基于功能性狀的外來植物入侵預測模型框架構建

王世雄， 何躍軍， 王文穎

(1. 貴州大學 林學院， 森林生態研究中心， 貴陽 550025； 2. 青海師范大學 生命科學學院， 高原科學與可持續發展研究院， 西寧 810008 )

全球生態系統正經歷著前所未有的生物多樣性變化，外來物種的入侵是重要的驅動力之一(Hulme, 2012; Simberloff et al., 2013; 楊繼和李博，2017; Munro et al., 2019)。預測外來植物的潛在入侵性已成為生物多樣性保護的重要研究內容(Mack et al., 2000; 鄭珊珊等，2018)。生物拮抗(biotic resistance)是決定外來植物能否成功入侵的重要機制，即鄉土物種對外來物種表現的競爭效應(Conti et al., 2018)，是廣泛存在的對潛在入侵者的一個重要自然屏障。外來物種必須突破生物拮抗，才有可能成功入侵(Nereu et al., 2018)。在所有其他條件相同的情況下，較大的生物拮抗將意味著較低的入侵成功率。達爾文就曾注意到外來植物與鄉土物種間的親緣關系對外來植物成功入侵的重要作用，并提出了達爾文歸化假說(Darwin’s naturalization hypothesis, DNH)和預適應假說(Darwin’s preadaptation hypothesis, DPH)(Darwin, 1859)。隨著譜系生態學的發展，這兩個假說逐漸成為描述外來植物和鄉土物種間的親緣關系與外來植物能否成功入侵的重要理論依據(Strauss et al., 2006; 王坤等，2009; Castro et al., 2014)，這為外來植物的入侵預測提供了研究思路。

1 達爾文歸化難題

達爾文歸化假說(DNH)認為，在含有同屬鄉土物種較多的地方，外來植物不太容易建立自我維持的可持續種群(Daehler, 2001)。這是因為較近的親緣關系將表現為較大的物種相似性(Burns & Strauss, 2011)，意味著存在劇烈的種間競爭、共同的天敵以及相似的病原菌。種間競爭與物種相似性緊密相關，物種間的相似性越高，生態位越相似，競爭排斥越強烈，物種共存的難度越大。限制相似性假說(limiting similarity hypothesis)認為，共存物種間存在限制相似性以避免激烈的種間競爭(Macarthur & Levins, 1967)。換句話說，共存于同一個生態系統的植物性狀應該趨異(trait divergence)，擁有與鄉土群落不同性狀的外來植物將具有較大的入侵潛力，即生態位分化假說(niche differentiation hypothesis)(Lambdon et al., 2008)。同時，達爾文意識到，外來植物在含有較多同屬鄉土物種的生境中成功入侵也是可能的。特定生境中的關鍵環境因素決定著哪些物種可以生長、繁殖、擴散，即什么樣的生境適合什么樣的外來植物入侵，這被稱之為生境過濾假說(habitat filtering hypothesis)(Kraft et al., 2015)。相近的親緣關系意味著相似的生態需求，使外來植物對當地環境反而因有更好的適應性而有利于成功入侵(Procheet al., 2008)，即預適應假說(DPH)。例如，我國和北美、熱帶美洲的經緯度、溫度等氣候因子都比較類似，因此我國北方已分布的入侵植物起源于北美的物種也占比較大，而長江以南地區已分布的入侵植物起源于熱帶美洲的物種占比較大。近20年來，學者們對這兩個對立的假說進行了很多實證研究，但得到了很不一致的結果(Jones et al., 2013; Li et al., 2014; Qian & Sandel, 2017)。因此，達爾文歸化假說和預適應假說被合稱為達爾文歸化難題(Darwin’s naturalization conundrum)(Diez et al., 2008; Park et al., 2020)。由于達爾文的觀點是基于物種的系統發育相關性與決定物種共存的功能性狀相似性有關這樣一個假設，因此親緣關系可以作為性狀相似性的代理，潛在地提供尚未量化的性狀信息。然而，也有研究發現，親緣關系密切相關的物種在影響物種入侵性的關鍵性狀上存在顯著差異(Funk & Vitousek, 2007)，從功能性狀的角度理解生物抗性可能是一個更有前景的方法(Yannelli et al., 2017)。

