菊芋資源在反芻動物飼糧中的應用現狀

曉 敏， 弓 劍

（內蒙古師范大學生命科學與技術學院，內蒙古自治區高等學校生物多樣性保護與可持續利用重點實驗室，內蒙古呼和浩特010022）

菊芋（Helianthus tuberosus L.）是菊科多年生塊 莖 草 本 植 物 （Yue等 ，2020；Ersahince等 ，2017），其長度、塊莖的顏色、枝和莖的數量以及葉的比例取決于品種、土壤類型和氣候條件（Szpunar-krok等，2016）。它作為高產低投入的物種，在各種土壤類型（如貧瘠和沙質土壤、鹽堿地）和不同氣候條件 （干旱和高溫）下均可種植（Ersahince等，2017）。此外，其還具有很強的繁殖能力、抗病蟲害和抗凍能力等（Yang等，2015）。由于以上特點，菊芋作為栽培作物在我國黑龍江、遼寧、吉林、北京、內蒙古、河北、山西、河南、湖南、湖北、四川、山東、江蘇、安徽、陜西、新疆、寧夏等省區均有種植（劉海燕等，2019）。

菊芋作為一個物種，具有很強的競爭力，能快速生長遮蔽土壤表面，并形成一個資源捕獲區，從而抑制其他物種的生長（Kays等，2007）。據報道，菊芋地下塊莖產量高達75.5 t/hm2，地上鮮綠色物質產量高達120 t/hm2（Papi等，2015；Diederichsen，2010）。菊芋株高達2～4 m不等，每年可以割3～4茬（Papi等，2015）。 菊芋富含礦物質、低含量的脂肪、高含量的膳食纖維和高比例的酚類物質（Fratianni等，2007）及天然抗氧化劑，如維生素C、類胡蘿卜素、多酚、羥基肉桂酸和黃銅等（Jimenez-escrig等，2003）。它也是菊粉和低聚果糖的豐富來源（Radwan等，2007）。菊粉和低聚果糖可影響家畜消化生理特性、血液代謝產物及其代謝（Ma等，2011；Kays等，2007）。 因此，在適當的生長期收割莖葉，可作為干旱和半干旱地區反芻動物的高價飼糧 （Yang等，2015）或青貯飼糧（Papi等，2019）。菊芋副產物中的粗蛋白質含量接近于紫花苜蓿甘草（Kaya等，2010），是反芻動物非常好的非常規飼料，可以摻入到飼糧混合物中，取代反芻動物日糧中的常規粗飼料來源，如苜蓿干草、青貯飼糧等（Sallam等，2008）。但目前在國內關于菊芋在反芻動物生產中的應用研究并不廣泛。因此，本文將菊芋的營養成分及生物活性物質及其對反芻動物生產性能、營養物質表觀消化率、血液生化指標、瘤胃參數及瘤胃微生物、體內氮沉積的影響進行敘述，并對菊芋在反芻動物飼糧中的開發利用前景進行展望，以期為菊芋在反芻動物生產中的應用奠定基礎。

1 菊芋的營養成分及生物活性物質

1.1 干物質 菊芋塊莖的干物質（DM）占塊莖質量的16.5%～36.2%（Sawicka等，2020）； 菊芋塊莖含有各種結構性碳水化合物，如單糖（葡萄糖、果糖），雙糖（蔗糖）；低聚糖（菊粉、偽菊粉、低聚果糖）和多糖（甘露聚糖、纖維素、木質素和半纖維素）等（Sawicka等，2020）。菊芋塊莖中菊粉含量占鮮重的7%～30%（Kays等，2007）或干重的60%～85.5%（Aduldecha等，2016），是儲存碳水化合物的主要形式，但是塊莖填充之前，暫存在根莖中（Szewczyk等，2019）。菊芋塊莖具有15 MJ/kg DM的高代謝能含量（Samal等，2017）。以上特點賦予了菊芋獨特性和特殊的工業價值。菊粉不同于淀粉和纖維素，是葡萄糖聚合物，是主要的能量來源。哺乳動物的消化酶不易分解菊粉，經消化道進入大腸后在雙歧桿菌和其他益生菌的作用下發酵生成短鏈脂肪酸（SCFAs）、乳酸和氣體（CO2、H2和CH4），降低腸道pH，從而抑制腸道有害菌群 （沙門氏菌和大腸桿菌）的增殖。此外，菊粉還具有促進鈣的吸收，降低胃腸疾病，刺激免疫系統，調節血脂和降低癌癥風險等藥理性功能（商婷婷等，2019）。

