不同放牧方式對松嫩草地地下、地上生物量及其分配比例的影響

崔 猛，馮媛媛，王新宇，高英志

(東北師范大學草地科學研究所，植被生態科學教育部重點實驗室，吉林 長春 130024)

草地生態系統作為陸地生態系統的重要組成部分之一，具有分布廣泛和面積大等特點[1]，同時兼具防止水土流失、調節氣候和維持生物多樣性等生態功能，在陸地碳循環中占據重要地位[2].植物生物量及其分配比例一直是植物生產、草地退化和植物固碳能力等相關研究的核心問題[3-5].松嫩草地位于我國東北中部，是我國北方重要的牧草產區之一，是典型的草甸草原[6-7].放牧是該地區最主要、最常見的草地利用方式之一，主要通過牲畜的采食、踐踏以及排泄物的返還等方式影響草地植被組成和生態功能[8].近年來，由于放牧強度的不斷上升以及草地農墾面積的不斷擴大，致使該地區的草地退化問題愈發嚴重[9]，直接影響著我國北方草地資源的可持續利用以及牧草生產的穩定發展，同時間接地影響著松嫩草地的生態功能，因此也成了人們關注、研究的熱點問題，

以往的研究多集中于放牧強度對草地植物地上生物量[10]和地下生物量[11]的影響.Bai等[12]的研究表明，重度放牧會通過劇烈的采食和踐踏顯著減少植物的地上生物量；王艷芬等[13]的研究同樣表明植物的地上現存量會隨著放牧強度的增加而線性下降.而另一些相關的研究[14]認為，輕度放牧可以刺激植物產生超補償生長，從而增加草地地上生物量.此外，也有研究[15-16]表明，適度放牧可以顯著提高溫帶草原植物的地下生物量；而Gao等[17]在內蒙古草原所進行的放牧實驗發現，中度放牧顯著降低了植物的地下生物量，且主要是由于長期放牧導致的土壤中有機質大量減少所致.除放牧強度外，不同的放牧方式也越來越受到研究人員的關注.有研究[18]表明，適度的混合放牧可以提高生物多樣性，具有維持草地系統功能等重要作用.然而，放牧方式對植物地下生物量以及分配比例的研究尚未見報道，為此，本文通過設置不同的放牧方式，探究了松嫩草地植物地下、地上生物量以及分配比例對放牧方式的響應，并從地下生物量和分配比例角度進一步揭示了草地退化的潛在過程，提出了合適的放牧管理措施，為草地生態系統的可持續利用和發展提供了科學依據.

1 研究方法

1.1 研究區概況

圖1 研究樣地大氣溫度和降水量的季節動態

本文的研究地點位于吉林省松原市長嶺縣東北師范大學松嫩草地生態研究站(44°45′N，123°45′E)，該地區為典型的半干旱、半濕潤溫帶大陸性季風氣候，四季分明，年平均氣溫4.6℃～6.4℃，年平均降水量350～450 mm.由圖1可見，2012年、2013年平均氣溫分別為5.17℃和5.27℃，均在當年的7月份達到最高峰.2012年平均降水量為530.5 mm，主要集中于6—9月，屬于降水較為充足的年份；而2013年年平均降水量為346.6 mm，主要集中于7—8月，在生長季初期的5，6月份降水量僅為32.4和39.7 mm，是典型的干旱年份.該地區年無霜期136～163 d，土壤類型主要為草甸黑鈣土，地帶性植被為以羊草(Leymuschinensis)和雜類草群落為主的草甸草原.

1.2 實驗設計

實驗樣地位于東北師范大學松嫩草地生態研究站北側約4 km的羊草草地實驗區域內.2011年8月曾對實驗樣地進行了植被調查，主要包括兩個植物群落多樣性水平不同的實驗區域，本文根據植物群落多樣性的差異將這兩區域分為高、低植物多樣性區域，兩區域中物種組成以及豐富度(香濃-威納指數)顯著不同，而地下、地上生物量無明顯差異[19].因此，本研究沒有考慮兩區域內植物多樣性的差異，在計算植物生物量等相關指標時所用到的數據均為兩地區的平均值.

