南三島土壤-紅樹植物系統中重金屬形態特征及遷移轉化規律

羅松英 ，李秋霞，邱錦坤，鄧素炎，李一鋒，陳碧珊

1.嶺南師范學院地理科學學院，廣東 湛江 524048；2.嶺南師范學院紅樹林研究院，廣東 湛江 524048；3.蘭州大學資源環境學院/西部環境教育部重點實驗室，甘肅 蘭州 730000

紅樹林濕地系統位于陸地與海洋的過渡帶，具有防風固堤、固碳儲碳和凈化污染物等功能，這對于維持海岸潮間帶的生態平衡具有重要意義（林鵬，2001）。重金屬污染是海岸帶常見的生態污染之一，而受到海陸雙重影響的紅樹林濕地往往成為重金屬污染物的源與匯（Macfarlane et al.，2000）。相關研究表明，紅樹植物對重金屬具有較強的吸收能力，并能通過生物固化作用削減土壤中有效態重金屬質量分數以達到凈化污染的效果（李娜等，2013）。不同種類的紅樹植物對重金屬的富集能力不同，其中白骨壤（）群系為紅樹植物群落演替最前期類型，通常作為紅樹植物中耐性較強的先鋒樹種和主要代表樹種之一（方煜等，2008）。同一種紅樹植物對不同種類重金屬元素的富集與轉移能力也有明顯差別（鄒燁燔，2014）。研究表明白骨壤植物體內所吸收的重金屬主要累積富集在根系，一定程度上提高了其對重金屬的耐性；從轉運能力看，目前研究認為白骨壤對汞（Hg）具有較強的轉運能力（羅松英等，2019a）。當紅樹植物體內累積和遷移的重金屬質量分數超過閾值時，會對其產生強烈的毒害作用，這會影響紅樹林生態系統的功能與組成，最終將產生負效應（胡寧靜等，2011）。因此，研究重金屬在紅樹植物白骨壤中的累積遷移特征，對紅樹林重金屬污染監測與保護具有重要意義。

越來越多學者也關注到紅樹林生態系統中不同介質中重金屬的遷移轉化規律。相關研究顯示，重金屬-土壤-生物之間存在復雜的動態相互作用，僅部分重金屬能夠被生物吸收利用（王軍廣等，2018；鐘曉蘭等，2010）。在土壤-植物系統中紅樹植物體內重金屬元素大部分源于土壤，重金屬遷移能力與生態毒性往往取決于重金屬在沉積物中的形態特征（趙云杰等，2015；李振良等，2021）。近年來，國內外對紅樹林沉積物中重金屬賦存形態尤其是有效態的研究也逐漸成為熱點。如Marchand et al.（2016）、Abubakar et al.（2018）、劉冰星等（2015）研究發現紅樹植物富集與運移能力差異不僅與紅樹植物種類及其生理學機制有關，也受沉積物理化性質和重金屬有效態的影響。總的來說，重金屬在紅樹林土壤-植物中的累積、富集、遷移過程極為復雜，是沉積物中金屬形態的綜合結果。研究者團隊前期對湛江灣紅樹林土壤重金屬賦存形態研究結果顯示，該區域重金屬有效態含量比例高，具有較強的遷移性。

為進一步分析土壤中重金屬有效態含量與紅樹植物對重金屬吸收富集能力的關系，揭示重金屬在土壤-紅樹植物系統中的累積與遷移規律，本研究以湛江南三島紅樹林土壤及優勢紅樹植物白骨壤為研究對象，通過分析土壤-植物系統中土壤重金屬總量及形態特征，結合紅樹植物體內不同部位重金屬質量分數特征，采用生物富集系數（Bioconcentration Factor，BCF）、轉移系數（Transfer Factor，TF）及相關性分析方法研究紅樹林土壤中重金屬總量、有效態與植物體內重金屬質量分數的關系，探討土壤-紅樹植物系統中重金屬累積與遷移規律，以期為紅樹林濕地保護及生態修復提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

南三島位于湛江市東南部（圖1），東臨南海，南有湛江灣，北有南三河，總面積123.4 km，為廣東省第二大島，屬于亞熱帶海洋性季風氣候類型。南三島潮間帶寬闊，超過100 m，海灘平緩，為夷直型海灘（朱士兵等，2019）。南三島屬于湛江國家級紅樹林保護區范圍，紅樹林濕地占地面積約為200 hm，且有近3000 hm的沿海防護林（韓偉雄，2019）。南三島紅樹林群落多為白骨壤，兼有少量紅海欖（）、海桑（）、木欖（）等，主要分布在島上的南部和西部的部分潮間帶。研究區域靠近公路、港口或居民居住地，多為濱海沙土。