2 功能性狀的重要性

功能性狀決定了物種個體的存活、生長和繁殖(Adler et al., 2014)，以及物種間相互作用的強度和標志(Kunstler et al., 2016)。越來越多的證據表明，解決物種與物種以及物種與環境間相互作用的方法是利用物種的功能性狀，而不是依賴于它們的分類學特性(Violle et al., 2007; Levine, 2016; Pérez-Ramos et al., 2019)。Yannelli等(2017)研究表明，親緣關系較近物種的優勢性狀在抵御外來物種的入侵中發揮了最重要的作用。然而，功能性狀如何影響物種共存以及決定外來植物入侵，目前知之甚少。建立功能性狀與外來植物間的關系可預測外來植物的入侵，為外來植物的入侵防治提供理論依據。

物種的功能性狀一方面保持了進化上的保守性，另一方面表現為可塑性。功能性狀的種間分化(interspecific differentiation)和種內變異(intraspecific variation)是物種實現對群落環境適應以及對種間競爭響應的重要生態策略。

2.1 功能性狀的種間分化

外來植物對鄉土群落的入侵過程就是鄉土群落被外來植物入侵干擾后的群落構建過程，外來植物的入侵必然伴隨著有限資源的爭奪。因此，物種間的生態位分化是外來植物實現成功入侵的一般前提。植物的種間性狀分化在一定程度上能夠反映其生態位分化，導致植物在群落內的適合度差異，進而促進外來植物的成功入侵。物種間的生態分化可體現為與其資源獲取和利用策略相關的功能性狀分化(Wright et al., 2004)。同時，與資源策略相關的功能性狀之間應存在協調性，以優化植物的資源獲取和利用效率(Reich et al., 2003; Aubin et al., 2016)。

2.2 功能性狀的種內變異

性狀的種內變異是群落構建的重要貢獻者(唐青青等，2016; He et al., 2018)。同一物種的不同個體間存在明顯的功能性狀變異，即性狀可塑性(trait plasticity)，這種變異可以有效避免或者緩沖種內競爭，是物種生存策略的權衡，具有十分重要的進化和生態學意義(Mackay et al., 2009)。此外，性狀可塑性使植物能夠應對環境異質性，并可能在更廣泛的環境下生存(Palma et al., 2021)。性狀可塑性也可能使外來植物和鄉土物種的生態位重疊最小化，從而提高外來植物成功入侵的概率(Bennett et al., 2016)。將性狀的種內變異引入外來植物入侵中，不僅可以極大提高物種入侵機制檢測的靈敏度(Jung et al., 2010; Paine et al., 2011)，而且可以有效揭示物種入侵機制(Albert et al., 2011; Clark et al., 2011)。有研究表明，在資源有限的環境中，性狀可塑性能夠提高外來植物對資源的獲取能力及利用效率，加速外來植物的生長和繁殖，從而增強其種群競爭能力(Leicht-Young et al., 2007; Funk, 2008)。與鄉土植物相比，入侵植物常常具有較大的性狀可塑性(Daehler, 2003; Mozdzer et al., 2012; 潘玉梅等，2017)，約有50%入侵植物的入侵能力與其性狀可塑性相關(Ren & Zhang, 2009; 劉建等，2010；鄭欣穎和薛立，2018)。然而，群落生態學家似乎更重視性狀的種間分化，卻忽視了種內變異的重要性，而性狀的種間分化與種內變異是外來植物適應異質生境和實現成功入侵的兩種不同生態策略(Helsen et al., 2020)。因此，在入侵生態學中，真正值得關注的不僅僅是性狀的種間分化或者種內變異的絕對大小，而是二者的相對重要性及其權衡關系。

3 外來植物入侵預測的理論基礎

達爾文歸化難題通過功能性狀的引入就可以描述為如下兩個不同的假說。其一，親緣關系相近的一些物種集合，它們占據相同或相似生態位、資源利用方式相同或相近，物種間存在著強烈競爭，在含有相似功能性狀的群落中，被引入的外來植物建立自我維持的野生種群的可能性將減少(Daehler, 2001)，即達爾文歸化假說。其二，外來植物和鄉土物種具有相似的功能性狀特征，對資源需求基本一致(Hooper & Vitousek, 1997; Naeem et al., 2000; Symstad, 2000; Dukes, 2001; Young et al., 2009)，使其對當地環境有著更好的適應性而有利于成功歸化或者入侵，即預適應假說(Daehler, 2001; Diez et al., 2008)。達爾文歸化假說強調的是物種間的相互作用，而預適應假說強調的是物種對生境的共同需求(Skóra et al., 2015)，外來植物能否成功入侵依賴于生境需求與種間互作的權衡，而這種權衡關系又依賴于外來植物與鄉土群落間的相似性。