本文共設計4種放牧方式：禁牧(CK)、牛單牧(C)、羊單牧(S)以及牛羊混牧(M)，設4個重復實驗區.在每個實驗區內隨機分布4個小區，其中禁牧、牛單牧和羊單牧小區均為25 m×25 m，牛羊混合放牧小區大小為25 m×50 m.同時，在每個放牧小區隨機選取3個1 m×1 m的樣方，間隔10 m以上.實驗選取的羊為2～3歲的東北細毛羊(Ovisaries)，體重(32±1.8)kg；牛為成年黃牛(西門達爾與本地黃牛雜交種)，體重(300±7.5)kg.所有放牧處理采用的放牧強度均為相同的當地適度放牧強度，在小區內大約50%的地上部分被采食后便停止放牧，放牧時間為每年的6—8月.

1.3 測量與計算

1.3.1 地上生物量的獲取和測定

植物群落地上生物量采用刈割法測定.2012—2013年的8月中旬，于每個小區樣方內齊地剪下所有綠色植物的地上部分，用記號筆做好標記后將所有的刈割樣品裝入信封，105℃殺青0.5 h后轉入65℃恒溫烘箱烘干，至恒重后稱重，計算植物群落地上生物量.

1.3.2 地下生物量的獲取及生物量向地下分配比例的計算

在已經刈割過地上生物量的樣方內，小心去除土壤表層殘留的凋落物后，采用根鉆法，使用直徑7 cm的根鉆在16個小區樣方刈割后的位置按照對角線法各取3鉆，每次取樣分3層：0～10，10～20，20～40 cm，并按照土層混合裝入網袋，利用標簽寫好編號進行標記，帶回實驗室進行清洗；在區分活根、死根后剔除死根，105℃殺青0.5 h后轉入65℃恒溫烘箱烘干，至恒重后稱重并記錄.

生物量向地下分配比例(BB/TB)=地下生物量(BB)/總生物量(TB).

其中，總生物量(TB)=地上生物量(AB)+地下生物量(BB).

1.4 數據處理

使用R語言3.5.2和R Studio 1.1.463軟件，通過Shapiro-Wilk檢驗對所有數據進行正態分布和均方差檢驗.利用一般線性模型中的重復度量方差(Repeated measures ANOVA)分析，以年際(Y)為重復因子，檢驗不同放牧方式(T)對總生物量、地上生物量和地下生物量的影響；如果作用因素(年際、放牧方式)間交互作用顯著時，通過單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗年際(Y)和放牧方式(T)對各指標的作用.本文中的模型分析以及數據可視化處理利用了函數包“tidyverse”“reshape2”“ggplot2”“ggsci”.顯著性水平設定為P<0.05.

2 結果與分析

2.1 不同放牧方式對松嫩草地植物總生物量及地上生物量的影響

不同的放牧方式及年份對植物群落的總生物量有顯著影響，但兩者間交互作用并不顯著(見圖2(a)).通過對比兩年的總生物量發現，2012年植物群落總生物量顯著高于2013年41%(P<0.05).禁牧、羊單牧以及混合放牧植物群落總生物量均顯著高于牛單牧，分別高出34%，45%和34%(P<0.05)(見圖2(a)).不同的放牧方式、年份及兩者的交互作用均對植物的地上生物量有著極顯著的影響(見圖2(b)).2012年羊單牧植物地上生物量顯著高于牛單牧和混合放牧，分別高出57%和90%(P<0.05)；而2013年各放牧方式之間的植物地上生物量差異不顯著(P>0.05).通過對比兩年的植物群落地上生物量發現，2013年僅羊單牧地上生物量顯著低于2012年42%(P<0.05)，而其余放牧處理在兩年間差異并不顯著(P>0.05).

表1 年際和放牧方式對植物群落總生物量及地上生物量影響的雙因素方差分析結果

CK禁牧，C牛單牧，S羊單牧，M混合放牧.不同小寫字母表示同一年內不同放牧方式間差異顯著(P<0.05)，不同大寫字母表示同一放牧處理在兩年間差異顯著(P<0.05).

