時間尺度上草地物種多樣性和地上生產力的關系

楊 雪， 晏昕輝， 李美慧， 拓行行， 張 博， 溫仲明,2， 李 偉

(1.西北農林科技大學草業與草原學院， 陜西 楊凌 712100； 2. 中國科學院水利部水土保持研究所， 陜西 楊凌 712100；3. 中國科學院大學， 北京 111049； 4. 西北農林科技大學水土保持研究所, 陜西 楊凌 712100)

在過去的幾十年里，關于物種多樣性與生產力的關系一直是生態學研究的重要議題[1-6]，但仍存在諸多爭議。首先，是物種多樣性影響生產力？還是生產力影響物種多樣性？亦或是二者本來就沒有相關關系[7]？其次，物種多樣性-生產力之間的具體模式是什么？它們在時間和空間尺度上是否存在一致性？可能的機制有哪些[3,8-11]？研究清楚這些基礎問題有助于我們更加深刻了解生態系統結構和功能的時間動態變化，以便更好的進行生態系統的保護和適應性可持續管理，尤其是在當今全球變化的大背景下。

研究表明，物種多樣性-生產力的關系一般有以下幾種模式：“單峰”型、“U”型、線性正相關、線性負相關以及不相關[2,12-14]。其中，“單峰”型是至今觀察到的最普遍的模式，即物種多樣性在低生產力水平和高生產力水平時候時較低，而在中等生產力水平時達到最大[15-16]。但我們發現這些研究仍存在一些不足：第一，大多數試驗都是在人工草地上進行，這些人工草地面積較小，生物多樣性較低，生態系統組成結構比天然草地要簡單的多[12,17]，并且這些多樣性-生產力的試驗常使用隨機的物種組合，這些都與自然生態系統植物組成有很大的差異[18-19]，因此得出的結果可能并不具有普遍性；第二，這些試驗通常都是在相對較短的時間(通常為2～10年)內完成，其研究結果也許只能夠反映生態系統較短暫或早期的演替動態[20-22]，并不能確定多樣性和生產力接近穩定或平衡時的狀態[23]；第三，對物種多樣性-生產力關系的研究常集中在空間尺度，所得出的結果也都與空間尺度直接相關[2-3,5,24-25]，卻很少關注時間尺度上的變化[26-27]，是否在時間尺度上的模式也與空間尺度上的模式一致？這些問題都需要進一步的研究和探討。

生態系統演替模型可用來檢驗物種多樣性-生產力關系在時間尺度上變化，可避免僅由早期演替引起的偏差[29]，同時也能夠考慮實際的物種豐富度，而不僅僅是起始的物種豐富度[30-31]。但至今只有少數幾個試驗研究檢驗了不同的演替階段對物種多樣性-生產力關系的影響[27,30,32-33]。一些數學模型已經表明，物種豐富度-生產力的關系會因演替階段的不同而不同[34-35]。恢復演替試驗表明，物種豐富度隨時間的變化表現為“單峰”狀增加，而生物量隨時間呈線性或非線性增加[6,32,36]。Guo[26]的研究表明：在時間尺度上，演替早期，物種多樣性和生物量均有增加，二者之間呈正相關關系；演替后期，物種生物量持續增加，但多樣性開始減少，二者之間表現為負相關關系。Matthiessen[37]發現在演替早期物種豐富度和生物量間為正相關關系，而在演替后期均勻度和生物量之間表現為強的負相關關系。也有研究表明，隨著演替的進行，草地經歷連續的擾動后物種多樣性-生產力關系可能表現為沒有相關關系[38-39]。此外，生態系統始終是動態變化的，并且受到“生物互作”的強烈影響[40]，演替前期的物種多度分布往往影響著演替后期的植物群落動態[41]，深入了解物種多度的變化能使我們更清晰地理解生態系統的動態變化機制[42]。因此，研究長時間演替梯度上物種多樣性、生產力的變化模式及二者的關系不僅能豐富植被演替相關理論，也可為生物多樣性-生態系統功能的研究提供試驗證據。本研究以寧夏云霧山典型草原生態系統為研究對象，基于40年的長期定位監測，研究物種組成、植物多度(總的植物個體密度)和地上生物量的變化趨勢，旨在揭示長時間尺度上物種多樣性與地上生物量的關系及其潛在機制，為草地生物多樣性保護和區域畜牧業可持續發展提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