近年來，基于物種間關系的入侵研究取得了一些重要的成果，但這些研究主要集中在外來植物與鄉土物種二者間的親緣關系方面(Carmona et al., 2019; van Klink et al., 2019; Dong et al., 2020)，并且基于控制實驗的研究結果是否與自然條件下的結論一致仍是一個懸而未決的問題。自然界中的物種關系并不是簡單的兩兩間的物種關系，而是外來植物與鄉土群落所有物種間的一對多的關系。同時，一對多的種間關系并不等于兩兩間物種關系的平均。不同的鄉土群落意味著不同的物種多樣性、不同的功能群組成、不同的物種多度格局等，這些不同決定了外來植物的入侵預測必須從群落水平上整體考慮。因此，研究外來植物和鄉土物種親緣相似性與入侵結果間的關系，應該從外來植物與鄉土物種二者間的親緣關系轉變為外來植物與鄉土群落間的相似性關系(Skóra et al., 2015)。通過構建外來植物與鄉土群落間的相似性關系來進行外來植物入侵預測，該法從整體上考慮外來植物與鄉土群落間的關系，排除了特定種間關系(如鄉土群落中的優勢物種)對入侵的主導性，這使得預測結果更加準確和全面。

為了評價外來植物與鄉土群落間的相似性，應該引入基于功能性狀的功能相似性指數(functional similarity index, FSI)。根據外來植物與鄉土群落間的相似性，理論上有兩種理想的關系模式(Skóra et al., 2015)，即指數模式和對數模式(圖1)。指數模式表示的外來植物與鄉土群落間的相似性較大，即外來植物與絕大多數鄉土物種功能性狀相似，在該模式下，如果外來植物成功入侵，其可能是因為達爾文預適應假說(DPH)，而入侵失敗則可能是由于達爾文歸化假說(DNH)；對數模式表示的外來植物與鄉土群落間的相似性較小，即外來植物與絕大多數鄉土物種功能性狀不相似，在該模式下，如果外來植物成功入侵可能是因為達爾文歸化假說(DNH)，而入侵失敗則可能是由于預適應假說(DPH)。

DNH表示達爾文歸化假說； DPH表示達爾文預適應假說。下同。引自參考文獻(Skóra et al., 2015)，有修改。DNH indicates Darwin’s naturalization hypothesis; DPH indicates Darwin’s preadaptation hypothesis. The same below. Figure modified from the reference (Skóra et al., 2015).圖 1 基于功能性狀的外來植物與鄉土群落間相似性及其入侵結果Fig. 1 Chart of similarity between alien plants and native communities based on functional traits and its invasive results

建立基于功能性狀的入侵植物與鄉土群落間的相似性，不僅可以有效預測外來植物能否成功入侵，而且可以通過群落功能性狀的變化揭示外來植物入侵機制。對數模式下的成功入侵，種間互作是主要作用，反映在物種性狀上可能表現為種間分化的主導性，生態位空缺或者生態位分化是外來植物成功入侵的可能機制(Lambdon et al., 2008; Dong et al., 2020)；指數模式下的成功入侵，反映了物種間的共同生境需求，在該模式下要實現成功入侵，性狀的種內變異應該是主要貢獻者。在性狀趨同的前提下，性狀的種內變異能夠提高外來植物對資源的獲取能力及利用效率，加速外來植物的生長和繁殖，從而增強其種群競爭能力，內稟優勢應該是外來植物成功入侵的可能機制(Sax & Brown, 2000; Leicht-Young et al., 2007; Funk, 2008)。

4 外來植物入侵預測的流程

具體來說，建立基于功能性狀的外來植物入侵預測，大體上需要以下3個基本過程(圖2)：一是功能性狀的測定與篩選；二是基于功能性狀計算外來植物與鄉土群落間的相似性；三是基于功能性狀種間分化和種內變異的分解探究外來植物的可能入侵機制。

圖 2 基于功能性狀的外來植物入侵預測流程示意圖Fig. 2 Flow chart of invasion prediction of alien plants based on functional traits

4.1 功能性狀的測定與篩選

有研究表明，并不是所有的性狀都適合用來預測特定的生態功能，性狀的選擇必須基于其作用于特定生態功能下的潛在機制。“合理的性狀選擇—考慮性狀種間分化和種內變異—功能多樣性指數的選擇—功能性狀與生態功能的尺度匹配”是提高物種功能性狀對生態功能預測的有效手段(Liu et al., 2021)。某些性狀的大量測量和廣泛的研究并不意味著它們在外來植物入侵中發揮重要作用，可能僅僅是因為它們更易測量。外來植物具有不同的入侵方式，并依賴于不同的性狀組合。例如， 一些性狀 (如種子質量)對入侵的不同階段表現了促進、阻礙或沒有顯著影響的復雜作用(Palma et al., 2021)。因此，功能性狀的選擇和篩選成為了外來植物預測的重要基礎。今后，物候特征、植物發育階段、共存植物生長的異步性以及一些難以測量的“硬”性狀都應引起生態學家的足夠重視(Liu et al., 2021)。