圖1 南三島采樣站位示意圖Figure 1 Location of sampling stations on the Nansan Island

1.2 樣品采集與分析測試

1.2.1 樣品采集

對南三島紅樹林進行實地考察后，綜合紅樹林面積、潮位與人文因素等，選取南三大橋（NSDQ）、北頭寮（BTL）、大王廟（DWM）、南海堤（NHD）和北涯村（BYC）5個站位進行采樣（圖 1）。土壤樣品采樣前將表層植物殘枝等雜物清除，使用PVC管采樣，深度為0—20 cm，每個站位設計樣點3—4個。每個樣點運用梅花采樣法在5 m×5m范圍內采集5個土樣，然后將5個土樣按四分法各取四分之一的土壤混合為一個樣品，共計采集混合土壤樣品 16件。每個樣點對應采集該區域的優勢種紅樹植物白骨壤樣品，在樣點周圍隨機挖取成熟度相近，植株高度基本一致的幼苗 3—4棵，用剪刀分開根、莖和葉，各取質量約1 kg，分別采集根、莖、葉樣品共計48件。

1.2.2 預處理與分析測試

土壤樣品預處理過程包括自然風干、研磨、過篩；植物樣品使用清水和去離子水清洗干凈后恒溫烘干，使用瑪瑙研缽進行研磨。采用改進 BCR（European Community Bureau of Reference）方法提取土壤重金屬形態，分析提取液樣品共計 64件，分別獲得酸提取態（F1）、可還原態（F2）、可氧化態（F3）、殘渣態（R）4種重金屬形態的數據（羅松英等，2019b）。采用電感耦合等離子體發射光譜（ICP-AES，型號為Varian VISTA）和電感耦合等離子體質譜儀（ICP-MS，型號為Agilent 7700x）進行質量分數和形態測定。測試工作由澳實礦物實驗室（廣州）進行，獲得汞（Hg）、鎘（Cd）、砷（As）、鋅（Zn）、銅（Cu）、鉛（Pb）、鉻（Cr）和鎳（Ni）8種重金屬元素的質量分數和形態數據。測試過程中設定空白樣與平行樣，并添加標樣（GLG 908-4）進行質量控制。微量分析中標樣準確度RSD小于10%，回收率高于90%。同時采用電位法測定土壤pH值（水土質量比為2.5∶1）。

1.3 研究方法

富集系數表示植物富集重金屬的能力，轉移系數則為植物將重金屬從根系運移到地上部分的能力（李金輝等，2020）。計算公式如下：

式中，為生物富集系數，為植物某部位的某種重金屬質量分數，為土壤中同種重金屬質量分數。

式中，為轉移系數，為植物地上部分重金屬質量分數，為植物根部重金屬質量分數。

2 結果與討論

2.1 南三島紅樹林土壤重金屬質量分數累積特征

南三島紅樹林表層土壤性狀差異不大，0—5 cm主要為泥沙沉積，6—20 cm以淤泥質為主。土壤pH值介于3.74—6.01之間，平均值為5.04，呈酸性。土壤中重金屬平均質量分數（表 1）表現為鋅 (Zn)＞銅 (Cu)＞鉻 (Cr)＞鉛 (Pb)＞鎳 (Ni)＞砷(As)＞汞 (Hg)＞鎘 (Cd)，其中NHD站位重金屬質量分數普遍較高。與國家《土壤環境質量——農用地土壤污染風險管控標準》（GB 15618—2018，pH≤5.5）對比發現，8種重金屬元素均未超過國家土壤環境質量標準值，但個別采樣站位中重金屬質量分數表現為超標，如NHD站位中的鋅（Zn）和銅（Cu）均超過國家標準值。野外調研結果顯示，NHD位于U形內灣，灣內有漁船停靠，養殖業廣布。周邊的船舶排污、水產與海鴨養殖排污、附近村莊居民生活垃圾堆放及污水排放是導致研究區紅樹林重金屬污染的主要來源。如養殖業中飼料、魚藥的施用等可能會引起 Zn、Cu等重金屬污染（蔡繼晗等，2010）。