研究區位于西北農林科技大學寧夏云霧山草原生態系統國家長期科研基地(106°24′～106°28′ E，36°13′～36°19′ N)，該基地位于寧夏回族自治區固原市北部45 km處的寧夏云霧山國家級自然保護區內，海拔高度為1 800～2 150 m。該地屬中溫帶半干旱大陸性季風氣候，年均溫7.01℃，7月最高氣溫22～25℃，1月最低氣溫—18～—15℃，全年0℃以上積溫2 847～3 592℃，年平均日照時間為2 300～2 500 h，年均降水量為440 mm，其中有60%～75%的降水集中在6—9月，是地區水資源補給的主要來源。研究區土壤類型為山地灰褐土和黑壚土，pH值7.9～8.2；植被類型為暖溫帶典型草原，優勢種和建群種主要有本氏針茅(Stipabungeana)、大針茅(Stipagrandis)、甘青針茅(Stipaprzewalskyi)、白蓮蒿(Artemisiasacrorum)、百里香(Thymusmongolicus)和甘菊(Chrysanthemumlavandulifolium)等[43]。該草地在1982年封禁管理前屬于自由放牧草地，放牧強度為重度放牧，載畜率為5～8只羊單位·hm-2。草地群落密度僅為3～8株·m-2，主要以蒿屬植物(冷蒿(Artemisiafrigida)、茵陳蒿(Artemisiacapillaris)等)為主，群落高度為10～13 cm，覆蓋度為20%～30%，地上生物量為750 kg· hm-2左右。草地封育初期，土壤有機質含量為(8.81±0.05) g·kg-1，土壤全氮含量為(0.42±0.04) g·kg-1。

1.2 試驗設計

自1982年云霧山保護區成立以來，實行了嚴格的封山禁牧措施。同年4月，在圍欄內選擇相對平坦的天然草地(坡度約為5°)作為固定樣地，隨機設置30個20 m×30 m的小區，對每個小區進行編號并用于長期定位監測，小區之間至少相距50 m，小區四角用鐵樁固定。每個小區分成兩部分：一部分為20 m×12 m，用于植被調查和土壤采樣；另一部分為20 m×18 m，用于植物個體采樣。

1.3 研究方法

每年8月中旬生物量達到高峰時，在每個定位小區的20 m×12 m部分，隨機選取1個1 m×1 m的樣方進行群落學調查，為避免邊緣效應，樣方距邊緣的距離大于0.5 m。調查內容包括每個物種植株高度、多度以及蓋度。將樣方中的所有植物按種分類，對地上部分進行齊地面刈割，按物種裝入紙袋封袋編號，帶回實驗室在65℃條件下將物種地上部分烘干至恒重，稱其干重。所有物種干重之和即為群落地上生物量。本研究利用物種豐富度(樣方內所有物種的數目)和植物多度(樣方內所有物種的個體總數)作為物種多樣性的衡量指標[44]。物種豐富度是群落結構的數量化表征，而植物多度可在此基礎上更進一步的對群落性質進行闡釋，兩者相輔相成。地上生物量可以近似代表地上凈初級生產力[5]。

1.4 數據處理及分析

我們首先構建時間序列(Time series)，通過局部加權回歸(Loess)來確定物種豐富度、植物多度和地上生物量隨時間變化的趨勢并據此劃分演替階段。使用一般線性模型(GLM)檢驗物種豐富度-地上生物量、物種豐富度-植物多度和植物多度-地上生物量的關系[27]，以上三組變量之間的關系中，前者作為預測變量，后者作為解釋變量。使用赤池信息準則(Akaike’s information criterion，AIC)選擇最優模型，即AIC值越小，擬合效果越好。此外，通過MOS (Mitchell-Olds and Shaw)檢驗來確定曲線峰值是否在實際觀察范圍之內，若峰值在實際觀察范圍之內，則物種豐富度-植物多度-地上生物量的關系呈典型的“單峰”狀[5,45]。所有統計分析采用R-3.2.3完成，統計檢驗的概率顯著性水平為P=0.05。