4.2 外來植物與鄉土群落間的相似性分析

目前，外來植物與鄉土群落間的功能相似性構建主要有兩種思路：一種是基于外來植物與鄉土群落中每一物種的相似性而形成的相似性等級譜；另一種是基于超體積生態位的n維性狀空間及其超體積質心之間的距離大小。由于基于性狀的生態位差異是多維的，外來植物和鄉土群落間的相似性或者差異性應該同時跨越多個性狀進行探索(Geange et al., 2011; Blonder et al., 2014; Bittebiere et al., 2019)。因此，本研究推薦使用第二種方法進行外來植物與鄉土群落間的相似性評價。

Hutchinson的n維超體積概念將生態位解釋為幾何形狀，為跨生態學和進化學的不同領域的研究提供了基礎(Hutchinson, 1957)。這些形狀可以被解釋為生態位、生態或進化策略空間或群落結構的代表。該方法通過評估表征一組物種所占據的功能性狀的超體積來量化生態位空間，同時，性狀超體積算法可以度量共享相同功能空間的超體積比例以及每個物種的特異性體積分數。因此，n維性狀超體積能夠預測物種間沿著環境梯度生態位轉移的群落內產生的功能冗余(重疊)，并且能推斷相關生態過程，如競爭排斥和生態位分化(de la Riva et al., 2018)。目前，性狀超體積概念的應用范圍不斷擴大，有越來越多的統計方法可用來進行運算。例如，基于多元核密度估計的方法(Mouillot et al., 2005; Mason et al., 2008; Blonder et al., 2014)構建性狀超體積結構來評估外來植物入侵過程中的多維生態位重疊，并表現出了很好的效果和優勢。

功能性狀超體積構建后，可以通過計算多維性狀空間中超體積質心之間的歐氏距離、每個超體積的唯一體積分數以及超體積結構之間的Jaccard相似性來評估每個數據集的超體積結構之間的功能相似性(functional similarity)和生態位重疊情況。其中，Jaccard相似性定義為兩個超體積結構交集的體積除以兩個超體積結構并集的體積。

4.3 功能性狀的種間分化與種內變異分解

為了評估性狀的種間分化和種內變異對功能性狀空間的相對貢獻可以通過性狀變異分解的方式來實現(Lep? et al., 2011)，目前已有諸如“cati”等多個R語言的軟件包可以輕松實現(Taudiere & Violle, 2016)。其基本過程如下：首先，計算包含樣方間種內變異和物種周轉的性狀總變異T1。T1既包括不同樣方(或環境)中的物種周轉，也包括不同樣方(或環境)中同一物種的性狀值的種內變異。然后，固定所有樣方中同一物種的性狀值，計算一次性狀變異T2。因為去除了同一物種的種內變異，所以T2只包括由樣方間物種周轉所引起的性狀變異。最后，通過計算T1和T2之差可以估計種內性狀變異T3的相對大小。計算公式如下：

T3=T1-T2。

式中：pi為第i個物種的比例；xi為固定了所有樣方中第i個物種的性狀平均值；xi_habitat為第i個物種在不同生境中的特定性狀值；S為群落中的物種總數。

5 研究展望

功能性狀超體積的引入為建立外來植物與鄉土群落間的相似性奠定了重要基礎，同時，性狀的種間分化和種內變異的分解也為揭示外來植物入侵機制提供可能途徑。盡管這些均是進行外來植物入侵預測的重要基礎，但是，這些美好的前景也面臨著一些挑戰。