表1 南三島紅樹林土壤重金屬質量分數統計Table 1 Heavy metals mass fraction in sediments of mangrove in Nansan Island

2.2 南三島紅樹林土壤重金屬形態分布特征

根據改進 BCR提取法將重金屬形態分為酸可提取態（F1）、可還原態（F2）、可氧化態（F3）和殘渣態（R）（Rauret et al.，1999），通常將前3種相對容易被植物體吸收的賦存形態合稱為重金屬有效態。土壤中重金屬元素有效態比例越高，說明重金屬越容易釋放出來并造成二次污染，重金屬的生物有效性就越大；而殘渣態主要分布于礦物的晶格中，一般只在風化過程中才能釋放出來，在短時間尺度上，殘渣態基本上難以被生物所利用（Teasdale et al.，2003；盧少勇等，2010）。而人為污染產生的重金屬元素主要疊加在沉積物的次生相當中（盧少勇等，2010）。因此，重金屬元素有效態質量分數的高低也能反映其受到的人為污染程度。南三島紅樹林土壤重金屬賦存形態所占比例（圖2）表明，鎘（Cd）和鋅（Zn）以酸提取態（F1）為主，銅（Cu）和鉛（Pb）以可還原態（F2）為主，鉻（Cr）和鎳（Ni）以可氧化態（F3）為主，而砷（As）和汞（Hg）以殘渣態（R）為主。8種重金屬有效態占比排序為銅 (Cu)＞鋅 (Zn)＞鎳 (Ni)＞鉛(Pb)＞鉻 (Cr)＞鎘 (Cd)＞汞 (Hg)＞砷 (As)。其中，除砷（As）和汞（Hg）外，其余6種重金屬有效態含量占比均超過70%，說明具有較高的二次釋放潛力。

圖2 南三島紅樹林土壤中重金屬各形態占總量的比例Figure 2 Speciation proportions of heavy metals in the surface sediments of mangrove wetland in Nansan Island

2.3 土壤-紅樹植物（白骨壤）系統中重金屬的富集與遷移

2.3.1 白骨壤不同部位重金屬質量分數的分布特征

南三島紅樹植物白骨壤體內不同的重金屬元素其質量分數在各部位存在差異，銅（Cu）、鎳（Ni）和鋅（Zn）表現為根＞莖＞葉，其余5種元素表現為根＞葉＞莖，總體上根部的質量分數最高（表2）。砷（As）、鎘（Cd）和汞（Hg）3種強毒性重金屬在白骨壤體內質量分數均大于土壤中該元素的質量分數，反映了它們在土壤-紅樹植物白骨壤系統中具有一定的生物富集作用。

表2 南三島紅樹植物白骨壤（Avicennia marina）不同部位的重金屬元素質量分數Table 2 Mass fraction of heavy metal elements in different parts of Avicennia marina in Nansan Island and its biological concentration coefficient

2.3.2 白骨壤對重金屬元素的富集與轉移特征

南三島白骨壤根、莖、葉部位的富集系數（BCF）計算結果如表3所示，對銅（Cu）、鎳（Ni）、鋅（Zn）的富集能力表現為根＞莖＞葉，其余5種重金屬表現為根＞葉＞莖。根部的鎘（Cd）和汞（Hg）、葉片部位的鎘（Cd）富集系數大于1，尤其是根部鎘（Cd）和汞（Hg）富集系數分別達到3.80和4.01，說明白骨壤對這兩種重金屬元素富集能力較強，且主要累積在根部。這與前期研究得出重金屬主要分布在根系組織的結論一致（季一諾，2016；羅松英等，2019a），反映了白骨壤對有毒金屬元素具有一定的耐性，把重金屬局限在地下部分，在一定程度上保護自身不受重金屬的毒害。

植物的地上部分富集系數大于1是超富集植物的特征之一（王鵬等，2014）。為了解白骨壤對重金屬是否具有超富集作用，計算其地上部分的生物富集系數（表3）。結果顯示，白骨壤體內地上部分鎘（Cd）和汞（Hg）的生物富集系數超過了1，表明白骨壤對這兩種元素具有較強的富集作用；但未到達超富集植物標準。綜上分析，白骨壤能同時富集鎘（Cd）和汞（Hg）兩種重金屬元素，具有較強耐性，且在研究區分布較廣數量較多，可作為紅樹林濕地生態恢復的先鋒植物。

