山東近海三種底層魚類的攝食生態與食物競爭

韓方成 李凡 馮媛 劉利軍 鈕春香 許葉鵬 任一平, 薛瑩,

(1.中國海洋大學水產學院,青島 266003;2.山東省海洋資源與環境研究院,山東省海洋生態修復重點實驗室,煙臺 264006;3.青島海洋科學與技術試點國家實驗室,海洋漁業科學與食物產出過程功能實驗室,青島 266237;4.海州灣漁業生態系統教育部野外科學觀測研究站,青島 266003)

魚類攝食生態研究是現代魚類生態學的基礎理論之一,同時也是解析海洋生態系統結構和功能的基礎。開展魚類攝食生態與食物競爭的研究,是深入理解魚類捕食行為和餌料選擇性的關鍵所在,也是了解魚類群落結構和生態系統功能的重要途徑[1]。

得益于獨特的地理環境和水文因素,山東半島近岸海域是黃海多種漁業生物的產卵場、索餌場和傳統漁場[2]。近年來,由于高強度的捕撈壓力,導致漁業資源嚴重衰退,漁獲物中傳統經濟種類比例也明顯下降,群落結構發生了較大的變化[3]。根據本課題組2016—2017年在山東近海進行的季節性漁業資源底拖網調查,小眼綠鰭魚(Chelidonichthys spinosus)、黃鮟鱇(Lophius litulon)高眼鰈(Cleisthenes herzensteini)是山東近海重要的優勢底層魚類,它們的生態位相近,分布區域有所重疊,因而有可能存在激烈的種間競爭。國內學者對這3種魚類的研究主要集中在資源密度、生長和攝食等方面[4—7],而有關其種間食物競爭的研究較少,亟待開展相關研究。

為此,本研究應用分類樹和生態位重疊指數法等,研究了山東近海3種主要底層魚類的攝食生態及其營養-空間二維生態位的重疊情況,通過典范對應分析研究環境因素對其攝食的影響,旨在深入了解種間競爭對魚類時空分布、種群數量變動以及海洋生態系統穩定性的影響[5],并為該海域漁業資源的可持續利用和科學管理提供基礎資料[6]。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

樣品采自2016—2017年在山東近海進行的四個季節的底拖網調查(圖1)。利用功率為220 kW的單拖網漁船以2 kn的拖速開展調查,每站拖網時間不少于1h,拖網時網口寬度約為25 m,囊網網目尺寸為17 mm[7]。嚴格按照《海洋調查規范》[8]進行樣品的采集與分析。本調查共采集3種魚類樣品1630尾,其中440尾為空胃,樣品數、平均體長及攝食率如表 1所示。

表1 山東近海3種魚類的胃含物樣品數、攝食率和平均體長Tab.1 Sample number,feeding rate and mean size of three fish species in the coastal waters of Shandong Province (mm)

圖1 山東近海調查站位圖Fig.1 Sampling stations in the coastal waters of Shandong Province

1.2 胃含物分析

魚類樣品經生物學測定后,取出消化道并立即速凍保存[9]。將胃含物樣品解凍后,用吸水紙吸去水分后,再在雙筒解剖鏡下鑒定出餌料生物的最低分類單元,并分別計數和稱重,稱量所用天平精確到0.001 g[10]。

1.3 數據分析

通過繪制累積餌料生物曲線(Cumulative prey curves)來確定胃含物樣品數量是否充足[11]。隨著樣品量的增加,餌料生物種類數的變化會變小,當累積餌料生物曲線接近一條漸近線時,表明已分析足夠數量的樣品來反映其攝食狀況[7]。

相對重要性指數(IRI)[12]綜合了質量百分比(W%)、個數百分比(N%)和出現頻率(F%)3方面的信息,是描述特定餌料種類重要性的綜合性指標,本研究采用相對重要性指數百分比(IRI%)評價各餌料生物的重要性。計算公式如下:

應用分類樹和相似性分析(ANOSIM)比較攝食的種間差異。分類樹是一種遞歸算法,每次只評估一個解釋變量。此過程在變量中設置閾值,該閾值解釋每個實例中方差的最大比例。重復這一過程,直到所解釋的方差沒有進一步增加,或者剩下的子組是同質的[13]。我們將物種種類作為響應變量,將餌料生物的百分比作為解釋變量,通過分析,評估其食物組成是否存在差異。ANOSIM是一種多元統計分析方法[14],它通過評估距離矩陣中的組間差異是否大于組內差異,來評估組間(即物種之間)的差異[15]。

