但直徑、直徑與時間交互作用以及直徑、樹種與時間三者交互作用均不顯著(表1)。

表1 三個樹種根系分解的重復測量方差分析結果

7 a53 d分解過程中,3個樹種根系質量保持率隨時間增加呈下降趨勢,且生長季根系質量保持率下降速率明顯快于非生長季。在快速分解階段(0—1.30 a),根系質量損失26%—47%；之后慢速分解階段(1.30—7.15 a)繼續損失12%—33%(圖1；表2)。在快速分解階段,白樺、春榆直徑間質量損失差異不顯著；但直徑影響水曲柳根系質量損失,直徑5—10 mm根系質量損失(47%)顯著高于直徑< 1 mm根系(29%)。在慢速分解階段,水曲柳根系直徑間質量損失差異不顯著；白樺根系質量損失為直徑5—10 mm、10—20 mm均高于直徑< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm；春榆根系質量損失則為直徑1—2 mm顯著低于直徑2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm。即使慢速分解階段分解時間遠長于快速分解階段,但春榆各徑級根系慢速分解階段的質量損失均顯著低于快速分解階段(表2)。根系分解7 a53 d后仍未完全分解,直徑1—2 mm的春榆根質量剩余達56%,分解最快的水曲柳直徑10—20 mm根系仍剩余24%(圖1)。

圖1 三個樹種不同直徑根系7 a分解過程中的初始質量保持率比較Fig.1 Initial mass remaining in different root diameter classes of three species during the seven years′ decomposition

表2 三個樹種根系快速分解階段(0—1.30 a)和慢速分解階段(1.30—7.15 a)的分解百分數

分解百分數為均值±標準差;不同小寫字母代表同一樹種的根直徑間差異顯著；不同大寫字母代表同一樹種和直徑分解階段間差異顯著(P<0.05),n=5;BP—Betulaplatyphylla, UJ—Ulmusdavidianavar.japonica, FM—Fraxinusmandshurica

2.2 根系分解系數

方差分析和Duncan多重比較表明根系分解系數隨樹種和根直徑而變(表3)。不同樹種同一直徑的根系分解系數不同,根直徑< 1 mm的3個樹種的分解系數中春榆和水曲柳顯著大于白樺；而其它根直徑則均為白樺最小、春榆次之、水曲柳最大,差異顯著性因直徑而異,總體上水曲柳根系分解系數顯著大于白樺和春榆(圖2；表3)。同一樹種不同直徑之間相比,白樺直徑10—20 mm根系分解系數顯著大于直徑< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm根系；春榆直徑< 1 mm根系分解系數顯著大于直徑1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm根系；水曲柳直徑< 1 mm與2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm以及直徑1—2 mm與5—10 mm、10—20 mm根系間差異顯著(表3)。3個樹種各直徑根系擬合得到的分解系數置信區間較大；白樺和水曲柳方程擬合度均較好,而春榆直徑< 1 mm、1—2 mm根系決定系數較小,擬合度較低(表3)。

表3 三個樹種不同直徑根系年分解速率、Olson指數衰減模型得到的分解系數(k)及其95%的置信區間與決定系數

3個樹種根系7 a分解系數隨直徑變化趨勢迥異(圖2)。白樺根系分解系數與直徑(各直徑區間的中間值)呈顯著線性正相關關系(R2=0.967,P=0.003)；春榆各直徑根系分解系數與根系直徑間的關系不顯著(P=0.390)；水曲柳根系分解系數與直徑呈顯著對數正相關關系(R2=0.829,P=0.032)。而短期分解系數則完全不同,白樺、春榆、水曲柳與直徑關系均不顯著(圖2)。7 a平均看,白樺、春榆、水曲柳根系年分解速率隨直徑的變化(圖3)與長期分解系數隨直徑的變化形式(圖2)類似。

圖2 三個樹種根系長期分解系數和短期分解系數隨根直徑的變化Fig.2 Change of the long-term and short-term decomposition constants with root diameter for the three tree species實線代表顯著,虛線代表不顯著

圖3 三個樹種根系年分解速率與根直徑的關系Fig.3 Relationships of the annual decomposition rate with root diameter for the three tree species實線代表顯著,虛線代表不顯著;年分解速率由分解率/分解時間(a)得到

3 討論

3.1 根系分解質量損失過程

本研究3個樹種不同直徑根系在分解初期階段(0—1.30 a)質量保持率快速降低,之后趨于平緩,這與之前的研究結論相一致[1-2, 11-12]。根系質量損失快慢主要與根系分解在不同階段養分釋放的速率和組分差異有關[2, 8, 15-16, 24],快速分解階段主要由凋落物中可溶性和相對不穩定的化合物的損失主導,包括初始總非結構性碳水化合物；后期質量損失逐漸減少,酸不溶性物質、木質素對分解有很強的主導作用。生長季氣候溫暖濕潤,淋溶作用增強,微生物酶的活性提高,根系質量保持率快速降低,因而生長季根系質量保持率減少快于非生長季[5, 11, 24- 26]；底物質量差異也會影響微生物活性,進而影響根系質量損失速率。

即使經過7 a53 d分解,根系仍剩余相當部分初始質量(24%—56%)。目前長期研究仍然不多[14],為了比較本文3個樹種根系分解速率差異,收集文獻發表數據作進一步比較。從這些數據可以看出,絕大多數白樺、春榆、水曲柳根系分解研究為短期研究。而短期研究[2, 12, 16, 27]普遍發現根系分解實驗結束時仍剩余大部分初始質量。黑龍江省豐林自然保護區35種木本植物的一級根系6 a研究結果[13]與此類似。國外研究表明,10 a分解后根系仍剩余初始質量的0.3%—79.7%[8],寒冷地區12 a分解后仍剩余其初始質量的50%以上[14]。本研究前2個生長季的根系分解系數明顯大于整個分解階段的分解系數,進一步證明了根系短期分解系數會高估根系分解速率,10 a以上的研究結果[8, 14]均表明用短期分解系數估計的凋落物全球儲量將被低估至少三分之一。這些研究均表明根系分解是一個長期過程,今后應加強根系分解長期研究(表4)。