表3 南三島白骨壤（Avicennia marina）各部位的富集系數（BCF）Table 3 Enrichment coefficient (BCF) of different parts of Avicennia marina in Nansan Island

當轉移系數（TF）值超過1時，表示該植物具有更強的轉移能力。南三島白骨壤對重金屬元素的轉移系數計算結果（圖3）表明，對銅（Cu）的轉移能力最強，其次是鋅（Zn），兩者轉移系數均超過1。作為植物生長的必需微量元素，銅（Cu）和鋅（Zn）溶解度較高，更容易在植物體內遷移轉運（季一諾，2016）。對比白骨壤富集系數和轉移系數可以分成以下3種情況：一是對富集系數低但轉移系數高，如銅（Cu）、鋅（Zn）、鉻（Cr）和鎳（Ni）；二是富集系數高但轉移系數低，如鎘（Cd）和汞（Hg）；三是富集系數和轉移系數則成正比，如砷（As）。總的來說，紅樹植物對不同種類重金屬的富集能力與轉運能力差異較大；植物對重金屬的富集能力與轉移能力并非呈正相關關系，重金屬元素在土壤-植物系統中富集、轉移機制非常復雜，很有必要進一步研究重金屬在植物體內的遷移轉化規律。

圖3 南三島白骨壤（Avicennia marina）的富集系數與轉移系數Figure 3 Enrichment coefficient and transfer coefficient of Avicennia marinain in Nansan Island

2.3.3 土壤中重金屬有效態含量與植物體內重金屬質量分數的相關性分析

重金屬元素總量空間分布圖（圖4A）顯示，從站位看，NHD站位的各元素質量分數均較高；結合野外考察看，該站位周邊有生活垃圾堆放、漁船停靠及水產養殖排污等是重金屬污染的主要來源。重金屬有效態含量分布圖（圖4B）顯示，各站位中鋅（Zn）、銅（Cu）、鉻（Cr）和鎳（Ni）有效態含量占比較高。而植物體內重金屬質量分數分布圖（圖5）顯示，各站位植物體內鋅（Zn）和銅（Cu）質量分數最高，其次為砷（As）。對比5個站位的土壤重金屬總量、土壤有效態含量及白骨壤體內重金屬質量分數的空間分布特征，可以發現各站位之間質量分數差異明顯，三者總體上表現為鋅（Zn）質量分數最高，銅（Cu）次之，汞（Hg）和鎘（Cd）的質量分數最低。

圖4 不同站位間紅樹林土壤重金屬總量（A）和有效態含量（B）的空間分布Figure 4 Spatial distribution of total (A) and available content (B) of heavy metals in mangrove soil at different stations

圖5 南三島白骨壤（Avicennia marina）體內重金屬質量分數的空間分布Figure 5 Spatial distribution of heavy metal contents in Avicennia marina in Nansan Island

值得注意的是，鉻（Cr）和鎳（Ni）均是植物生長需要的微量元素之一，各站位土壤中鉻（Cr）和鎳（Ni）有效態含量較高，但在紅樹植物體內累積卻不明顯。相關研究表明，植物富集重金屬的能力與自身的生長需求、土壤中的元素含量及存在形態、研究區環境污染的程度等因素有關（趙云杰等，2015；王軍廣等，2018）。結合形態數據分析可以發現，土壤中鉻（Cr）和鎳（Ni）以可氧化態（F3）為主，占比分別高達 44%和 62%（圖 2）。Mao（1996）根據生物對重金屬吸收的難易程度進行分類，把酸提取態（F1）和可還原態（F2）稱為有效態，可氧化態（F3）為潛在有效態，殘渣態（R）稱為不可利用態。其中可氧化態（F3）主要為有機物及硫化物結合態，該形態相對較為穩定，一般不易被生物所吸收利用；在外部條件改變后，如微生物作用下礦化分解轉化為氧化態的重金屬后易被生物吸收（Tack et al.，1996）。而對比植物體內質量分數最高的鋅（Zn）和銅（Cu）元素，一方面與它們是植物生長所必需的元素有關；另一方面，結合形態分析看，鋅（Zn）和銅（Cu）的酸提取態（F1）和可還原態（F2）占比超過了60%。酸提取態（F1）主要為碳酸鹽結合態、離子可交換態與水溶態，該形態最易被生物所吸收；而可還原態（F2）主要為鐵錳氧化物結合態，在氧化還原條件下穩定性差（李佳璐等，2016）。由此可知，土壤中鋅（Zn）和銅（Cu）的酸提取態（F1）和可還原態（F2）含量較高促進了紅樹植物對其吸收，提高了紅樹林土壤中重金屬的生物有效性。而土壤中砷（As）質量分數及有效態含量均不高，植物體內質量分數卻相對較高，結合前人研究結果，推測一方面與土壤的pH值有關（王存龍等，2011），南三島沉積物的pH值介于3.74—6.01之間，容易激活砷（As）的生物活性；另一方面可能與白骨壤根部特殊的分泌物質有關，使得其根部積累較多的砷（As）。總地來說，南三島紅樹林土壤重金屬質量分數、有效態含量與白骨壤體內重金屬質量分數存在非常復雜的關系。

