基于底棲生物指數評價生態系統健康狀況的研究進展

王桂營 劉小賢 馮曾光 單晨楓 馬成龍

摘 要：生態系統健康是指生態系統所具有的穩定性與可持續性，即時間上可保持其組織結構、自我調節能力、脅迫恢復能力。該文闡述了應用廣泛的底棲生物指數對生態系統健康狀況評價的研究進展，介紹了底棲生物指數（指示物種、AMBI指數、BENTIX指數、群落多樣性指數、M-AMBI指數）的原理以及適用的生態環境狀況，探究5種底棲生物指數的內在聯系，建立針對不同生態環境的底棲生物指數體系。

關鍵詞：底棲生物指數;生態系統健康;評價方法

中圖分類號 X826文獻標識碼 A文章編號 1007-7731（2021）13-0169-05

Abstract： Ecosystem health refers to the stability and sustainability of the ecosystem， that is， the ability to maintain its organizational structure， self-regulation ability， and stress recovery ability over time. This article mainly describes the research progress of the widely used benthic index to evaluate the health of the ecosystem. It mainly describes the principles of benthic index （indicating species， AMBI index， BENTIX index，community diversity index，M-AMBI index） and the applicable ecological environment.

Key words： Benthic index; Ecosystem health; Evaluation method

1 引言

Rapport首次論述生態系統健康含義，認為生態系統健康是指生態系統所具有的穩定性和可持續性[1]。Schaeffer在生態系統健康評價方法的研究中提出，評價方法應建立在一系列指數應用的基礎上[1]。2000年歐盟提出的“水框架指令”極大促進了生物指數發展[2]。水域生態系統中用于生態評價的生物群體主要包含藻類、魚類、浮游動植物、底棲生物等，其中基于底棲生物群體的方法約占全部評價方法的27%[3]。目前，底棲生物指數在研究中使用最為廣泛[4]，主要包含指示物種、AMBI指數、BENTIX指數、群落多樣性指數（H′多樣性指數、J′均勻度指數、d豐富度指數）、M-AMBI指數、BQI指數、BOPA指數、MPI指數、B-IBI指數等[5-10]。利用底棲生物指數的方法評價生態系統健康的研究主要集中在指示物種、AMBI指數、BI指數、BENTIX指數、H′多樣性指數[11]。羅源灣生態系統健康評價方法研究中，主要應用AMBI指數、BENTIX指數、H′多樣性指數、M-AMBI指數[6]。萊州灣及近岸水域生態系統健康評價方法研究中，主要應用AMBI指數和H′多樣性指數[12]。廈門五緣灣生態系統健康評價研究中，主要應用AMBI指數和M-AMBI指數[13]。我國使用較為廣泛的底棲生物指數包含指示物種、AMBI指數、BENTIX指數、群落多樣性指數（H′多樣性指數、J′均勻度指數、d豐富度指數）、M-AMBI指數。水域生態系統健康狀況評價方法還包含指標體系的綜合性方法[14]。指標體系建立需要結合化學、物理、生物等方法，分別評價環境子系統、功能子系統、群落子系統的健康狀況，通過權重加成評價出生態系統整體的健康狀況[15-18]。

2 底棲生物指數

2.1 指示物種 指示物種是指在特定區域范圍內，可以反映并指示環境或某一因子特征的生物物種[5]。1916年德國Wilhelmi學者首次提出用小頭蟲（Capitella）指示海洋污染情況，開辟了利用生物物種評價海洋污染的研究領域[19]。1967年Bellan在有機物污染的研究中指出，根據現存物種對某一區域指定污染等級的可能性[20]。1970年實施的“美國貽貝監測計劃”與“國際貽貝監測計劃”是利用貽貝對污染物敏感的特性來監測海洋污染狀況[21]。

