北京東靈山土壤動物-植物互作關系對海拔格局的響應

丁彰琦,徐國瑞,張 霜,張育新,馬克明,*

1 中國科學院生態環境研究中心城市與區域生態國家重點實驗室,北京 100085

2 中國科學院大學,北京 100049

3 中國科學院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態學重點實驗室,勐臘 666303

不同生物類群彼此并非孤立存在,而是往往互相依賴,形成特殊的互作網絡系統,可地上-地下生物類群間的相互作用研究仍處于初始階段[1]。與環境的過濾作用相似,種間相互作用在解釋和預測生物多樣性分布與探索群落形成機制的研究中也尤為重要[2—3]。在森林生態系統中,木本植物可以通過改變資源輸入、林下光照強度以及土壤理化特性對草本和無脊椎動物群落產生一系列影響[4]。草本植物雖然僅占森林總生物量的0.2%,提供了4%的森林凈初級生產和16%的葉凋落物[5],但其凋落葉營養成分較木本植物更高,分解速度更快[6],也同樣影響著土壤動物群落的組成和結構。而土壤動物可以通過調控凋落物的分解(如腐食性)、攝食根系直接影響植物生長(如植食性),或通過改變土壤物理結構、養分可用性以及土壤細菌與真菌群落的組成和活性來間接作用于植物生長(如蚯蚓和線蟲),對推進整個生態系統的養分循環至關重要[7—8]。地上-地下之間有著復雜的反饋和調節機制[9],不同種木本植物對林下物種作用的特異性,類群間的正關系、無關系甚至負關系均有過報道[10]。然而,大多數研究集中于特定類群(如植物和微生物的關系),對于土壤動物與植物類群之間的關系如何響應環境變化的研究還比較缺乏[11—12],限制了對生物多樣性維持機制的全面評估[13]。

首先,環境梯度的參與讓種間相互關系的分析變得非常復雜,類群之間相互作用的海拔格局目前就不清楚。相比其他的自然地理梯度,海拔在較短空間內展現出跨度很強的環境變化,為生物多樣性對環境變化的響應研究提供了良好的平臺[14]。因此,鑒于土壤動物對不同資源類型做出的適應性選擇,以及由于自身擴散能力和對微生境響應機制的差異,原則上將導致相互作用強度隨海拔梯度發生轉變,影響其各類群的空間分布,以致群落結構的改變。因此,地上植物(木本和草本)和地下土壤動物的相互作用與聯系如何響應海拔的改變引起了眾多研究者的注意。針對α多樣性的大量研究已表明,木本、草本植物和土壤動物有著多元化的海拔分布格局[15—16],越來越多的研究者將關注點又放在能夠反映物種空間周轉或嵌套的β多樣性[17],但依舊難以體現多類群的系統性變化[18]。近年來,基于拓撲研究的網絡分析已被證明是理解物種共現格局特征的有力工具[19]。其中,非隨機共現模式在大型生物體中很常見[20],但最近對大型復雜土壤微生物群落數據集的研究中也同樣發現了強非隨機關聯與生態位的特化,以及一些確定性過程[21]。因此,結合群落中各物種的α、β多樣性、共現格局以及對各拓撲指數的變化,將有助于揭示種間關系與生態位分化,為潛在的群落組裝規則提供新見解[22]。

其次,盡管木本與草本植物對土壤動物群落的影響都不可忽視,但二者的作用機制之間可能存在差異[23]。一方面,木本與草本植物群落自身的物種組成與結構對海拔的響應模式不同；另一方面,對土壤動物群落的資源輸入模式也不同(如凋落物的適口性、頻度與總量,以及根系分泌物)。將不同生活型地表植被與土壤動物之間互作關系的細化剖析將有助于對地上-地下耦合關系響應環境變化格局和機制的清楚認識與精準預測[24]。另外,在森林生態系統中,凋落物和土壤表層雖然相近,但二者為較小體型的土壤動物提供了截然不同的生境[25]。內部的孔隙大小會影響活動空間,造成擴散限制,營養物質的組成,水分、溫度等其他非生物因子也存在差異。因此地上植物對兩層中土壤動物的影響機制也可能不同：影響凋落物層的是輸入資源的多度與多樣性,而影響土壤層的則可能是植物的根系分泌物,對微生物群落或凋落物分解的間接調控。鑒于物種對逆境的耐受能力往往在不同的背景環境條件下會發生改變[26],將兩層對比研究或許可以更全面地揭示土壤動物與地上植物的關系。