為進一步分析白骨壤體內富集的重金屬是否來源于土壤，采用SPSS軟件對土壤中有效態重金屬質量分數與植物體內重金屬質量分數的相關關系進行分析。一般認為，兩者為顯著正相關，說明土壤是紅樹植物體內重金屬元素的主要來源；若兩者為負相關，則說明其來源于土壤的可能性較小（劉冰星等，2015；胡恭任等，2010）。南三島土壤中有效態重金屬質量分數與紅樹植物體內重金屬質量分數的相關系數（表 4）表明，鉛（Pb）在植物體的各部位中均為正相關，鋅（Zn）在植物體的各部位中均為負相關，這說明白骨壤中鉛（Pb）的富集可能主要來源于土壤，而鋅（Zn）來源于沉積物的可能性很小。另外，根系是植物從土壤中吸收重金屬元素的主要部位。從表4可以看到，紅樹植物根部鉻（Cr）和鎳（Ni）與土壤中該元素的有效態呈顯著正相關，鉛（Pb）也呈正相關，說明了根系中這3種重金屬元素主要可能來源于土壤；其余元素則呈負相關。這說明紅樹植物可以通過根系從土壤中吸收重金屬進入體內，也可能從水體或大氣吸收進入（劉冰星等，2015；胡恭任等，2010）。紅樹莖部的砷（As）和鉛（Pb）與土壤中該元素的有效態呈正相關，其余元素為負相關；而葉片中鉻（Cr）和鋅（Zn）與土壤中該元素的有效態呈負相關，其余元素為正相關，但總體上相關性不顯著，僅銅（Cu）相關性較為顯著。綜上可知，白骨壤體內各部位的重金屬來源復雜，同時也在一定程度上說明了紅樹植物對不同重金屬元素吸收和遷移機制有所不同。

表4 土壤中重金屬有效態含量與植物各部位重金屬質量分數的相關性Table 4 Correlation between the available content of heavy metals in soil and the content of heavy metals in plants

3 結論

（1）南三島紅樹林土壤中重金屬平均質量分數表現為鋅 (Zn)＞銅 (Cu)＞鉻 (Cr)＞鉛 (Pb)＞鎳(Ni)＞砷 (As)＞汞 (Hg)＞鎘 (Cd)，其中 8 種重金屬元素未超出國家土壤環境質量標準。從形態特征看，除砷（As）和汞（Hg）外，其余6種重金屬有效態含量占比均超過70%，具有較高的二次釋放潛力。

（2）不同重金屬在植物各部位累積存在差異，總體上根部的質量分數最高；研究區土壤中鉻（Cr）和鎳（Ni）有效態含量較高，但在白骨壤植物體內累積不明顯，主要與土壤中該元素以相對較為穩定的可氧化態為主有關；而酸提取態和可還原態含量較高則會提高紅樹林土壤中重金屬的生物有效性。

（3）生物富集系數計算結果表明，白骨壤對鎘（Cd）和汞（Hg）這兩種元素具有較強的生物富集作用；且該植物在研究區分布較廣數量較多，可作為紅樹林濕地生態恢復的先鋒植物。

（4）南三島紅樹林土壤中重金屬有效態含量與植物體內重金屬質量分數的相關系數表明，紅樹根部鉻（Cr）、鎳（Ni）和鉛（Pb）與土壤中該元素的有效態呈正相關，其余元素為負相關；莖部砷（As）和鉛（Pb）與土壤中該元素的有效態呈正相關，其余元素為負相關；而葉片中鉻（Cr）和鋅（Zn）與土壤中該元素的有效態呈負相關，其余元素為正相關，但總體上相關性不顯著。