2.2 不同放牧方式對松嫩草地地下總生物量及不同土層地下生物量的影響

不同放牧方式、年份以及兩者交互作用對植物群落總地下生物量的影響顯著(見表2、圖3(a)).2012年，牛單牧總地下生物量相比較禁牧顯著降低37%(P<0.05)，混合放牧總地下生物量最高，為1 688 g/m2，比禁牧、牛單牧和羊單牧顯著提高38%，118%和40%(P<0.01)；2013年不同放牧方式對植物總地下生物量均無顯著性影響(P>0.05).此外，2012年禁牧和混合放牧的總地下生物量分別顯著高于2013年36%，107%(P<0.05)，而牛單牧和羊單牧在兩年間的總地下生物量差異不顯著(P>0.05).

表2 年際和放牧方式對植物總地下生物量及不同土層地下生物量影響的雙因素方差分析結果

CK禁牧，C牛單牧，S羊單牧，M混合放牧.不同小寫字母表示同一年內不同放牧方式間差異顯著(P<0.05)，不同大寫字母表示同一放牧處理在兩年間差異顯著(P<0.05).(a)總地下生物量，(b)0～10 cm土層，(c)10～20 cm土層，(d)20～40 cm土層.

在0～10 cm土層，2012年植物地下生物量顯著高于2013年，高出51%(P<0.05)；混合放牧地下生物量顯著高于禁牧和牛單牧，分別高出42%和102%(P<0.05)；禁牧和羊單牧顯著高于牛單牧，分別高出41%和64%(見圖3(b)).在10～20 cm土層，2012年植物地下生物量顯著高于2013年63%(P<0.05)；混合放牧顯著高于牛單牧和羊單牧，分別高出140%和108%(P<0.01)，但3種放牧方式與禁牧相比差異均不顯著(P<0.05)(見圖3(c)).在20～40 cm土層，2012和2013兩年間各放牧方式地下生物量差異不顯著(P>0.05)，2012年牛單牧比禁牧顯著降低了62%(P<0.05)，2013年各放牧方式間差異不顯著(P>0.05)(見圖3(d)).

2.3 不同放牧方式對松嫩草地植物地下生物量分配比例的影響

不同放牧方式對植物生物量向地下分配的比例在2012和2013年趨勢相同(見圖4).2012年混合放牧與禁牧生物量向地下分配的比例超過50%，分別為57%和51%，其中混合放牧向地下分配的比例顯著高于牛單牧，高出41%(P<0.05)；牛單牧和羊單牧生物量分配到地下的比例低于50%，分別為40%和47%(見圖4(a)).2013年禁牧、牛單牧以及羊單牧生物量分配到地下的比例均低于50%，分別為49.8%，44%和45%，僅混合放牧處理下植物生物量分配到地下的比率高于50%，為57%，并且混合放牧生物量向地下分配的比例顯著高于牛單牧，高出30%(P<0.05)(見圖4(b)).

CK禁牧，C牛單牧，S羊單牧，M混合放牧.不同大寫字母表示同一年內不同放牧方式間差異顯著(P<0.05).

3 討論

3.1 放牧方式對草地總生物量和地上生物量的影響

植物的總生物量以及地上生物量是衡量草地健康和放牧穩定與否的重要的參數之一[18，20].在連續兩年的實驗中，2013年的降雨量遠低于2012年，是典型的干旱年份(見圖1)，降水的減少直接導致植物在被牲畜采食和踐踏過后難以快速進行補償生長，導致2013年植物總生物量與地上生物量顯著低于2012年.2012年牛單牧模式下植物總生物量最低，這主要是由于牛的體型遠大于羊，較強的踐踏作用使土壤壓實程度增大，土壤的孔隙和物理結構被改變，降低了土壤對水分的固持，導致植物大量死亡；其次，牛傾向于采食生物量較大的優勢物種以滿足其發育生長的需求，這種不同于羊的采食行為和食性選擇使得植物地上部分大量減少，導致植物的地上生物量和總生物量顯著降低[21-22].而羊在采食過程中具有較強的選擇性，主要表現為對羊草的采食較少，這使得草地群落的優勢種羊草受到放牧的干擾較小，導致羊單牧模式在總生物量和地上生物量上均顯著高于牛單牧[22].混合放牧情況下植物總生物量顯著高于禁牧和牛單牧，但地上生物量為所有放牧方式中最低的，這說明在混合放牧情況下，植物選擇的是將大部分光合作用產物轉移至地下部分的生長策略.此外，降水的減少也會增大各物種之間對水分的競爭，減弱放牧對植物總生物量和地上生物量的影響，從而導致2013年混合放牧與其他放牧方式相比植物總生物量以及地上生物量差異并不顯著.