2 結果與分析

2.1 時間尺度上物種豐富度、地上生物量和植物多度的變化模式

在40年的演替過程中，共發現115種植物，分屬29科，83屬，其中物種數排在前5位的科是：禾本科(19)、菊科(19)、豆科(11)、薔薇科(10)和唇形科(9)，這5科植物約占植物總數的60%。物種豐富度的范圍為3～28種·m-2，平均為18種·m-2。地上生物量的范圍為30～690 g·m-2，平均為351 g·m-2。植物多度的范圍為10～860株·m-2，平均為129株·m-2。

在時間尺度上，物種豐富度的變化模式為“急劇上升→相對穩定→急劇下降”地上生物量的變化模式為“急劇上升→平緩下降”。物種豐富度(圖1A)和地上生物量(圖1B) 隨時間的變化整體表現為“單峰”狀，植物多度(圖1C)則隨時間的變化整體呈上升趨勢。

綜合物種豐富度、地上生物量和植物多度的變化模式，將整個演替過程分為三個階段，分別為：演替早期(1982—1993)、演替中期(1994—2011)和演替后期(2012—2021)(圖1D)。

圖1 物種豐富度、地上生物量以及植物多度在時間序列(1982—2021)上的變化趨勢Fig.1 Changes in species richness, aboveground biomass and plant abundance from 1982 to 2021注：圖1A，1B，1C分別為物種豐富度、地上生物量以及植物多度在時間序列上的變化趨勢，1D為物種豐富度和地上生物量在三個演替階段上的變化趨勢Note：Fig.1A,1B and 1C show the changing trends of species richness,aboveground biomass and plant abundance in time series,respectively. Fig.1D shows the changing trends of species richness and biomass in three succession stages

2.2 時間尺度上物種豐富度和地上生物量的關系

我們發現物種豐富度和地上生物量的關系從演替早期(圖2A，表1)到演替中期(圖2B，表1)和后期(2C，表1)都表現為“單峰”關系，但隨著演替的進行，決定系數(R2)逐漸降低，表明地上生物量對物種豐富度的影響在演替早期相對較大，在演替中后期相對較小。在整個時間尺度上，物種豐富度和地上生物量的關系表現為“單峰”關系(圖2D，表1)。

圖2 不同演替階段物種豐富度-地上生物量的關系Fig.2 Relationship between species richness and aboveground biomass during the different successional stages注：圖2A，2B，2C分別為物種豐富度和地上生物量關系在演替早期、中期、后期的變化趨勢，圖2D為物種豐富度和生物量關系在整個演替上的變化趨勢Note：Fig.2A,2B and 2C are the changing trend of the relationship between species richness and aboveground biomass in the early,middle and late stages of succession,respectively,Fig.2D is the changing trend of the relationship between species richness and aboveground biomass in the whole succession

2.3 時間尺度上植物多度和地上生物量的關系

植物多度和地上生物量在演替早期表現為正的線性相關關系(表1，圖3A)，在演替中期并沒有相關關系(表1，圖3B)，而在演替后期表現為負的線性相關關系(表1，圖3C)。以上結果表明在演替早期地上生物量有利于植物多度的增加，在演替后期地上生物量抑制植物多度的增加，而在演替中期，這種促進作用和抑制作用可能相互抵消，表現為沒有相關關系。在整個時間尺度上，植物多度和地上生物量的關系表現為“單峰”關系。

圖3 不同演替階段植物多度-地上生物量的關系Fig.3 Relationship between plant abundance and aboveground biomass during the different successional stages注：圖3A,3B,3C分別為植物多度和地上生物量的關系在演替早期、中期、后期的變化趨勢，3D為植物多度和地上生物量的關系在整個演替上的變化趨勢Note：Fig.3A,3B and 3C show the changing trend of the relationship between plant abundance and aboveground biomass in early,middle and late successional stages,respectively,Fig.3D shows the changing trend of the relationship between plant abundance and aboveground biomass in the whole successional stage

2.4 時間尺度上物種豐富度和植物多度的關系

不同于物種豐富度和地上生物量的關系，物種豐富度和植物多度關系在演替早期和演替后期表現為“單峰”關系，但在演替早期植物多度對物種豐富度的影響要大于演替后期植物多度對物種豐富度的影響(表1，圖4A和圖4C)。在演替中期，物種豐富度和植物多度之間并沒有相關關系(表1，圖4B)。在整個時間尺度上，物種豐富度和植物多度的關系表現為“倒單峰”關系(表1，圖4D)。與地上生物量對物種豐富度的影響相比，植物多度對物種豐富度的影響相對較小(表1)。