1.2 纖維 菊芋塊莖中的纖維含量為114～208 g/kg，其主要成分有纖維素、半纖維素、果膠和木質素等（Sawicka等，2020）。纖維是反芻動物（如牛、綿羊、山羊）飼糧中不可或缺的營養成 分，在盲腸或瘤胃內被消化（Kanber，2021）。飼糧纖維刺激反芻動物咀嚼活動和唾液流動方向（Ersahince等，2017）。唾液中的碳酸氫鹽和磷酸緩沖液中和有機物在瘤胃中發酵產生的酸度的增加。反芻動物飼糧中的草料或纖維不足可能降低咀嚼活動、瘤胃pH、纖維消化、微生物產量，導致代謝紊亂，如酸中毒、蹄葉炎等（Shaver，1997）。此外，菊芋還具有增強腸蠕動，降低膽固醇和消化系統中的一些有害物質的吸收，延緩碳水化合物水解的作用，從而降低血糖水平 （Okada等，2017）。菊芋塊莖除了含有可溶性纖維之外，還含有不溶性纖維，其含量為新鮮塊莖重的0.9%～1.9%，即塊莖DM的2.7%～13%（Danilcenko等，2017）。

1.3 蛋白質 根據NRC（Council，2001）的描述，菊芋是含有中高等水平蛋白質的牧草，其生長期粗蛋白質 （CP）含量達到18%，隨著植物的成熟降至6.2%（Ersahince等，2017），在營養上可比與人們熟知的飼糧作物相媲美（Papi等，2019）。特別是菊芋葉中富含蛋白質，而葉蛋白富含賴氨酸和蛋氨酸（Schweiger等，2003）。 菊芋塊莖富含蛋白質，包括必 需 氨 基 酸 （Danilcenko等 ，2013；Sawicka等 ，2013），其中含硫氨基酸和芳香族氨基酸比例占主導 地 位 （Danilcenko等 ，2013；Reshetnik，2011；Mikos-bielak等，2000），且大多數（70%）都是易溶性的（Michalska-ciechanowska等，2019）。菊芋塊莖中的平均蛋白含量為76 g/kg DM（Sharifi-rad等，2018；Danilcenko等，2013）。 眾所周知，蛋白質在所有生物體的新陳代謝中起著至關重要的作用。

1.4 磷和鎂 菊芋塊莖中的磷 （280 mg/100 g DM）和鎂（1120 mg/100 g DM）含量充足，并且含有過量的鈉（5.8 mg/100 g DM），但鈣（89 mg/100 g DM）和鉀（3210 mg/100 g DM）含量缺乏（Sawicka等，2020；Sawicka等，2013）。 莖葉部分的鈣含量比塊莖中的高8倍左右，磷和鉀含量分別低5倍和4倍，鎂含量相當（Schweiger等，2003）。從營養學的角度來看，鈣與鎂的比例是至關重要的。然而，塊莖中的過高的鉀濃度，無法彌補鈣的缺乏或鎂的適宜含量（Meric，2009）。