典范對應分析(CCA)是一種非線性多元直接梯度分析方法,可以結合多個環境因子一起分析,信息量大且結果直觀明顯[16],可以更好地反映魚類攝食與環境因子的關系。應用典范對應分析研究影響攝食的主要因素,利用Bray-Curtis相似性指數作為矩陣計算的基礎,通過從相同的輸入數據確定食物組成數據和響應變量之間的關聯度。選取體長、體重、季節和地理位置(緯度、經度)作為解釋變量。按個數百分比(N%)進行計算。通過排列(9999次模擬)確定了整個模型、每個坐標軸和每個相應變量的重要性,并沿著前兩個坐標軸構建了相應變量和餌料組成的雙線圖。

在生態學研究中,用于描述生態位寬度的指數較多,但Shannon-Wiener指數憑借其對稀有餌料生物比較敏感[17]的特性,而被廣泛地應用于魚類生態位寬度的研究。因此本研究采用Shannon-Wiener指數(H′)來計算3種魚類的營養和空間生態位寬度,應用Pianka生態位重疊指數(Ojk)來研究其生態位重疊[7]。由于不同種類及同種類個體之間差異較大,使用質量百分比更能表示種類間能量的分布[7]。

式中,Pij在計算營養生態位時,為在捕食者j食物組成中餌料生物i所占的質量百分比;在計算空間生態位時,捕食者i在第j個站位總生物量中所占的比例。Ojk的變化范圍為0—1,值越大,說明重疊程度越高,Oij＞0.3視為有重疊,Oij＞0.6視為重疊顯著[18]。各個站位的魚類生物量以拖速2 kn和拖網時間1h為基準進行標準化處理。

由于營養和空間資源相互獨立,因此可以使用魚類營養、空間生態位重疊指數的乘積來表示魚類之間的營養-空間二維生態位重疊指數,作為評價魚類種間競爭程度的指標[19]。

2 結果

2.1 食物組成

本研究發現,山東近海3種魚類的累積餌料生物曲線都達到或接近一條漸近線(圖2),說明胃含物樣品數量足以反映其攝食情況。

圖2 山東近海3種魚類的累積餌料生物曲線Fig.2 Cumulative prey curves of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

根據IRI%的值(表2),高眼鰈主要以蝦類(91.41%)為食,此外也攝食一定數量的端足類(1.52%)、棘皮動物(2.67%)和魚類(3.06%),而對蟹類、糠蝦等攝食較少。脊腹褐蝦(Crangon affinis;60.95%)和中華安樂蝦(Eualus sinensis;23.69%)為其主要的餌料生物(表2)。

小眼綠鰭魚主要以蝦類(94.59%)為食,同時也攝食一定量的端足類(1.61%)、魚類(2.28%)和蟹類(1.03%)。在蝦類中,細螯蝦(L.gracilis;43.37%)、脊腹褐蝦(18.55%)和戴氏赤蝦(M.dalei;20.11%)所占比例較大,為優勢餌料(表2)。

黃鮟鱇主要以魚類(85.91%)和蝦類(12.83%)為食,其他餌料則攝食的比較少。脊腹褐蝦(30.70%)和方氏云鳚(Enedrias fangi;34.10%)為其優勢餌料(表2)。

表2 山東近海3種底層魚類的食物組成Tab.2 Food composition of three demersal fish species in the coastal waters of Shandong Province

續表 2

續表 2

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分類樹表明,這3種魚類的食物組成存在較大差異(圖3),黃鮟鱇攝食魚類的比例最高,小眼綠鰭魚則攝食比較多的蝦類,而高眼鰈則主要以軟體動物為食。ANOSIM分析也表明,這3種魚類的攝食存在極顯著差異(R=0.356,P＜0.01)。

圖3 山東近海3種魚類食物組成的分類樹Fig.3 Classification tree of the diet composition of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