表4 白樺、春榆和水曲柳根系分解相關文獻

3.2 根系分解系數種內種間變異

本文和許多文獻都表明根系分解速率種間差異很大[11-12, 31]。同一地點不同樹種和直徑的根系分解研究中,環境因子變異對根系分解的影響較小,而底物質量差異是影響其分解的主要因素[26, 29]。早期研究發現闊葉樹根系分解系數大于針葉樹[12],如歐洲一項研究發現歐洲榿木(Alnusglutinosa)大于歐洲赤松(Pinussylvestris)和東方云杉(Piceaorientalis)[6],我國東北地區的研究也表明水曲柳細根分解系數大于落葉松(Larixgmelinii)[2],楓樺(Betulacostata)也明顯大于紅松(Pinuskoraiensis)[1]。這歸因于闊葉樹的根具有較高濃度的易于分解的水溶性物質,而難分解的木質素濃度較低[12],樹種間底物質量不同,從而影響根系分解。最近研究發現根系分解速率還受菌根類型影響,內生菌根樹種根系分解速率大于外生菌根樹種[2, 13]。本文白樺和春榆為外生菌根,水曲柳為內生菌根[13, 32],同樣發現水曲柳分解快于白樺、春榆。此外,菌根類型之間相比,粗根分解也得到了類似規律,但需要更多樹種加以驗證。

根系分解系數隨直徑變化因樹種而異。白樺和水曲柳根系直徑越大,根系分解越快,這與前人對白樺和水曲柳進行研究的結果相一致(表4)；而春榆根直徑間分解系數沒有一致的規律。種間差異可能與Olson指數衰減模型擬合度有關。白樺和水曲柳擬合較好,其分解系數與根系直徑具有顯著正相關關系；春榆擬合較差,分解系數與根系直徑無顯著關系。進一步計算根系年分解速率,發現春榆直徑間仍沒有顯著的正相關關系(圖3),這基本排除了Olson模型擬合度的影響,春榆根系分解系數與根系直徑無顯著關系很可能是該樹種的固有特性。然而,本文重復之間的差異和Olson模型擬合的不確定性(表3)表明,增加重復數量以及研究局域尺度的根系分解變異對于正確解釋凋落物分解機制至關重要[9]。

以往絕大多數細根分解研究也發現根直徑越大根系分解系數越大[1, 15, 24, 33- 35],但粗根和細根的分解速率大小仍存在爭議[36],且粗根、細根分解的影響因子不同[10, 37]。同一地點,根系分解速率主要取決于底物質量(可溶性碳、N和木質素)差異,N和木質素濃度隨直徑增加而減小,而N和木質素對根系分解速率有抑制作用[2, 6, 10, 15, 33, 35, 38],因此徑級影響底物質量進而影響根系分解速率。也有研究表明分解開始時間與直徑存在交互作用[39]。本文不僅為本地區的物質循環提供基礎數據,而且粗根分解總體快于細根這一結果對增加根系分解速率的整體認知有重要意義。此外,本文結果也證明粗根分解對生態系統養分循環的貢獻不能被忽略。例如,伐根分解可能是采伐初期土壤微生物和植物養分的重要來源[40]。

本研究根系長期分解系數總體小于以往白樺、春榆、水曲柳根系短期分解實驗結果(表4)。可能有2個方面原因,一方面可能是因為以往研究時間普遍較短而高估分解系數；另一方面可能與本研究分解袋網眼小有關。網眼大會導致破碎的根系殘體在清洗過程中損失,從而高估分解速率,這在后期階段更加明顯；網眼小則會消除這一問題,但可能因為阻止土壤動物的進入而低估分解速率。因此本文的結果可以認為是根系分解速率的下限,而以往大網眼分解袋的短期實驗結果可以認為是根系分解速率的上限。而帽兒山春榆直徑< 1 mm的細根分解系數大于Sun等[13]的分解系數,這可能與后者研究地點豐林自然保護區的溫度低且分解袋網眼直徑更小有關(表4)。此外,短期分解系數也不一定能代表長期分解系數的種內、種間差異。短期分解系數和長期分解系數的種內排序存在一定差異,短期分解系數隨直徑變化趨勢與長期分解系數不同。因此,短期研究并不能充分認識整個根系分解過程,這與Moore等[14]研究結果一致,研究表明分解1 a和以后年份的質量損失之間的關系強度隨分解時間的延長而減小,說明短期分解系數不能準確的代表長期分解系數。

4 結論

7 a53 d分解過程中,白樺、春榆、水曲柳根系經歷快速分解和慢速分解兩個階段。白樺和水曲柳根系分解系數總體隨直徑增大而逐漸增大,而春榆的分解系數在不同直徑間沒有顯著的變化趨勢,總體上細根分解速率低于粗根；不同樹種的根系分解速率也存在差異,根直徑< 1 mm的分解速率大小排序依次為春榆>水曲柳>白樺,而其它根直徑則均按白樺>春榆>水曲柳的種間排序。在分解實驗結束后,根系仍剩余相當部分的初始質量(24%—56%),短期根系分解系數明顯大于長期根系分解系數,且短期分解系數也不能完全代表長期分解系數的種內、種間差異。本研究7 a分解實驗為東北溫帶森林不同樹種根系分解速率隨直徑的長期變化模式提供了重要數據。