遵循指示物種的方法，學者將注意力集中于存在或不存在指示物種制定了生物學指數，如Bellan指數和Bellan-Santini指數，分析污染指示物種優勢度和無污染指示物種優勢度間的關系[22-23]。Bellan指數和Bellan-Santini指數具有相同的公式與解釋，只是指示物種類群不同（Bellan指數指示物種為多毛類，Bellan-Santini指數指示物種為片腳類）。指數具體公式見式（1），指數值超過1時表示已受到污染，隨著指數值的增加，污染程度也隨之增加。有學者認為Bellan和Bellan-Santini指數不可取，因為指示物種經常存在于相對密度較高的區域，且無法確定哪類指示物種可以較好地指示無污染狀況[24]。2001年生態系統健康評價方法與方向的研究中列舉出指示物種類群主要包含浮游生物（自養浮游生物、纖毛原生生物）、底棲無脊椎動物、高營養級魚類等[1]。

[IP=污染指示物種優勢度無污染指示物種優勢度] （1）

2.2 AMBI指數 根據底棲生物對環境污染（有機物富集）不同程度的敏感性，將底棲生物分為5個生態組[2，25]。GⅠ：對有機物富集非常敏感，存在于無污染條件下的物種;GⅡ：對有機物富集不非常敏感的物種;GⅢ：能承受大量有機物富集的物種;GⅣ：第二級機會種（輕度到嚴重失衡狀態過渡）;GⅤ：第一級機會種（嚴重失衡狀態）[6，26]。計算公式見式（2），評價標準值見表1。

AMBI=[（0×%GⅠ）+（1.5×%GⅡ）+（3×%GⅢ）+? ? ? ? ?（4.5×%GⅣ）+（6×%GⅤ）]/100 （2）

AMBI指數計算采用AMBI V5.0 軟件，在計算前需先去除非大型底棲無脊椎動物的種類，并且將物種名錄和WoRMS網站名錄進行核對與修訂[13]。AMBI指數起初建立在有機物和營養物富集的區域[30]，由于廈門五緣灣、福建海灣、渤海潮間帶、羅源灣等區域生境與起初建立區生境存在一定差異，導致AMBI指數評價污染程度偏低[3，6，13，26]。研究表明：在鹽度>25、站位物種較豐富且數量較均勻或者在GⅣ和GⅤ類群相對豐度較高的萊州灣區域，采用AMBI指數能更好地反映底棲生物群落受干擾狀況[12，29]。由此可見，AMBI指數的應用需要考慮研究區域的生境和物種豐富性、均勻性以及生態分組中GⅣ、GⅤ類群的相對豐度等。水域生態系統健康評價研究時，AMBI指數需與其他指數配合使用，才能更合理有效地評價環境質量狀況。

2.3 BENTIX指數 BENTIX指數在AMBI指數的基礎上，將AMBI指數的5個生態組減少為2個生態分組，避免物種分類有誤[31]。BENTIX指數包含敏感物種生態組GS和耐受物種生態組GT，GS=GⅠ+GⅡ+GⅢ，GT=GⅣ+GⅤ[32]。計算公式見式（3），評價標準值見表2。

BENTIX=（6×%GS+2×%GT）/100 （3）

BENTIX指數的計算由BENTIX Add-In v.1.0軟件完成[34]。BENTIX指數起初建立于地中海貧營養區域[35]，由于羅源灣區域生境與起初建立區生境存在一定差異，使得BENTIX指數評價結果不完全合理[6]。應用AMBI指數、BENTIX指數、ABC曲線對啟東近岸海域底棲動物群落健康評價的研究結果表明，少數站位ABC曲線評價結果較嚴重，總體上3個方法評價結果較為一致[34]。應用不同生物指數評價地中海西北海域底棲生物狀況的研究中，AMBI指數和BENTIX指數評價污染程度相對偏低，但其評價等級波動相對較小[36]。應用不同生物指數評價地中海港口環境狀況的研究表明，BENTIX指數適用于評估地中海港口環境狀況，且在不同季節、不同站位間差異性不大，但在污染嚴重的船廠港口，BENTIX指數評價污染程度相對較高[37]。由此可見，BENTIX指數應用在環境污染較輕的生態區域時，會導致其評價污染程度相對偏低;應用在環境污染較嚴重的生態區域時，會導致其評價污染程度相對偏高。BENTIX指數和AMBI指數為同類生物指數：當GⅣ生態組類群所占比例較高時，BENTIX指數可能會比AMBI指數評價污染程度高;當GⅡ或GⅢ或GⅡ+GⅢ生態組類群所占比例較高時，BENTIX指數可能會比AMBI指數評價污染程度低。