2.2 影響攝食的因素

CCA分析表明,高眼鰈的攝食習性主要與體長有關。在模型中,CCA1(45.49%)和CCA2(32.66%)解釋了最大的攝食差異(圖4)。隨著體長的增加,高眼鰈會攝食更多的魚類和蝦類,而攝食其他甲殼類的比例有所減少;隨著經度的增加,高眼鰈攝食更多的軟體動物和棘皮動物。

圖4 高眼鰈攝食習性與影響因素之間關系的CCA分析圖Fig.4 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

CCA分析表明,小眼綠鰭魚的攝食習性主要與季節變化有關(圖5)。在模型中,CCA1(61.1%)和CCA2(20.43%)中解釋了最大的攝食變異性,并且CCA1解釋的程度要明顯高于CCA2。在CCA2中,小眼綠鰭魚攝食魚類、蝦類的比例與季節變化有關。

圖5 小眼綠鰭魚攝食習性與影響因素之間關系的CCA分析圖Fig.5 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

CCA分析表示,黃鮟鱇的攝食主要受空間分布的影響(圖6)。在模型中,CCA1(63.23%)和CCA2(29.76%)中解釋了最大的攝食變異性。CCA1表示黃鮟鱇攝食蝦類和魚類的比例隨著空間位置的變化而變化。模型顯示,高緯度的黃鮟鱇攝食更多的蝦類,而隨著經度的增加,黃鮟鱇會攝食更多的魚類。

圖6 黃鮟鱇攝食習性與影響因素之間關系的CCA分析圖Fig.6 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

2.3 營養和空間生態位競爭

如表 3所示,高眼鰈的營養生態位寬度最低(1.65),黃鮟鱇的營養生態位寬度最高(3.10)。對于空間生態位,小眼綠鰭魚和黃鮟鱇的空間生態位都較大,均大于3.5,而高眼鰈的空間生態位都較低(2.95)。

表3 山東近海3種魚類的營養和空間生態位寬度Tab.3 Trophic and spatial niche breadth of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

對于營養生態位重疊指數(表4),高眼鰈與小眼綠鰭魚(0.858)具有最高的營養生態位重疊(0.858),而小眼綠鰭魚與黃鮟鱇的營養生態位重疊最小(0.399)。相較于營養生態位重疊,3種魚類的空間生態位重疊并不明顯(表4),高眼鰈與黃鮟鱇具有最高的空間生態位重疊(0.478),而小眼綠鰭魚與黃鮟鱇的空間生態位重疊則很小(0.115)。

而對于營養-空間二維生態位重疊(表4),雖然高眼鰈與小眼綠鰭魚具有最高的營養生態重疊,但由于其空間生態位重疊較小,所以導致其營養-空間二維生態位重疊較小;相反,雖然高眼鰈和黃鮟鱇的營養生態位重疊不是很高,但是其較大空間生態位重疊導致其營養-空間二維生態位重疊最大(表4)。

表4 山東近海3種魚類的營養和空間生態位重疊Tab.4 Trophic and spatial niche overlap index of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

3 討論

3.1 攝食習性

本研究發現,山東近海高眼鰈屬于底棲動物食性,主要攝食蝦類,以脊腹褐蝦和中華安樂蝦為優勢餌料。竇碩增等[20]研究表明,渤海的高眼鰈主要以鮮明鼓蝦(Alpheus distinguendus)、口蝦蛄(Oratosquilla oratoria)、日本鼓蝦(Alpheus japonicus)及火槍烏賊(Loligo beka)為食,說明不同海域高眼鰈的食物組成存在差異。山東近海小眼綠鰭魚攝食的餌料生物達60余種,屬于底棲動物食性。根據以往的研究,渤海小眼綠鰭魚以脊腹褐蝦、鷹爪蝦(Trachypenaeus curvirostris)、口蝦蛄、細螯蝦及六絲鈍尾蝦虎魚(Chaeturichthys hexanema)為優勢餌料[21];海州灣的小眼綠鰭魚主要攝食細螯蝦、戴氏赤蝦、疣背寬額蝦(Latreutes planirostris)等[22]。綜合看來,小眼綠鰭魚在不同海區都主要以蝦類為食。山東近海黃鮟鱇攝食的餌料生物達70余種,主要以魚類為主,但不同季節的優勢餌料卻有差異。薛瑩等[23]的研究表明,北黃海秋季黃鮟鱇的優勢餌料生物是矛尾蝦虎魚(Chaemrichthys stigmatias)和脊腹褐蝦,與本研究的優勢餌料(方氏云鳚和脊腹褐蝦)存在差異,這表明魚類攝食的優勢餌料生物會隨自然海域中餌料生物組成或者數量的變化而發生變化[24]。本研究發現,山東近海這3種魚類雖然都屬于底棲動物食性,但是其優勢餌料的種類和所占比例不同,在一定程度上減緩了對餌料生物的競爭,有利于種間共存。