3.2 放牧方式對草地地下生物量及分配比例的影響

在連續兩年的放牧實驗中，不同放牧方式對草地總地下生物量及生物量分配比例的影響存在差異.2012年總地下生物量表現出混合放牧>禁牧≈羊單牧>牛單牧的情況(見圖3(a)).這是由于混合放牧過程中牛對于草地的優勢種羊草大量采食，使得地上資源相對匱乏，根據功能平衡理論(Functional equilibrium theory)[23]：當植物的地上部分大量減少，植物的光合作用產物會優先分配到植物的地上部分以促進地上部分的恢復生長.但在恢復的初期植物生長需要大量的水分和養分，因此植物將光合作用產物轉移至地下根系，從而導致混合放牧處理下植物生物量分配到地下部分的比例顯著高于其他放牧方式，為57%(見圖4(a)).其次，在放牧的6—8月間，作為實驗地優勢物種的羊草適口性逐漸下降，羊偏食幼嫩的植物或豆科植物，對羊草的采食較少，羊的這種偏食性提高了羊草的競爭力，使羊草偏向于采取橫走根莖的方式進行無性繁殖，從而抵消了放牧對于植物地下生物量的影響，使得羊單牧的地下生物量約等于禁牧[22].此外，牛單牧的放牧方式在單位面積上對植物地上部分的采食以及踐踏作用最為強烈，造成植物大量減少和死亡，使得牛單牧情況下地下總生物量最低，分配給地下的比率也最低.在2013年，不同放牧方式對地下生物量的影響未見顯著差異(見圖3(a))，這主要是由于生長季的初期降雨過少(見圖1)，使植物在生長季初期受到較為嚴重的干旱脅迫，抑制了植物生長，從而抵消了不同放牧方式對于植物地下生物量的影響[24].不同放牧方式中，混合放牧生物量向地下分配的比例仍是最高，為57%.這是由于干旱條件下，兩種放牧家畜共同的采食改變了植物的生長策略，促使植物選擇將更多的碳貯存在地下根系之中，是食物在面臨干旱的一種適應性策略.同時，生物量向地下分配的比例在降雨量不同的兩年差異并不顯著，這說明降水僅對植物地下、地上生物量影響較大，而對生物量向地下分配的比例影響較小，影響生物量分配比例的主要因素是放牧方式.

不同放牧方式對不同土層的草地地下生物量的影響也存在差異.其中，0～10 cm土層的地下生物量受到的影響最強(見圖3(a)、圖3(b))，直接影響并決定植物地下總生物量的積累.這是由于放牧主要通過草食動物的踐踏和排泄物的返還影響表層土壤含水量(0～10 cm)，從而影響植物根系的生長[25].隨著土壤深度的加深，10～20 cm土層的地下生物量受到放牧方式的影響減弱，植物可以依靠0～10 cm的根系吸收到足夠的水分和養分，并不需要扎根更深的土壤來保證植物的快速生長，這也符合碳投資-經濟模型(Carbon investment economic model)[26-27]所描述的當其他條件相同時，植物可以充分利用地上和地下的資源，使植物可以在碳投資最小時獲得最大收益，從而達到植物的最優生長[28-29].而在20～40 cm土層，禁牧、羊單牧和混合放牧之間生物量差異不顯著，這主要是由于土層過深導致放牧對土壤含水量影響較小所致[30-31].

4 結論

不同的放牧方式對植物地下、地上生物量的影響會隨著降雨量的變化而發生變化.在降雨較多的2012年，牛、羊的共同采食和踐踏使得植物將大量光合作用產物轉移至地下，導致混合放牧模式植物地下生物量最高；2013年干旱脅迫掩蓋了不同放牧方式對地下、地上生物量的影響，從而導致不同放牧方式間差異均不顯著.生物量向地下分配的比例主要受不同放牧方式的影響，受降水量影響較小，其中混合放牧模式植物生物量向地下分配的比例在連續兩年的實驗中均為最高，說明混合放牧模式無論是在降水充足還是干旱條件下均有利于植物地下生物量的積累，是最優的放牧方式.綜合而言，在我國北方半干旱草原應減少牲畜單獨放牧，而將混合放牧作為一種有效且可持續的草地管理方式進行推廣.