圖4 不同演替階段物種豐富度-植物多度的關系Fig.4 Relationship between species richness and plant abundance during the different successional stages注：圖4A，4B，4C分別為物種豐富度和植物多度的關系在演替早期、中期、后期的變化趨勢，4D為物種豐富度和植物多度的關系在整個演替上的變化趨勢Note：Fig.4A,4B and 4C show the changing trend of the relationship between species richness and plant abundance in the early,middle and late succession stages,respectively,and Fig.4D shows the changing trend of the relationship between species richness and plant abundance in the whole succession

表1 物種豐富度-植物多度-地上生物量之間的回歸分析Table 1 Summary of regression analyses of relationships among species richness,plant abundance and aboveground biomass during the different successional stages

3 討論

3.1 演替過程中物種豐富度、植物多度和地上生物量的變化模式

與其它時間序列的研究類似[6,15,36]，本研究結果表明：自1982年退化草地實施封禁管理后，物種豐富度和植物地上生物量迅速增加。1993年，物種豐富度和生物量都達到峰值，并維持相對穩定狀態，到了演替后期(2011年后)，隨著生物量累積速度的降低和物種間競爭的加劇，物種豐富度顯著降低，地上生物量則表現為平緩下降的趨勢，但植物多度會隨著演替的進行表現為不斷增加的趨勢。因此，40年的演替結果表明物種豐富度和地上生物量在時間尺度上表現為“單峰”狀(圖1)，即在演替前期迅速增加，在演替中期達到峰值并維持相對穩定，在演替后期降低迅速。Bonet等人[36]根據一個60年時間序列的研究發現，物種豐富度在前10年迅速增加并于第18年達到峰值，隨后逐漸下降。這種現象可能原因是在演替早期，群落主要以生長迅速、擴散能力強的一年生植物和短壽命的多年生雜草為主(r對策植物)[46]，隨著演替的進行，一年生植物和短壽命多年生雜草無法與長壽命、高抵抗力的多年生禾草植物(K對策植物)競爭，在演替后期被取代[47]。即在演替早期，物種的擴散速度通常主導群落組成結構的變化[48]，導致物種豐富度和植物多度的迅速增加[49]。此后，隨著群落演替的繼續，物種的獲得和喪失可能相互抵消，群落將趨于相對平衡狀態[12]。到演替后期，隨著資源(光照、水分和養分等)競爭的加劇，物種的喪失速度也隨之加快，進而導致物種豐富度迅速降低[33,50]。此外，在演替過程中，物種多樣性的增加會增加資源的利用效率，進而增強生態位互補效應，導致地上生物量的增加[51-52]。然而，在演替的中后期，隨著群落中凋落物的累積，地上生物量也會逐漸降低[53]。因此，對于物種豐富度、植物多度和地上生物量隨演替時間變化的模式的理解可能有助于提高我們對植被恢復動態的理解，并為保護和恢復提供管理指導[54]。

3.2 時間尺度上物種豐富度和地上生物量的關系

我們發現，物種豐富度-地上生物量在不同的演替階段和整個時間尺度上均表現為“單峰”關系，但地上生物量對物種豐富度的影響程度在演替早期大于演替中后期。越來越多的研究也表明，物種多樣性對地上生產力的影響在時間上是動態的[10,12,33-34,55]。Guo[26]提出的演替模型表明，在演替的早期階段，物種多樣性和地上生產力是正相關關系，而負相關關系和“單峰”關系則可能出現在不同的演替階段。此外，無論短期或長期試驗，自然群落或人工合成系統，大多數草地試驗表明物種多樣性和生產力之間的關系是對數-線性或曲線-線性關系[6,9-10,56-62]。但與這些試驗研究結果不同，我們的結果表明物種豐富度和地上生物量間存在顯著的“單峰”關系，特別是在演替早期，地上生產力對物種豐富度有較強的影響，這可能是因為在演替早期，有較豐富的“空”的生態位(時間和空間)，物種受環境的限制相對較小，物種間的競爭作用較弱，而擴散等隨機過程決定了演替前期的群落動態[27]，但隨著演替的進行，地上生產力對物種多樣性的影響可能會因資源的限制而逐漸減弱。而其它一些研究則表明物種多樣性和生產力之間的關系會隨著時間的推移而不斷增強[10,12]。此外，物種多樣性-生產力的關系也會因不同的生態系統類型而發生變化，例如，在熱帶雨林中發現[33]，在演替早期，物種多樣性和生產力之間是正的線性關系，而在演替后期則表現為沒有相關關系。總之，我們的長時間序列數據表明，生產力對物種多樣性影響的大小或方向會因時間尺度的不同而有所不同。