雖然近年來復雜網絡在傳粉、種子傳播、昆蟲-植物和菌根等互惠關系研究中應用較多[27],然而對于土壤動物-植物互作關系研究中的應用還較為缺乏。由此,本文以設立在東靈山森林生態系統中的海拔梯度樣帶為基礎,通過對比不同生活型地上植被與凋落物層和土壤層中各取食功能群土壤動物,以期回答下列科學問題：沿海拔梯度,(1)各類群多樣性變化是否存在差異？(2)地上植物與地下土壤動物種間相互作用是否發生改變？(3)相互作用關系在兩層之間是否存在差異？

1 研究地區與方法

1.1 樣地設置與樣品收集

本研究區位于北京市西郊門頭溝區,在東靈山北京森林生態系統定位研究站附近進行(115°26′—115°30′E,40°00′—40°02′N)。東靈山屬典型的暖溫帶半濕潤大陸性季風氣候區,土壤屬于山地棕壤,年平均降水量約550 mm(集中于7—8月),年平均氣溫5—10 ℃。山地森林帶狀植被高度異質性,主要有遼東櫟林,混交林(如椴樹、胡桃、白蠟等),樺樹林(黑樺、白樺、棘皮樺),林下有次生灌木(如繡線菊屬,胡枝子屬等)。在研究區內選擇十個坡度相近、并以暖溫帶落葉闊葉樹種遼東櫟(Quercuswutaishansea)為優勢種的山體,再于各山體的西坡設置范圍不等(80—180 m)、寬度相等(10 m)的樣帶,從而銜接形成1020—1770 m的海拔梯度。

然后,將此十條樣帶按照10 m × 10 m大小劃分為119個基礎調查樣方。調查每個樣方內的木本植物種類和數目,并沿每個樣方的對角線設置3個1 m × 1 m的樣點,調查樣點內草本植物的種類和數目。在每個樣方內隨機選取3個0.6 m × 0.6 m的小樣方,收集內部的凋落物(期間用手撿法采集大型土壤動物),然后用內徑為8 cm的土鉆隨機采集6個10 cm深的土柱混合作為一個空間采樣點采集土壤層中土壤動物的樣品。將收集的凋落物和土壤樣品裝入布袋后,于實驗室內采用改良的Berlese-Tullgren干漏斗法(烘48 h)進行中小型土壤動物的收集。分離結束后于顯微鏡下鑒定其種類并計數,除前氣門亞目和中氣門亞目外,其他類群均鑒定至科或形態種水平[25]。其中在凋落物層中以彈尾目、寄螨目和真螨目為主,分別占總多度的37.95%、22.47%和22.98%；土壤層主要有彈尾目、寄螨目、真螨目和雙翅目,分別占總多度的19.99%、24.68%、34.5%和11.27%。所有野外工作都于2013年7月—8月間完成。

1.2 數據分析方法

與以往網絡分析使用的數據集不同,本研究中土壤動物與植物樣品之間并不存在原始的可觀測到的相互對應關系。而目前大多數計算種間相互作用的方法卻并沒有充分地考慮間接作用,且將協方差系數作為相互作用也因為其成對相互作用從相關殘差推斷出來的,所得的效應值無法直接與協變量相對應。因此,本文首先使用馬爾可夫隨機場(MRF),通過控制間接相互作用,獲得具有權重的類群間直接相互作用數值矩陣。期間,利用記錄的GPS坐標,建立了平滑高斯過程空間回歸來去除樣方間的空間自相關[30]。然后,用bipartite包對獲得的3個海拔段(低-中-高段分別含有35、38、46個樣方)所對應的植物-土壤動物二分網絡矩陣結構進行了拓撲分析[31],本文選取的網絡結構評價指標有：連接度和嵌套性(NODF),土壤動物的生態位重疊度(文中采用“horn”距離)、滅絕曲線系數和普遍性。

