非傳粉榕小蜂對榕樹種子產出的影響

張宇豪

（福建師范大學生命科學學院 福建福州 350117）

榕樹屬于蕁麻目桑科，全世界約有榕屬植物750 種。在熱帶森林中，榕樹作為“基石”物種，所形成的花序為許多動物提供食物來源。榕樹為隱頭花序，其花著生在花序軸膨大內凹形成的中空花序托內。超過一半的榕樹是雌雄異株，雄性和雌性的功能分別屬于不同的個體，根據其培育幼蟲或產生種子的功能，分為雌雄株。雄株結雄果，果內生長癭花和雄花，癭花為特化的雌花，幾乎不形成種子，花柱較短且直，柱頭為喇叭狀，有利于傳粉榕小蜂產卵。雌株結雌果，果內生長大量雌花，花柱較長且彎曲，柱頭不呈喇叭狀，傳粉榕小蜂難以產卵到子房，雌花授粉后逐漸發育為種子。而在雌雄同株的榕樹，隱頭花序內同時生長雌花、癭花和雄花，同一花序內可以同時產生種子和傳粉蜂后代。

1 榕樹與榕小蜂

1.1 榕樹與傳粉榕小蜂的互惠共生

榕樹隱頭花序雌、雄花成熟間隔幾周到數月之間，雄花成熟時雌花已枯萎，先熟的雌花不會得到同一花序雄花產生的花粉。榕樹僅能由花序內羽化出飛的傳粉榕小蜂攜帶花粉離開花序，尋找新的雌花期花序，通過苞口通道進入，為雌花授粉。

榕樹-榕小蜂系統一直是互利共生行為的最佳題材之一，幾乎所有的榕樹都與一種傳粉榕小蜂專性互利共生，在長期的演化中，兩者在形態和結構上相互適應。如榕樹的隱頭花序在雌花期苞口開放，為了確保花序成熟時傳粉榕小蜂恰好到達，花序會散發出特定種類的揮發物，這些揮發物只會在雌花期的時候吸引特定種類的傳粉榕小蜂到來[1]。待榕小蜂進入后，花序苞口閉合，為榕小蜂提供了傳粉和產卵的環境。而傳粉榕小蜂也進化出了花粉刷和花粉袋，在榕果中主動收集和散布花粉，提高傳粉效率。基于種群繁衍的策略，在榕果中，榕小蜂先產卵，后傳粉，先在柱頭平面上搜索合適的子房，然后用細長的產卵針通過柱頭和花柱快速將卵產在珠心和珠被間。

1.2 榕-蜂共生系統中的非傳粉榕小蜂

除了傳粉者之外，在已發現的榕-蜂共生系統中，大多數都有非傳粉榕小蜂（下文簡稱NPFWS）參與，數量從1～36 種不等。它們將卵產在榕果中，依賴花序繁殖后代卻幾乎從不為雌花傳粉。NPFWS 通常在果外產卵，雌蜂停留在花序上，用觸角敲擊花序果壁，當找到適宜的產卵位點后，用長的產卵針插入花序，將卵產在子房中。少數的NPFWS 如欺騙性小蜂可進入花序產卵，它們和傳粉榕小蜂一樣通過柱頭、花柱將卵產在珠心珠被間。

這些非傳粉蜂根據其營養獲取方式可以分為三類：造癭蜂（gall-maker）、寄生蜂（hyperparasitic）和寄居蜂（inquiline）。造癭蜂誘導雌花子房異常增殖成蟲癭，以蟲癭內組織為食；寄居蜂無法誘導出蟲癭，其卵產于造癭蜂的蟲癭，與造癭蜂后代爭奪營養，最終導致造癭蜂后代死亡；寄生蜂將卵產于蟲癭內的幼蟲蟲體中，以幼蟲和植物組織為食。NPFWS 種類眾多，產卵時間跨度極大，最早在花序尚處于總苞片包裹的雌前期時，已有造癭蜂將卵產在雌花子房，早期生長的蟲癭通常可以占據更好的生態位，獲得更多養分和更好的發育。在造癭蜂產卵后寄生蜂和寄居蜂就陸續找到花序，將卵產在造癭蜂誘導成的蟲癭中，這個過程最晚一直持續到間花期。同一花序在不同時期被多種榕小蜂產卵，不同種榕小蜂發育期存在差別，但無論在什么時期產卵，當花序成熟苞口苞片松動后，花序內榕小蜂幾乎都在同一時期羽化。在等待傳粉榕小蜂雄蜂在苞口開辟通道后，陸續出飛。

2 各類NPFWS 對榕樹花序種子形成的影響

在花序發育過程中，NPFWS 也在花序中產卵，NPFWS種類眾多，產卵期分化明顯。NPFWS 數量在群落中有較高的比例，能夠進入花序產卵的非傳粉榕小蜂和果外產卵的非傳粉榕小蜂都不會主動為雌花授粉，而是產卵在子房形成蟲癭。花序內雌花數量有限，每一朵雌花被誘導成蟲癭便少了一個可以發育為種子的子房。寄生蜂和寄居蜂雖然不會將可能發育為種子的子房誘導為蟲癭，但也存在啃食種子的情況，直接減少種子產量。榕樹-榕小蜂群落關系復雜，其中各類NPFWS 對種子的產出影響，一直是榕蜂共生關系研究的熱點。