1.5 其他 菊芋塊莖含有豐富的維生素，包括維生素C、β-胡蘿卜素、B族維生素（如硫胺素、核黃素、煙酸和生物素）等，還含有抗壞血酸（Sawicka等，2020）。菊芋塊莖中飽和脂肪酸占優勢，而莖葉中不飽和脂肪酸占優勢 （Byung-Sung，2011；Talipova，2001），其主要以中性脂、糖脂和磷脂的形式存在（Sawicka等，2020）。中性脂肪含量從根莖中的58.3%到塊莖中的49.6%不等，塊莖中的糖脂含量最高（43.1%），而根莖中最低（35.2%）；葉片以磷脂為主（11%）（Li等，2020）。中性脂肪包括石蠟（paraffinic）、不飽和烴、類異戊二烯烴鯊烯、生育酚、游離脂肪酸、類胡蘿卜素（β-胡蘿卜素、α-胡蘿卜素、γ-胡蘿卜素、番茄紅素、玉米黃質、葉黃素）、類異戊二烯醇、三萜系化合物、甾醇類、含有植物甾醇和三萜烯醇的脂肪酸酯、三酸甘油酯、4-單甲基甾醇和葉綠素等（Sawicka等，2020）。酚類化合物是天然的抗氧化劑，是指酚醛酸和黃酮類化合物，具有很強的抗氧化能力（Sawicka等，2020）。菊芋葉片和塊莖中含有的主要酚類化合物是綠原酸（Sawicka等，2020）。這些化合物具有清除自由基、增強自由基向活性較低的化合物的歧化、螯合促氧化金屬、降低或提高一些酶的活性等功能。菊芋塊莖含有較高比例的酚類化合物，達1477～1082 mg/kg DM（Michalska-ciechanowska等，2019）。此外，菊芋還含有很多植物化合物，包括多酚（Catanǎ等，2018）、香豆素、不飽和脂肪酸、多安衍生物和倍半萜烯等 （Heimler等，2017），它們具有抗氧化、再生和抗衰老等作用。

菊芋塊莖和地上部分（莖、葉和花）中的功能性或生物活性成分有益于動物的健康 （Kays等，2007）。因此，菊芋可用作動物飼糧的營養添加劑（Tajodini等，2015） 或牲畜的綠色飼糧（Ceccarelli等，2010）。但是，需要注意的是，菊芋的營養成分隨植物的成熟而發生變化。另外，由于菊芋莖葉還含有單寧和皂苷等抗營養成分 （Ersahince等，2017），如果添加比例不適，會對動物產生一些不良影響。

2 菊芋在反芻動物生產中的應用

2.1 對反芻動物生產性能的影響 反芻動物飼糧中適量添加益生元能有效促進動物健康和生產性能（Lee等，2009）。據報道，在犢牛飼糧中額外添加12 g菊芋粕（含6 g菊粉）飼養56 d后，平均日增重和平均增體重顯著提高（Jonova等，2018）。Król（2011）在荷斯坦黑白花犢牛飼糧中添加6 g/d菊粉飼養56 d后發現，終體重顯著高于對照組和3 g/d菊粉添加組。雄性荷斯坦黑白花犢牛[（23±5）d；（50±5）kg]日糧中添加含有48.5%～50.1%菊粉的菊芋粕試驗中也發現類似的效果 （ārne等，2016）。如上所述，犢牛飼糧中添加的菊芋粕或菊粉能顯著提高犢牛活體重量 （Verdonk等，2004；Kaufhold等，2000；Webb等，1992）。

王水旺等（2014）利用菊芋粕替代小尾寒羊基礎飼糧（DM基礎）飼喂60 d后發現，基礎飼糧中添加15%菊芋粕能有效促進羔羊生長性能。另外，在雄性拉赫曼羔羊（Rahmany lambs）飼糧中添加菊芋副產物能使羔羊終體重顯著提高，導致平均日增重也顯著提高（Salman等，2014）。由此可見，菊芋粕及副產物可使用于動物飼糧之中，因為它們可以改善動物健康（益生菌效應）、動物福利（防止刻板行為）和減少畜牧業對環境的影響（Blair，2007）。以上對反芻動物生長性能的積極影響可能是益生元的作用，益生元是有益調節反芻動物腸道微生物菌群和改善動物健康的潛在方法。特別是，益生元可能通過增強營養、消化和代謝過程、生長和發育以及免疫系統能力來改善反芻動物的整體健康和性能（Stover等，2016）。