5.1 入侵的生境依賴性

盡管功能性狀在物種入侵中扮演了十分重要的作用，但是外來植物要能成功入侵，首先要突破區域環境的限制。生境條件不僅影響外來植物的入侵過程，而且影響鄉土物種的組成(Richardson & Py?ek, 2012; Pearson et al., 2018)。環境過濾將導致性狀和功能相似的物種被篩選進入相近的生態位，使群落內各物種的性狀趨同(Bazzaz, 1991; Lavorel & Garnier, 2002)。相反，競爭排斥會使得生態位相似的物種無法共存于同一環境，而群落內物種的親緣關系則較遠，表現為各物種的性狀趨異發散(Webb et al., 2002; Ackerly & Cornwell, 2007)。環境過濾和生物拮抗共同作用決定了入侵植物性狀特征的分布格局。一般來說，環境中主要資源(如光照、水分等)梯度決定了物種功能性狀的分布范圍(Fargione & Tilman, 2005; Kraft et al., 2015)，而生物拮抗決定了物種性狀變異的方向和程度。外來植物的入侵過程就是環境過濾、種間競爭和種內性狀變異耦合作用的結果。例如，對北非干旱帶的研究表明，在資源極端限制的環境中，外來植物和鄉土物種在性狀上相似，這支持了達爾文預適應假說(DPH)。然而，在資源相對豐富的環境中，外來植物和鄉土植物在性狀上不相似，外來植物表現出更具入侵性的性狀(更高的比葉面積、地上生物量和高度)，這為達爾文歸化假說(DNH)提供了支持(El-Barougy et al., 2020)。在對中歐溫帶地區的6種不同生境類型中的入侵研究表明，外來物種在植物群落中成功建立的主要決定因素是環境過濾。然而，已建立的外來植物如果想要成為入侵物種，就必須有足夠的差異性來占據新的生態位空間，即性狀空間的邊緣(Diví?ek et al., 2018)。因此，進一步了解環境條件如何決定植物群落的功能結構和生態位超體積以及檢驗不同環境梯度上的外來植物入侵過程是十分必要的。綜上認為，基于功能性狀的預測模型應該充分考慮生境條件的重要性。

5.2 空間尺度的重要性

越來越多的研究表明，達爾文的兩個對立的假說并不一定是相互排斥的(Carboni et al., 2013; Park et al., 2020)。相反，在不同環境或空間尺度下，每種假說都可以正確地預測生物入侵的結果。例如，Meta分析發現，引進的外來物種在局域尺度上與鄉土物種的親緣關系更密切，但在更大的區域尺度上與鄉土物種的親緣關系則不那么密切(Li et al., 2016)。在小空間尺度(如地塊或生境尺度)上，近緣物種的相互排斥格局可能更加嚴重(Swenson et al., 2007)。在更大的空間尺度上，由于廣泛的共同環境偏好和較少的種間競爭，近緣物種更有可能共存(Procheet al., 2008)。美國植物區系的研究表明，隨著空間尺度的增大，環境過濾特性超過競爭特征的概率增大，達爾文的兩個對立假說在不同的空間尺度上得到了合理解釋(Park et al., 2020)。

5.3 鄉土群落的可入侵性

外來植物能否最后成功入侵，不僅取決于其與鄉土群落的相似性或差異性，同時還依賴于鄉土群落的可入侵性。從功能性狀的角度看，物種豐富的群落表現出不同的功能性狀和獲取資源的策略，這往往會導致較高的功能多樣性。相應地，物種較少的群落可能意味著生態位的空余，一些建立早、生長快的外來植物可能通過快速搶占資源產生優先效應，從而抑制生長緩慢的鄉土物種在群落中的聚集。同時，物種多樣性對生物拮抗的影響可以進一步劃分為選擇效應和互補效應(Loreau, 1998; Loreau & Hector, 2001)。選擇效應是指具有特定性狀的物種優勢將決定多樣性效應的情況，而互補效應描述的是物種之間的資源分配或物種間的積極相互作用對多樣性效應貢獻最大的情況(Loreau & Hector, 2001)。有研究表明，空生態位搶占(優先效應)和生態位分化(多樣性效應)均是蘆葦(Phragmitesaustralis)成功入侵的潛在機制(Byun et al., 2013)。因此，結合外來植物的功能性狀以及鄉土群落的可入侵性可能在外來植物入侵預測方面提供新的見解。

本研究解析了達爾文歸化難題的內涵，從物種功能性狀的保守性、種間分化及其種內變異進行了分析，提出功能性狀的種間分化與種內變異是外來植物實現成功入侵的兩種不同生態策略。在此基礎上，本研究通過物種功能性狀的多維超體積構建了外來植物和鄉土群落間的相似性，提出了基于這種相似性的外來植物入侵預測的研究框架和基本流程。該模型框架對理解外來植物的入侵機制提供了理論依據，對外來植物的入侵預測提供了實踐指導。當然，要實現外來植物成功入侵的準確預測，不僅依賴于功能性狀的選擇和測定，還要重點考慮入侵的生境依賴性、空間尺度的重要性以及鄉土群落的可入侵性等，未來的研究重點是通過控制實驗對該機制模型進行驗證和進一步完善。