2.4 群落多樣性指數

2.4.1 Shannon-Wiener多樣性指數 Shannon-Wiener多樣性指數是以信息理論為基礎，假設個體是從一個“無限大”的群落中隨機抽取，所得物種都存在樣本中[38]。計算公式見式（4），評價標準值見表3。

[H′=-i=1spilog2pi] （4）

式中：H′是Shannon-Wiener多樣性指數代表符號;S是樣本物種數;pi是物種i在樣本中個體比例，通過Ni/N的比值來估算，其中Ni=物種i的個體數量，N=個體總數[39]。

H′指數的計算由軟件PRIMER完成[44]。羅源灣生態環境質量狀況評價研究表明，H′指數比AMBI指數、BENTIX指數更能合理地評價羅源灣環境狀況[6]。生物指數在福建近岸海域的適用性的研究結果表明，H′指數評價等級梯度明顯，更適合該區域，也能夠反映主要的環境壓力[3]。萊州灣及鄰近海域底棲生境健康評價的研究表明，當物種豐富且數量均勻以及生態組GⅣ、GⅤ類群所占比例較高時，H′指數評價的污染程度會偏低[12]。與AMBI指數相比，H′指數指示環境污染狀況更敏感，而AMBI指數指示底棲群落質量狀況更敏感[27]。研究表明，H′指數在單一物種相對豐度較高且底棲生物群落明顯不平衡時更加適用[29]。由此可見，H′指數在多數研究區域評價結果等級梯度明顯且更為合理。多數研究中，H′指數比AMBI指數、BENTIX指數評價污染程度偏高;而在生態組GⅣ、GⅤ類群所占比例較高，物種豐富且均勻時，H′指數評價的污染程度偏低。H′指數應用在污染較嚴重、物種豐富且均勻的生態區域時，會導致其評價結果不合理，需結合其他指數進行分析。H′指數應用于單一物種相對豐度較高且底棲生物群落明顯不平衡的區域時，其評價結果較其他指數會更合理。

2.4.2 Pielou均勻度指數 Pielou均勻度指數基于Shannon-Wiener多樣性指數，主要描述物種間的均勻程度，反映生物群落是否存在不平衡情況，間接指示環境污染狀況[45]。計算公式見式（5）。

[J′=H′/H′max=H′/log2 S] （5）

式中：J′是Pielou均勻度指數代表符號;H′max是Shannon-Wiener多樣性指數最大可能值;S是樣本物種數。J′指數具體計算過程由軟件PRIMER完成。J′指數取值范圍為0～1，越接近1說明均勻程度越高[46]。

2.4.3 Margalef豐富度指數 Margalef豐富度指數是通過將具體物種豐富程度和個體總數相關聯來量化多樣性[47]。計算公式見式（6）。

[d=（S-1）/logeN] （6）

式中：d是Margalef豐富度指數代表符號;S是樣本物種數;N是個體總數。

d指數具體計算過程由軟件PRIMER完成。應用d指數時主要問題是沒有較好的評價標準值，但后續研究中建立了d指數評價標準值：正常或輕度污染>4，中度污染4～2.5，高度或嚴重污染<2.5[30]。d指數評價標準值是針對葡萄牙河口建立的，由于區域生境間存在差異，因此該評價標準值在我國的合理性還需進一步研究。綜合以上研究，J′指數和d指數主要反映生物群落結構組成情況，多數研究中輔助H′指數評價環境狀況[42-47]。當J′指數和d指數值相對較高，且GⅣ和GⅤ生態組類群所占比例較高時，會導致H′指數評價污染程度偏低;當J′指數和d指數值相對較低，且GⅣ和GⅤ生態組類群所占比例較低時，會導致H′指數評價污染程度偏高。