鑒于各網絡中土壤動物與植物各自的物種數量和組成都發生了變化,為了在不同海拔段的網絡結構之間進行對比,本研究采用建立零模型的方法獲得觀測值對應的零模型的標準化效應值(SES=(Xobs-μnull)/σnull)。其中,雖然可以利用馬爾可夫隨機場計算得到土壤動物與植物之間的有權無向型網絡矩陣,但由于是通過統計間接獲得的,因此為了使所得結果更加保守,本文將原始矩陣去除權重而轉化為0—1型二元數值矩陣后,選擇“r00”的零模型算法[32]。通過計算1000個隨機網絡矩陣所對應的參數,并根據觀測值在零模型結果中的分布得到對應的P值(取95%的置信區間)。

上述分析都在R- 3.5.3中完成。

2 結果與分析

2.1 土壤動物和植物的多樣性海拔格局

凋落物層和土壤層的土壤動物群落在低-中-高三個海拔段的物種累積曲線(圖1)表明,樣品收集充分,能夠較為全面地反映兩層中土壤動物在三個海拔段的多樣性。而且在采樣點數量相同時,土壤動物豐富度在中海拔段較高。

圖1 三個海拔段土壤動物物種累積曲線

圖2表明,凋落物層中土壤動物的稀有類群在中海拔段多樣性最高(如q=-2時,低115.7,中192.6,高126.7),優勢類群在高海拔段多樣性最低(如q=2時,低8.0,中7.6,高6.6)；而土壤層中土壤動物的稀有類群在中海拔段多樣性較高(如q=-2時,低22.4,中31.6,高26.6)。木本植物無論是稀有還是優勢類群,都是在低海拔段多樣性最高。而草本植物卻無論是稀有還是優勢類群,都是在高海拔段多樣性最高。

圖2 各生物類群在三個海拔段的α多樣性

在海拔梯度上,4個生物類群的β多樣性都隨海拔距離線性增加(除q=-2時土壤層中的稀有類群),即各類群(無論稀有還是優勢類群)的組成差異都隨海拔距離而增加,且其中稀有類群的β多樣性截距要高于優勢類群(相鄰樣方間的物種組成差異較大)。而且從圖3中可以明顯看出,與土壤動物和木本植物不同,隨海拔距離的增加,草本植物的優勢類群物種組成差異的變化速率要更大(圖中斜率較大)。

2.2 土壤動物-植物互作網絡分析

為了確定森林生態系統中的土壤和植物(木本-草本)類群對海拔的響應模式,本研究通過結合三個海拔梯度3種生物類群構建了互作網絡,通過分別與建立的零模型對比發現,土壤動物-植物間的互作網絡基本都表現出了顯著的非隨機關系格局,且兩層中的土壤動物在各自網絡中的連接度累積分布均符合冪律分布(擬合系數的P<0.05)。

圖4表明,除草本與土壤層中土壤動物互作網絡,其他三類網絡的連接度都是在中海拔段最高,其中木本植物參與網絡的連接度都是中海拔段>低海拔>高海拔段。網絡的嵌套性指數NODF在木本植物與土壤動物(凋落物和土壤層)互作網絡的中海拔段最高,尤其是與土壤層土壤動物的互作網絡中明顯高于低-高海拔段(低6.0,中11.1,高3.1)；而在草本植物與土壤動物(凋落物和土壤層)互作網絡中的嵌套性指數NODF在高海拔部分最大,尤其是和凋落物層中土壤動物的互作網絡顯著高于零模型預測值,且嵌套性指數隨海拔升高而增大(低14.1,中17.9,高32.7)。

圖4 土壤動物-植物互作網絡的標準化拓撲特征比較

兩層中土壤動物的生態位重疊度(niche overlap)均顯著高于零模型的模擬值,其中凋落物層中土壤動物與草本植物、土壤層中土壤動物與木本植物互作網絡都是在中海拔段較高,而凋落物層中土壤動物與木本植物、土壤層中土壤動物與草本植物互作網絡都是在高海拔段較低。而在四類土壤動物-植物的網絡中,加權后土壤動物的連接普遍性(generality)都隨海拔升高而變大,且都高于零模型的模擬值。另外,本研究還利用滅絕曲線系數(extinction slop)作為評估群落穩定性的參數,結果表明,凋落物層土壤動物與植物(木本和草本植物)網絡的滅絕曲線系數都是負值,且其絕對值大小趨勢一致,都是在中海拔段最小。而土壤層中土壤動物與木本植物網絡的滅絕曲線系數在低-中海拔段都為正值且相近,但在高海拔段相對于零模型并不顯著；與草本植物網絡的系數的絕對值則隨海拔增大。