2.2 對反芻動物營養物質表觀消化率的影響研究表明，奧斯米公羊（Ossimi Rams）飼糧中用不同劑量的菊芋（7.5%、15%、30%）替代精糧發現，與對照組或30%添加組相比，7.5%添加組的營養物質消化率（DM、OM、CP、EE、CF）顯著提高（Abd EI-Mola等，2018）。Petkov等（1997）也發現，綿羊飼糧中添加菊芋能使所有營養物質消化率顯著提高。在雄性拉赫曼羔羊飼糧添加菊芋副產物能使羔羊DM、OM、CP、CF、EE和無氮提取物（NFE）消化率顯著提高（Salman等，2014）。Hindrichsen等（2006）發現，與許多其他副產物飼糧相比，菊芋飼糧具有較高的OM和CP消化率。Bramble等（2004）研究發現，用菊芋替代肉牛飼糧中20%的蒸汽壓片玉米時DM和CP消化率明顯提高。另有研究表明，用菊芋粕替代15%和30%的基礎飼糧，對各營養物質消化率均無顯著影響 （王水旺等，2014）。Samal等（2017）研究表明，在大鼠日糧中添加菊芋粕能有效提高CP、EE和CF的消化率，并有利于鈣和磷的吸收。體外試驗也表明，以盛開期的菊芋替代30%的紫花苜蓿，對飼糧消化率和代謝能 （ME）沒有任何影響 （Fazaeli等，2009）。 此外，菊芋青貯替代玉米青貯（0、50、100、150、200 g/kg DM）飼喂查爾公羊發現，對營養物質的消化 沒有 不利影響 （Papi，2015）。 另外，Razmkhah等（2017）研究表明，菊芋青貯飼糧替代540 g/kg DM玉米青貯飼糧，對綿羊營養物質消化率沒有不利影響。然而，另有研究發現，在綿羊飼糧中添加4%的菊芋粕對DM、OM和EE消化率沒有不利影響，且CP消化率顯著提高；但酸性洗滌纖維（ADF）消化率降低，可能的原因是菊粉可抵抗纖維水解酶活性，特別是纖維素酶和半纖維素酶活性（Traiyakun等，2013）。據報道，在反芻動物中，菊芋地上部分的有機質消化率（OMD）和代謝能分別為59%～63%和9.6 MJ/kg（Karsl等，2009）。以上結果均表明，菊芋飼糧對于反芻動物營養物質消化率具有積極的作用，是反芻動物非常好的非常規飼糧，也是蛋白質、可溶性碳水化合物、能量和類胡蘿卜素的來源。

2.3 對血液生化指標的影響 血液生化指標能夠反映相應時間段內的營養狀況指數（Maurya等，2015）。綿羊飼糧中添加的菊芋粕對血液尿素氮（BUN）沒有任何影響（Traiyakun等，2013）。 另有研究發現，奧斯米公羊飼糧中添加菊芋使血清總蛋白、白蛋白和球蛋白濃度（g/dl）不同程度的提高；而膽固醇和肌酐水平顯著降低；對血清AST和ALT沒有不利影響 （Abd EI-Mola等，2018）。Razmkhah等（2017）研究表明，菊芋青貯飼糧替代玉米青貯飼糧，對綿羊血液參數（葡萄糖、甘油三酯、膽固醇、總蛋白質、白蛋白、球蛋白）沒有不利影響。楊立杰等（2017）研究發現，奶牛日糧添加10%菊芋青貯莖稈，不改變血液白細胞、紅細胞和血小板總數，紅細胞壓積、平均體積、平均血紅蛋白量和血紅蛋白濃度以及淋巴細胞比率；可提高血清中谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px）活性。Papi（2015）發現，菊芋青貯替代玉米青貯飼喂查爾公羊對于血糖濃度、血液尿素N沒有不利影響。以上結果均表明，反芻動物攝取菊芋牧草，一般處于良好的營養狀態，肝臟處于正常的生理狀態，同時可以改善奶牛抗氧化能力。因此，菊芋可以作為提高機體健康的飼糧原料。