2.5 M-AMBI指數 M-AMBI是包含AMBI指數、H′指數和物種豐度S的綜合性指數[48]。應用M-AMBI指數時首先需要確定AMBI指數、H′指數以及物種豐度S的參考基準值，具體計算過程由軟件AMBI V5.0完成[49]。M-AMBI指數參考基準值有3種確定方法，主要區別在于等級優參考基準值確定方法。首先將已知數據建立數據序列，去除數據序列的異常值。第1種：AMBI指數取數據序列最小值的0.85倍，H′指數和物種豐度S取數據序列最大值的1.15倍為等級優參考基準值[50];第2種：AMBI指數取數據序列最小值，H′指數和物種豐度S取數據序列最大值為等級優參考基準值[51];第3種：AMBI指數取數據序列的第10%位值，H′指數和物種豐度S取數據序列的第90%位值為等級優參考基準值[52]。這3種方法等級劣參考基準值均分別為AMBI指數=6、H′指數=0、物種豐度S=0[50-52]。

第1種方法：將AMBI指數、H′指數和物種豐度S在最好狀態下的結果擴大化，實際狀態相對較差，導致M-AMBI指數值偏低。第3種方法：將AMBI指數、H′指數和物種豐度S在最好狀態下的結果縮小化，實際狀態相對較好，導致M-AMBI指數值偏高。研究表明：當GⅣ、GⅤ生態組類群占大部分比例時，可能使用第1種方法計算的M-AMBI指數值所對應的評價等級更符合實際情況;當GⅣ、GⅤ生態組類群占少部分比例時，可能使用第3種方法計算的M-AMBI指數值所對應的評價等級更符合實際情況[50-52]。

利用AMBI指數、BENTIX指數、H′指數、M-AMBI指數評價羅源灣生態環境質量狀況，結果表明在沉積物有機富集低且底棲生物組成以敏感種為主的區域，使用H′指數和M-AMBI指數更能合理地評價生態環境質量狀況[6]。當單一物種相對豐度較高且底棲生物群落明顯不平衡時，使用H′指數和M-AMBI指數評價環境質量狀況更為合理;當GⅣ、GⅤ生態組類群占比較高且物種間均勻時，使用AMBI指數和M-AMBI指數評價環境質量狀況更為客觀[29]。

3 結語

建立在以底棲生物群落為研究對象的生物指數法，已成為評價和監測水域生態系統健康狀況的重要工具之一[11]。水域生態系統存在較高的復雜性和高度可變性以及受多種環境因素的影響，使得生態系統健康狀況評價的合理性主要依賴于生物指數的選擇[11]。底棲生物指數的選取需要考慮研究區生態環境及研究區底棲生物群落結構。不同底棲生物指數適用于不同的生態環境，相互配合使用從而達到對生態系統健康狀況最準確、最合理的評價。目前我國正在探索用于生態系統健康狀況評價的完整性指標體系。隨著科技的發展，生態系統健康評價指標體系將會逐漸完善。完善后的指標體系會包含理化指標（水質、底層土壤性質、大氣狀況）、生物學指標（營養結構、初級生產力、能量流動、生物多樣性、抵抗力、恢復力等）、經濟指標（經濟可持續發展性、公眾環境保護意識、人類-環境-經濟整體協調性）等[14，18]。

參考文獻

[1]馬克明，孔紅梅，關文彬，等.生態系統健康評價：方法與方向[J].生態學報，2001，21（12）：2106-2116.

[2]Simboura N，Argyrou M. An insight into the performance of benthic classification indices tested in Eastern Mediterranean coastal waters[J]. Marine Pollution Bulletin，2010，60（5）：701-709.

[3]吳海燕，傅世鋒，蔡曉瓊，等.不同底棲生物指數在福建省近岸海域的適用性[J].應用生態學報，2018，29（6）：2051-2058.

[4]耿世偉，渠曉東，張遠，等.大型底棲動物生物評價指數比較與應用[J].環境科學，2012，33（007）：2281-2287.

[5]孔紅梅，趙景柱，姬蘭柱，等.生態系統健康評價方法初探[J].應用生態學報，2002，13（4）：486-490.

[6]吳海燕，陳克亮，張平，等.基于不同生物指數的羅源灣生態環境質量狀況評價[J].應用生態學報，2013（03）：825-831.

[7]楊穎，劉鵬霞，周紅宏，等.近15年長江口海域海洋生物變化趨勢及健康狀況評價[J].生態學報，2020，40（24）：8892-8904.

[8]于海燕，李新正，李寶泉，等.膠州灣大型底棲動物生物多樣性現狀[J].生態學報，2006，26（2）：416-422.