3.3 時間尺度上物種豐富度-植物多度及植物多度-地上生物量的關系

群落中植物多度的變化可以很好地解釋物種豐富度的變化[54]。理論預測，在演替前期，由于此時植被較稀疏，隨著生產力的增加，植物多度也會逐漸增加，當生產力進一步增加時，植物多度可能會下降；在演替中后期，伴隨著生產力的增加，植物個體大小也會相應增加，而個體大小的增加會導致植物多度的降低，引起自疏過程的發生[54]，自疏的關鍵不是具有某些特性的物種排除了其他物種，而是所有的物種都具有同等的消失幾率。因此，隨著演替的進行，地上生物量逐漸增大，起始多度較少的物種更容易從群落中消失，從而引起物種多樣性的降低。一些研究表明，植物多度變化最多可使多樣性降低42.9%[63]。本研究結果表明，在不同的演替階段物種豐富度-植物多度的關系表現不同，但總體上表現為“倒單峰”關系，這與幾個人工控制試驗的結果一致[12-17]。此外，有研究表明，演替過程中植物多度的增大與群落中優勢種群的擴張直接相關[64]。在演替早期，植物的擴散能力較強，植物多度逐漸增大，生物量也隨之增大，但在演替后期，因競爭等確定性過程占優勢，物種多樣性降低，物種的多度也隨之降低，因此，與物種豐富度-地上生物量的關系一致，植物多度和地上生物量之間也表現為“單峰”關系，這與宋曉諭等[65]、吳建波等人[66]的研究結果相似，并且植物多度和地上植物生物量的關系會隨著時間的推移而增強。

物種間正相互作用(促進)和競爭的相對重要性可能是引起時間尺度上物種豐富度-植物多度-地上生物量關系發生變化的主要原因[42]。在演替早期，生境中可利用資源較多，競爭較少，擴散、正相互作用和環境忍耐等因素限制了物種豐富度的變化[46，50]；同時隨著植物多度的不斷增加，特別是繁殖能力強的雜草迅速擴張、生長和大量繁殖，地上生產力也逐漸提高。在演替后期，受環境承載力的限制，地上生產力開始下降[67]，競爭在此階段成為主導因子[34,50]，加之地面凋落物的不斷累積，植物正常生長發育和繁殖更新受到阻礙[68]，從而引起物種豐富度降低，群落組成結構趨于簡單[69]。至于演替中期植物多度與二者的關系均不顯著，可能的原因是隨著群落結構復雜化，植物生長受到生境中多種因素的綜合影響[70]，單以植物多度變化無法進行解釋；還可能是兩者促進作用和抑制作用相互抵消，從而表現為中性作用[52,71]。

根據植物多度與豐富度相似的變化趨勢及其與地上生產力的關系，我們認為可以用Stevens和Carson[54]提出的集合水平自疏假說(Assemblage-level thinning hypothesis)以及Newman[72]的光競爭假說(Light competition hypothesis)共同解釋二者關系的內在機制[73]，即物種多樣性的變化與植物多度直接相關，且隨著種群密度的增大，競爭從地下資源競爭轉變為地上的光競爭，在高生產力的生境中，大的或高的物種能夠提前占據光資源(有更大的競爭優勢)，進而排除光競爭能力弱的物種。未來的研究還需結合其它生物因素和非生物因素進一步明確二者的關系及其可能的機制。

4 結論

總的來說，草地生態系統的演替過程是動態變化的，物種豐富度和地上生物量在演替前期迅速增加，在演替中期達到峰值并維持相對穩定，在演替后期迅速降低。物種多樣性(豐富度和多度)與地上生物量的關系會因演替階段的不同而發生變化，在整個時間尺度上表現為“單峰”關系。因此，詳細了解物種多樣性與生產力之間的動態關系是生物多樣性保育和生態系統健康管理的關鍵。