2.4 對反芻動物瘤胃微生物及參數的影響

2.4.1 pH反芻動物瘤胃液pH的正常范圍為6.0～7.3（Abou等，1963）。 瘤胃液pH可反映瘤胃微生物的生存環境及飼糧在瘤胃內的消化程度，是反映瘤胃綜合發酵水平的重要指標，其主要受飼糧成分和性質、采食時間、唾液分泌量的影響（王水旺等，2014；Mcdonald等，2011）。 此外， 瘤胃發酵產物，如NH3-N和VFA也影響瘤胃液pH（Mcdonald等，2011）。在綿羊飼糧中添加的菊芋粕對瘤胃液pH沒有不利影響 （王水旺等，2014；Traiyakun等，2013）。菊芋青貯飼料替代540 g/kg DM玉米青貯飼料，對綿羊瘤胃液pH沒有不利影響（Razmkhah等，2017）。然而，在雄性拉赫曼羔羊飼喂菊芋副產物時發現，瘤胃液pH顯著降低（Salman等，2014）。但是，降低值處于瘤胃液pH的正常范圍之內。因此，在反芻動物飼糧中添加的菊粉或菊芋副產物對瘤胃液pH沒有任何不利影響。

2.4.2 原生動物 瘤胃液pH的穩定性對腸道微生物種群的持續性和穩定性起著至關重要的作用（Franzolin等，2010）。瘤胃內原生動物對瘤胃pH的變化非常敏感，當瘤胃pH高于7.8或低于5.0時，它們都無法存活（Clarke等，1977）。瘤胃內如果沒有原蟲動物通常表現出細菌數量的增加、氨和VFA產量的減少以及有機物消化率降低，這些主要取決于動物所采食的飼糧的質量（Franzolin等，2010）。由于瘤胃原生動物快速攝入淀粉顆粒而減緩瘤胃細菌的發酵速率和隨后產生的有機酸，具有緩沖作用（Franzolin等，2010）。此類緩沖作用傾向于穩定瘤胃發酵（Slyter，1976）和降低瘤胃消化物的氧化還原電位（Jouany等，1999）。在綿羊飼糧中添加菊芋粕對瘤胃內容物細菌及原生動物沒有影響（Traiyakun等，2013）。另有研究發現，菊芋青貯飼糧替代玉米青貯飼糧，對奶牛瘤胃內原生動物（Isotrichidae，Entodiniinae，Diplodiniinae和Ophryoscolecinae）總數及組成沒有不利影響（Razmkhah等，2017）。胡丹丹等（2017）利用16S rDNA高通量測序技術發現果寡糖可顯著提高奶牛瘤胃中假單胞菌屬、瘤胃擬桿屬及瘤胃纖維降解菌的豐度。