[9]黃睿婧.海洋底棲生物指數在不同生境的應用研究[D].廈門：廈門大學，2011.

[10]蔡文倩，周娟，林巋璇，等.基于底棲生物指數的遼東灣生態質量狀況評價[J].海洋科學，2016，40（10）：105-112.

[11]羅先香，楊建強.海洋生態系統健康評價的底棲生物指數法研究進展[J].海洋通報，2009，28（3）：106-112.

[12]張娟.基于生物指數的萊州灣及鄰近海域底棲生境健康評價[D].青島：中國海洋大學，2013.

[13]林和山，俞煒煒，劉坤，等.基于AMBI和M-AMBI法的底棲生態環境質量評價-以廈門五緣灣海域為例[J].海洋學報，2015，37（8）：76-87.

[14]祁帆，李晴新，朱琳.海洋生態系統健康評價研究進展[J].海洋通報，2007，26（3）：97-104.

[15]楊建強，崔文林，張洪亮，等.萊州灣西部海域海洋生態系統健康評價的結構功能指標法[J]. 海洋通報，2003，22（5）：58-63.

[16]楊麗娜.大遼河口生態系統健康評價指標體系與技術方法研究[D].青島：中國海洋大學，2011.

[17]孫敏.珠海近岸海域生態系統健康評價及脅迫因子分析[D].青島：中國海洋大學，2012.

[18]鄭保，羅文勝.河流生態系統健康評價指標體系及權重的研究[J].水電與新能源，2019，8（33）：60-65.

[19]李永祺，丁美麗.海洋污染生物學[M].北京：海洋出版社，1991：445-449.

[20]Bellan G. Pollution et peuplements benthiques sur substrat meuble dans la région de Marseille. Première Partie[J]. Le Secteur de Cortiou，1967.

[21] Goldberg E D，Missel U S. Result on trace metals and mdionuclides. Estuarine Costal and Shelf[J]. Science，1977-1978，16 （1）：69-93.

[22]Bellan G. Annelides Polychetes des substrats solides de troix milieux pollues sur le cotes de Provence （France）：Cortiou，Golfe de Fos，Vieux Port de Marseille[J]. Téthys，1980，9（3）：260-78.

[23]Bellan-Santini D. Relationship between populations of amphipods and pollution[J]. Marine Pollution Bulletin，1980，11：224-27.

[24]Warwick R M. Environmental impact studies on marine communities：Pragmatical considerations[J]. Aust.j.ecol，2010，18（1）：63-80.

[25]Borja A，Franco J，Pérez V. A Marine Biotic Index to Establish the Ecological Quality of Soft-Bottom Benthos Within European Estuarine and Coastal Environments[J]. Marine Pollution Bulletin，2000，40（12）：1100-1114.

[26]蔡文倩，劉錄三，孟偉，等.AMBI方法評價環渤海潮間帶底棲生態質量的適用性[J].環境科學學報，2012，32（4）：992-1000.

[27]Jyoti Mulik，Soniya Sukumaran，Heidy Q.Dias. Is the benthic index AMBI impervious to seasonality and data transformations while evaluating the ecological status of an anthropized monsoonal estuary？[J]. Ocean and Coastal Management，2020，186：1-12.

[28]彭廣海，付婧，馬增嶺，等. 基于3種生物指數的三沙灣養殖活動底棲環境效應研究[J].海洋學報，2018，40（4）：106-118.

[29]Wang Li，Luo Xianxiang，Yang Jianqiang，et al. Assessing benthic habitat quality using biotic indices in the Laizhou Bay，China[J]. Acta Oceanologica Sinica，2020，39（2）：49-58.

[30]Medeiros J P，Chaves M L，Silva G，et al. Benthic condition in low salinity areas of the Mira estuary （Portugal）：Lessons learnt from freshwater and marine assessment tools[J]. Ecological Indicators，2012，19：79-88.

[31]Simboura N，Zenetos A. Benthic indicators to use ecological quality classification of Mediterranean soft bottom marine ecosystems，including a new Biotic Index[J]. Mediterranean Marine Science，2002，3（2）：77-111.

[32]季曉，徐韌，劉材材，等. 江蘇啟東近岸海域大型底棲動物群落健康評價[J]. 海洋漁業，2016，38（4）：348-363.