3 討論

物種間相互作用是群落空間分布格局與構建機制的重要影響因子。本研究對比分析了東靈山地區地下土壤動物(按照生境分為凋落物層和土壤層)與地上植物(按照生活型分為木本和草本)互作網絡的結構參數和各生物類群的多樣性海拔分布,將有助于深入了解土壤動物的空間聚集機制及其多樣性海拔分布機制。

3.1 多樣性的海拔變化

沿海拔梯度,植物和土壤動物等各生物類群不僅物種組成會發生變化,各物種的數量也同樣會存在差異。因此,對各類群生物多樣性的海拔分布格局的了解是研究地上-地下生物之間的相互作用關系的基礎,也是對預測生物間相互作用關系對未來環境變化的必要前提[1,19]。本研究表明,無論是稀有類群還是優勢類群,相比土壤層,凋落物層中土壤動物有著較高多樣性,且兩層中土壤動物的優勢類群隨海拔梯度有著不同的變化格局。但無論木本還是草本植物,其稀有和優勢類群的海拔變化模式基本相同。其中木本植物多樣性隨海拔降低,而草本植物多樣性變化則恰好相反。另外,本研究發現,植物和土壤動物中各類群在海拔梯度上存在顯著的聚集性分布,且稀有類群的格局特征比優勢類群更大。其中,草本植物的物種組成對海拔梯度的響應模式與其他生物類群存在差異,其優勢類群隨海拔距離的變化速率也很高,聚集性分布格局最明顯。本文的研究區域從低海拔段一直延伸至樹線附近,因此受溫度、光照和水分等因子的綜合作用,形成林下草本植物到亞高山草甸群落的轉變[33]。而對于木本植物,由于本研究樣帶一直都是以遼東櫟為優勢種,其優勢類群的組成變化必然不會很大。這或許也是兩層中土壤動物優勢類群差異為什么不大的原因,鑒于其受資源多樣性的影響可能較小[34—35],將來可以結合其他環境因子隨海拔梯度的變化情況,深入探討土壤動物群落多樣性海拔格局的驅動機制。

3.2 網絡的海拔變化

已有大量文獻通過網絡分析來探討生態系統結構和功能,對于了解生物間互作關系在群落空間分布格局的作用以及多樣性的維持機制具有重要的作用[19,36—37]。本研究結果表明,土壤動物(凋落物層與土壤層)與植物(木本和草本植物)在三個海拔段上互作網絡的各項拓撲參數都與建立的零模型存在顯著差異。這也表明,在土壤動物海拔分布與群落的裝配過程中,除外界環境因子的驅動外,生物間相互作用也同樣產生著重要影響。

由于選擇性滅絕、生境異質性差異、擴散能力以及物種空間分布的冪律特性,自然界中許多互惠網絡都存在一定的嵌套特性,這也一直是群落生態學的關注熱點,對認識群落組成和結構層次以及生物多樣性的了解具有重要價值[38—39],在網絡分析中也經常通過嵌套性NODF來表征物種相互關系組合中的的冗余特征[40]。本研究發現,木本植物-土壤動物互作網絡在中海拔部分的冗余度高,而隨著海拔的升高,草本植物-土壤動物網絡在高海拔段有著較高的嵌套性指數。木本植物-土壤動物網絡的連接度和嵌套性可能主要與土壤動物的多樣性有關,而草本植物-土壤動物網絡的連接度和嵌套性則可能與草本植物的多樣性有關[23]。鑒于木本植物多樣性隨海拔梯度的下降和草本植物多樣性的升高,這也可以說明,為了能夠抵抗海拔升高帶來的環境脅迫,兩層中的土壤動物與植物的互作關系都在木本和草本植物之間發生了轉變,與草本植物建立了更多的聯系,為從森林生態系統過渡到草甸而做出了適應性調整。

本研究還關注了用來衡量物種對相同資源的利用程度的生態位重疊度,用來展示類群之間相互作用方式的相似程度,從側面反映各類群間競爭的強度。在凋落物層土壤動物-草本植物網絡和土壤層土壤動物-木本植物網絡中,土壤動物生態位重疊度在中海拔段較高,說明在中海拔部分土壤動物類群的競爭強度高,生態位分化程度較低。在四類網絡中土壤動物的生態位重疊度都是在高海拔段較低,說明當外部環境脅迫較強時,土壤動物類群間的競爭強度減弱[41]。而且在四類網絡中土壤動物的連接普遍性都隨海拔而增大,也從側面說明了,相比低-中海拔段,在高海拔段土壤動物與植物的互作關系變得更密切。