2.4.3 揮發性脂肪酸 食草動物的最主要特征是具有利用植物結構性碳水化合物中的化學能的各種各樣的機制和解剖學特征。這些動物胃腸道的某些部位比其他部位明顯龐大，以便容納由飼糧被微生物分解產生的揮發性脂肪酸 （VFAs）和乳酸（Allen，1997），是主要的能量來源。對于反芻動物來講，瘤胃內生成的VFAs可提供反芻動物所需總能量的70%～80%。因此對于VFAs產量及比例的評定，對進一步提高反芻動物能量利用率具有重要意義。瘤胃內VFA產生的主要影響因素有飼糧成分、瘤胃內的酸堿度等。瘤胃液NH3-N濃度的增加可以滿足微生物對氮的需求，最大限度地提高瘤胃發酵速率，最終促進瘤胃微生物蛋白的合成。瘤胃液NH3-N濃度主要受飼糧的影響，NH3-N濃度過高或過低都會抑制瘤胃微生物的增殖，進而影響瘤胃液對飼糧的消化吸收程度（王水旺等，2014）。在雄性拉赫曼羔羊飼糧添加菊芋副產物能使羔羊瘤胃液TVFAs和NH3-N濃度顯著提高 （Salman等，2014）。Sallam等（2008）報道，與其他副產物相比，飼糧中添加的菊芋副產物能使瘤胃液NH3-N濃度最大限度提高。瘤胃液NH3-N濃度的增加可以滿足微生物對氮的需求。然而，另有研究表明，在綿羊飼糧中添加的菊芋粕對瘤胃液NH3-N沒有影響（王水旺等，2014；Traiyakun等，2013）。 同樣，菊芋青貯替代玉米青貯飼喂查爾公羊對瘤胃液NH3-N沒 有 不 利 影 響 （Traiyakun等 ，2013）。 另 外 ，Razmkhah等（2017）研究發現，菊芋青貯飼糧替代玉米青貯飼糧，對奶牛瘤胃液pH、總VFA和NH3-N沒有不利影響。另有研究表明，菊粉具有減少瘤胃內NH3-N和CH4的產生，增加微生物蛋白的合成和活體增重的作用 （Jonova等，2017；Aārne等，2016；Samanta等，2013）。 由以上研究推斷，菊芋牧草對反芻動物瘤胃原生動物及瘤胃參數（pH、NH3-N、VFA）沒有任何不利影響。

2.4.4 甲烷 瘤胃中存在大量的不同微生物，包括產甲烷菌，它們是在高度厭氧條件下釋放CH4的古細菌（Kumar等，2009）。甲烷是由產甲烷菌利用CO2和H2形成的（Van等，2011）。產甲烷菌在生產CH4的過程中消耗反芻動物攝入量的2%～15%的能量（Kumar等，2009；Moss等，2000）。 此外，瘤胃中甲烷產生水平的升高使生產率降低，并對反芻動物維持高水平生產能力產生負面影響（Kumar等，2009）。在犢牛飼糧中額外添加12 g菊芋粕（含6 g菊粉）飼養56 d后，瘤胃內CH4和CO2產生水平與對照組相比具有增加趨勢，但無顯著差異（Jonova等，2018）。關于菊粉對CH4產生的影響方面的研究很少，且有限的研究結果也不一致。因此，關于菊芋粕（含菊粉）在反芻動物瘤胃內發酵產生甲烷方面有待進一步研究。另外，體外發酵試驗表明，隨著菊芋植株的成熟，反芻動物體外總產氣量和CH4的產生量減少（Ersahince等，2017）。這可能與隨著菊芋植株的成熟木質素含量升高有關（Hindrichsen等，2005）。

3 小結與展望

菊芋及其副產物具有較高的營養價值，按一定比例添加于反芻動物飼糧中，具有與苜蓿相當的飼喂效果。但是，對不同動物類型飼糧中不同生長期的菊芋及菊芋副產物的添加水平及應用效果，有待進一步研究。

菊芋及其副產物用于反芻動物是非常好的非常規飼糧，既經濟又環保，不僅減少了廢棄物的排放又降低了處理費用，并且能增加額外收入。另外，菊芋莖稈及菊芋副產物的價格低于常規飼料且不影響動物生產性能，可以減少養殖場和養殖戶生產成本。所以開發利用菊芋牧草這一非常規飼糧資源，對于我國西部地區土地資源和飼糧資源有效利用及畜牧生產有著重要的意義。另外，菊芋作為新成員已被納入我國飼料數據庫（2019年第30版）。因此，基于菊芋的反芻動物飼糧開發必將成為飼草料研發的新潮流。