2.1 果外產卵的造癭蜂

在榕-蜂共生系統中，造癭的NPFWS 通常會抑制種子的產出，多種榕樹的研究表明，Idarnes屬、Critogaster屬和Aepocerus屬通過直接影響種子產量或與種子發育競爭資源的方式對種子的產量造成負面影響[2]；對大葉榕的研究表明，Epichrgsomallinae 亞科的NPFWS 在夏季種群占優勢時，種子結實率會降低[3]。NPFWS 不同的繁殖策略不同所造成的影響程度亦不同，在雌花授粉前產卵的NPFWS 有更多的雌花可以選擇，并且早期生長可以在榕果空間中占據有利的位置。

張鳳萍等人對鈍葉榕的研究發現，雌花期以前產卵的造癭蜂Walkerellasp.、Micranisasp.、Sycophilomorphasp.均能誘導產生堅硬的大型蟲癭，會使榕果內本應形成種子的子房因為缺少營養和生長空間而發育失敗，降低種子產量；lucie conchou 對F.guianensis的研究也發現了，當造癭蜂Aepocerussp.、Ficicolasp.存在時，種子數量顯著減少[4]。在細葉榕中的一種雌前期產卵的造癭蜂Meselatus bicolorChen 的研究表明，大部分M.bicolor蟲癭發育的榕果中沒有種子形成，M.bicolor能夠完全阻止種子的生長；細葉榕另一種造癭蜂Odontofroggatiagalili的研究表明，細葉榕種子數量隨O.galili蟲癭數量的增加而減少，O.galili對細葉榕種子的影響顯著。這一類早于傳粉榕小蜂產卵的NPFWS 對種子的減少表現在占用子房、掠奪榕果資源上。

但在高山榕的研究中認為，早于傳粉榕小蜂產卵的Sycophilomorphasp.，并不會影響種子數量；在聚果榕的研究中也表明，產卵期較長的造癭蜂Platyneura mayi在雌前期產卵對種子產出影響不顯著，而當P.mayi于間花期產卵時，對種子產出影響顯著（徐法建，2007），可能是造癭蜂將卵產在授粉的雌花中，因而直接減少了種子的產出。

2.2 寄生蜂與寄居蜂

寄生蜂與寄居蜂在造癭蜂產卵后將卵產在造癭蜂的蟲癭內，大多在間花期產卵。在對聚果榕多種寄生蜂的研究表明，寄生蜂對種子產出沒有顯著影響；對高山榕寄生蜂Sycophilomorphasp.的研究表明，Sycophilomorphasp.與種子數量沒有顯著負相關；對F.guianensis 的研究表明，寄生蜂physothoraxsp.對種子的產出沒有影響。

2.3 欺騙性小蜂

部分榕樹存在欺騙性小蜂，這些欺騙性小蜂雖然和傳粉榕小蜂同樣進入果內產卵，但不具花粉刷和花粉袋，不會主動為雌花授粉。在目前，對多種欺騙性小蜂研究結果均表明，欺騙性小蜂的數量增多時，榕果種子的產出明顯減少。

2.4 啃食種子的NPFWS

除了上述幾種類型外，還有一部分NPFWS 會直接啃食種子，稱為種子捕食者（seed predators）。早有研究表明寄生于榕果的小蜂可能會啃食授粉的胚珠，而使種子數量減少；在對F.citrifolia的研究發現，Idarnes carme物種群體雄性幼蟲有時會以種子作為食物；細葉榕中也發現了Philotrypesis taiwanensi偏好將卵產在已授粉的子房中，專以種子為食。榕樹不會通過化學防御的方式制裁這類種子捕食者，因為化學防御可能會損害其傳粉者。

3 結語

在榕-蜂共生系統中，寄生蜂和寄居蜂對花序的種子產出無影響或影響不顯著；造癭蜂和種子數量的關系總體表現為負相關，但也存在一定的不確定性，特別是在傳粉前、后產卵差別明顯；而欺騙性小蜂會讓更多的雌花得不到授粉而無法發育為種子；種子捕食者則會直接減少種子的數量。在榕-蜂共生系統漫長的進化歷史中，榕樹、傳粉榕小蜂、NPFWS 三者相互作用，維持了群落的穩定性。失去傳粉榕小蜂的榕-蜂共生系統，花序無法完成發育，NPFWS 幼蟲也會死在花序中；缺失NPFWS 的榕-蜂共生系統，傳粉榕小蜂產卵范圍擴大。因此NPFWS 在占用子房的同時，也幫助花序限制了傳粉榕小蜂的產卵范圍，從而幫助穩定了榕-蜂共生關系。這些結果都強調了在榕果產生種子的研究中NPFWS 的重要性。