沿海拔梯度,凋落物層中土壤動物-植物網絡的穩定性(滅絕曲線系數)SES值均為負值,且根據其變化趨勢推斷可能主要與土壤動物的稀有類群有關,而土壤中土壤動物-植物網絡的穩定性則可能與植物的多樣性有關。土壤層土壤動物-木本植物網絡在低-中海拔段的滅絕曲線系數較大,表明隨著木本植物的周轉和消失,土壤動物還可以選擇其他木本建立新的聯系。而與草本植物組成的網絡則不同,主要是在高海拔段有著較高的穩定性。結合植物的α多樣性格局可推斷,在高海拔段,土壤動物主要是擴大了與各類草本植物的聯系,可能也同樣增強了草本植物對環境脅迫的耐受性[42—43]。

綜合以上結果,凋落物層與土壤層中的土壤動物類群與地表植物可能有著不同的相互作用機制,而且不同生活型植物對地下土壤動物的影響也不同,不同類型土壤動物-植物互作網絡隨海拔梯度的變化存在差異。

3.3 研究分析與展望

土壤動物是生態系統中重要的組成因子,推動著營養元素的循環和能量的流動。然而,盡管地上-地下生物的多樣性以及二者的相互作用一直都是群落生態學研究的熱點[9,12,44],但由于其較小的體型和復雜的生境異質性,其與植物的互作關系研究依然較為缺乏,通過網絡分析來系統地反映土壤動物與其他類群的相互作用關系是目前研究的趨勢[45]。與其他的生物網絡,如昆蟲-植物的傳粉、動物-植物的種子傳播、菌根-植物互作網絡等研究相比[36,46],土壤動物-植物相互作用關系的研究目前還較為落后[47]。一部分原因是由于樣品收集和鑒定中的不足,現在可利用高通量測序技術的使用,利用分子生物學手段,得到分類更加精細并且功能類型更多樣化的土壤動物的類群。其次,與其他類型的互作網絡分析相比,本研究是基于同一樣方中植物與土壤動物的共現格局[48]。因此,對相互關系的鑒定推斷方式主要依賴于統計分析,而不是基于真實觀察到的兩個生物類群之間的對應互作關系。雖然可能會揭示一些潛在的無法直接觀測到的關系,但同時也可能會包括一些關系并不緊密的類群,對結果造成較大的干擾。因此,從實驗設計的角度來看,直接的野外調查可能存在一定的缺陷,與控制實驗和部分人為干預結合的方式可能對揭示真實的土壤動物-植物相互作用關系更為有效。例如,土壤動物主要與植物根系或其凋落物存在直接和間接的互作關系[49—50],如果能集中對根際土和植物附近的凋落物中進行樣品收集,將可能更有助于對植物-土壤動物間互作網絡的分析。

4 結論

地上植物一方面可以通過生物性作用,如根、莖、葉、分泌物與凋落物；或者化學性,如植物的化感作用；以及物理性,巢穴、遮蔽造成的微生境對地下土壤動物多樣性造成直接或間接的影響。因此,地上-地下兩個系統間的耦合關系如何對環境變化做出動態響應也一直是生態學研究的重點。本研究對比分析了北京東靈山森林生態系統中木本和草本植物與凋落物與土壤層內土壤動物的互作網絡關系變化,同時展示了各類群多樣性沿海拔梯度的變化格局。結果表明,沿海拔梯度,(1)土壤動物、植物各類群的多樣性變化存在差異：土壤動物的稀有類群在中海拔段多樣性較高,木本植物多樣性在低海拔段較高,而草本植物多樣性則在高海拔段較高,且土壤動物與木本植物各自的優勢和稀有類群的多樣性海拔變化也不相同；(2)土壤動物、植物各類群的群落組成差異都隨海拔距離而增大；(3)地上植物與地下土壤動物之間的互作關系隨海拔發生改變,且在兩層之間、木本和土壤動物與草本和土壤動物的互作關系存在明顯的差異。