3.2 影響攝食的因素

本研究表明,高眼鰈的攝食與體長有顯著的關系,隨著體長的增加,高眼鰈會攝食更多的魚類和蝦類,而攝食其他甲殼類的比例有所減少。張波等[25]發現,不同體長組高眼鰈攝食的食物種類有一定差異,體長＜119 mm的主要以磷蝦類和底層蝦類為食;當體長增大時,主要攝食底層蝦類和魚類,蝦類所占比例減小,與本研究的結論相吻合。魚類的生長發育往往伴隨著口裂大小的增加,游泳速度的加快,從而導致其捕食大型餌料生物的能力也在不斷地增加,因此個體較大的魚類捕食餌料魚類的比例也較高[26]。本研究還發現,山東近海高眼鰈攝食的餌料生物達30余種,但是每個季節攝食的餌料生物種類只有10余種,說明高眼鰈的攝食習性會隨著季節變化而發生較大的變化,這可能與山東近海餌料生物的季節變化有關[27—28]。此外,高眼鰈的體長組成存在顯著的季節差異(P＜0.05),這也是導致其攝食習性存在季節變化的原因之一。

本研究還發現,黃鮟鱇的攝食與其空間分布有著密切的聯系。以往的研究表明[23],體長、性別和性腺成熟度對北黃海黃鮟鱇的食物組成沒有顯著影響,水深、經度和緯度是影響北黃海黃鮟鱇食物組成的關鍵因素,與本研究的結論相吻合。餌料生物受到棲息環境和生活習性等因素的影響,其分布存在較大的空間異質性。魚類總是傾向于攝食該海域可獲得性較高的餌料生物,因此就導致了同種魚類攝食的空間差異[29]。

3.3 營養和空間生態位重疊

生物對環境的適應能力和耐受程度主要通過生態位寬度來衡量[30]。在本研究的3種魚中,高眼鰈的營養生態位寬度最低,說明高眼鰈所攝食的餌料種類數最少,對餌料的利用范圍最小,其對餌料資源的利用能力相對較弱。空間生態位寬度是對物種空間分布范圍的反映[31]。本研究發現,黃鮟鱇的空間生態位寬度最高,說明其適應環境的能力相對較高,這也與其在山東近海的分布范圍較廣相吻合。而其余兩種魚出現的站位相對較少,因此它們的空間生態位寬度也較小。

生態位重疊指數通過反映物種間對資源利用的相似程度,來反映物種間潛在的競爭關系[32]。其中,營養生態位重疊指數反映了物種間食物組成的相似程度[7]。在本研究中,高眼鰈和小眼綠鰭魚的營養生態位重疊最高,說明二者的食物組成較為相似。空間生態位重疊指數反映的是不同物種在空間分布上的重疊程度[9]。本研究發現,山東近海這3種魚類的空間生態位重疊較低,在一定程度上能夠緩和因營養生態位重疊過高而導致的種間競爭。

營養-空間二維生態位重疊指數結合了營養生態位和空間生態位重疊指數的特征,反映了物種之間對食物和空間資源利用的相似程度。物種之間,高的營養-空間二維生態位重疊指數一般對應著高的空間生態位重疊指數和高的營養生態位重疊指數,任一維度的重疊指數偏低都會導致營養-空間二維生態位重疊指數降低[7]。在資源有限的環境中,魚類需要通過對營養和空間等生態位利用的平衡來實現共存[33]。本研究表明,山東近海這3種魚類都沒有較為明顯的營養-空間二維生態位重疊,雖然3種魚類的營養生態位重疊都較為顯著,但是空間生態位重疊較小,導致它們的營養-空間二維生態位重疊也較小。這說明3種魚類通過不同程度的空間生態位分化,在一定程度上緩解了因選擇相似的餌料生物而產生的種間競爭。