[33]Chainho P，Costa J L，Chaves M L，et al. Influence of seasonal variability in benthic invertebrate community structure on the use of biotic indices to assess the ecological status of a Portuguese estuary[J]. Marine Pollution Bulletin，2007，54（10）：1586-1597.

[34]Mulik J，Sukumaran S，Srinivas T，et al. Comparative efficacy of benthic biotic indices in assessing the Ecological Quality Status （EcoQS） of the stressed Ul has estuary，India[J]. Marine Pollution Bulletin，2017，120（1-2）：192-202.

[35]Munari C，Mistri M. Towards the application of the Water Framework Directive in Italy：Assessing the potential of benthic tools in Adriatic coastal transitional ecosystems[J]. Marine Pollution Bulletin，2010，60：1040-1050.

[36]Tataranni M，Lardicci C. Performance of some biotic indices in the real variable world：A case study at different spatial scales in North-Western Mediterranean Sea[J]. Environmental Pollution，2010，158（1）：26-34.

[37]Dimitriou P D，Chatzinikolaou E，Arvanitidis C. Ecological status assessment based on benthic macrofauna of three Mediterranean ports：Comparisons across seasons，activities and regions[J]. Marine Pollution Bulletin，2020，153：1-9.

[38]Shannon C E，Wiener W. The mathematical theory of communication[R]. Urbana：University of Illinois Press，1963.

[39]蔡立哲，馬麗，高陽，等.海洋底棲動物多樣性指數污染程度評價標準的分析[J].廈門大學學報（自然科學版），2002，41（5）：641-646.

[40]Wilhm J L，Dorris T C. Biological parameters for water quality criteria[J]. Bioscience，1968，18：477-481.

[41]黃玉瑤，滕德興.應用大型無脊椎動物群落結構特征及其多樣性指數監測薊運河污染[J].動物學集刊，1982（2）：133-146.

[42]Vincent C，Heinrich H，Edwards A，et al. Guidance Document 5 on typology，reference conditions and classification systems for transitional and coastal waters[R]. Water Directors Meeting，2002：1-119.

[43]Chen ZH，Wu HY，Chen KL，et al. An integrated assessment method of ecological quality status in coastal waters：Taking Tong an Bay as a case[J]. Chinese Journal of Applied Ecology，2011，22（7）：1841-1848.

[44]張瑩，呂振波，徐宗法，等.環境污染對小清河口大型底棲動物多樣性的影響[J].生態學雜志，2012，31（2）：381-387.

[45]蘆康樂，武海濤.三江平原沼澤濕地底棲無脊椎動物群落特征[J].中國環境科學，2020，40（02）：370-376.

[46]王楠，紀煒煒，付婧.三沙灣夏季大型底棲動物群落結構及其和水產養殖活動關系[J].海洋漁業，2019，41（4）：408-420.

[47]朱曉芬，陳彬，俞煒煒，等.廈門灣大型底棲動物分類學多樣性指數及分類充分性[J].生態學報，2018，38（15）：5554-5565.

[48]Muxika I，Borja A，Bald J. Using historical data，expert judgement and multivariate analysis in assessing reference conditions and benthic ecological status，according to the European Water Framework Directive[J]. Marine Pollution Bulletin，2007，55：16-29.

[49]CAI Wenqian，BORJA Angel，LIN Kuixuan，et al. Assessing the benthic quality status of the Bohai Bay （China） with proposed modifications of M-AMBI[J]. Acta Oceanologica Sinica，2015，34（10）：111-121.

[50]蔡文倩，孟偉，劉錄三，等. 長江口海域底棲生態環境質量評價-AMBI和M-AMBI法[J].環境科學，2013，34（5）：1725-1734.

[51]Dauvin J C，Ruellet T. Polychaete/amphipod ratio revisited[J]. Marine Pollution Bulletin，2007，55：215-224.

[52]LIU Lusan，LI Baoquan，LIN Kuixuan，et al. Assessing benthic ecological status in coastal area near Changjiang River estuary using AMBI and M-AMBI[J]. Chinese Journal of Oceanology and Limnology，2014，32（2）：290-305. （責編：徐世紅）