吲哚菁綠在肝癌和膽囊手術(shù)中的應(yīng)用進(jìn)展

孫炎炎　陳金明　李樂

摘 要：隨著吲哚菁綠（indocyanine green ICG）熒光顯影技術(shù)越來越多地應(yīng)用于臨床，其在手術(shù)中展現(xiàn)的優(yōu)勢得到了廣泛認(rèn)可。吲哚菁綠（ICG）經(jīng)外周血液注射后絕大多數(shù)會被肝臟攝取，匯集于膽汁中，最終經(jīng)膽道排出。ICG可與體內(nèi)脂蛋白相結(jié)合，兩者聯(lián)合之后在近紅外光激發(fā)下，呈現(xiàn)出綠色的熒光。應(yīng)用其這一特性，可以使肝臟、膽道系統(tǒng)實(shí)現(xiàn)熒光顯影。在肝膽系統(tǒng)手術(shù)中，為肝癌腫瘤定位、肝臟區(qū)域劃分、膽囊切除術(shù)以及膽道系統(tǒng)識別等方面提供了視覺提示。進(jìn)一步推動了精準(zhǔn)外科手術(shù)的理念，既增加了手術(shù)的安全性，也降低了手術(shù)并發(fā)癥的發(fā)生率。本文將吲哚菁綠在肝癌及膽囊手術(shù)中的應(yīng)用進(jìn)展做以下簡要綜述。

關(guān)鍵詞：吲哚菁綠；肝癌；膽囊炎

中圖分類號：R735.7? 文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A? 文章編號：1673-260X（2023）04-0051-05

吲哚菁綠（ICG）是一種相對無毒副作用的熒光染色劑，據(jù)報(bào)道在無碘過敏史的情況下，ICG全身給藥后不良反應(yīng)的發(fā)生率僅為0.003%。在無過敏反應(yīng)的情況下應(yīng)用濃度低于2mg/kg時無任何毒副作用[1]。自1954年被美國食品和藥物管理局（FDA）批準(zhǔn)以來，ICG在許多不同的臨床領(lǐng)域得到了認(rèn)可，廣泛應(yīng)用于外科手術(shù)中。ICG半衰期為3～4min，經(jīng)外周靜脈注射后，被肝細(xì)胞攝取，幾乎98%的ICG分子與人血白蛋白結(jié)合[2]。其代謝不經(jīng)腸肝循環(huán)，直接從膽汁中排入膽道，在功能正常的肝臟中，注射15min后即可被肝臟清除，具有代謝快、安全性高等優(yōu)點(diǎn)[3]。ICG具有獨(dú)特的熒光特性，其發(fā)射波長為750～820nm，激發(fā)后釋放熒光波長為840nm。應(yīng)用熒光系統(tǒng)，發(fā)射特定波長的光進(jìn)行激發(fā)，再將熒光激發(fā)與接收的顯影進(jìn)行處理后，即可實(shí)現(xiàn)ICG的熒光顯影成像。因ICG具有獨(dú)特的吸收峰和發(fā)射峰，使其具有一定的穿透效果，因此可在組織周圍8mm范圍內(nèi)觀察到熒光染色。利用其熒光顯影特性，不僅能為肝臟及膽道提供熒光可視化，還可以通過ICG保留率反映肝臟的特定代謝能力[4]。在肝臟手術(shù)中，ICG熒光成像也曾通過門靜脈流入待檢測的解剖實(shí)質(zhì)區(qū)域，起到揭示腫瘤位置的重要作用[5]。同時利用其可以使膽管系統(tǒng)顯影的特性，ICG在腹腔鏡下膽囊切除術(shù)（laparoscopic cholecystectomy，LC）中也為膽囊三角區(qū)域的解剖識別及避免手術(shù)并發(fā)癥方面提供了幫助。綜上所述，ICG為肝癌及膽囊切除手術(shù)提供了安全有力的支持和保障。

1 ICG在肝癌治療中的意義

原發(fā)性肝癌是世界第七大惡性腫瘤，也是癌癥導(dǎo)致死亡的第二大常見原因。世界上發(fā)病率最高的是亞洲和非洲，其中中國的病例數(shù)量最多，這歸因于較高的發(fā)病率（18.3‰）和人口基數(shù)。肝癌主要分為兩類，其中肝細(xì)胞癌占原發(fā)性肝癌的80%-90%，膽管細(xì)胞癌占10%-15%。中國是肝癌高發(fā)國家，發(fā)生率和病死率均較高，世界衛(wèi)生組織數(shù)據(jù)顯示：2020年我國新發(fā)肝癌患者41萬例，位列各種癌癥發(fā)病率第五位，而肝癌死亡患者39萬例，位居各種癌癥病死率第二位[6]。目前肝癌的治療手段包括手術(shù)切除腫瘤、射頻消融術(shù)、靶向免疫治療、肝移植等，病情允許的情況下，手術(shù)切除肝腫瘤為首選治療方案。而術(shù)中將腫瘤所在肝段內(nèi)的全部微小病灶及轉(zhuǎn)移病灶清除徹底，避免腫瘤的殘留，對于術(shù)后復(fù)發(fā)率的降低，減少術(shù)后轉(zhuǎn)移的風(fēng)險(xiǎn)以及延長患者術(shù)后總生存時間，起著至關(guān)重要的作用。近些年，隨著ICG熒光顯影技術(shù)在肝膽外科中應(yīng)用的普及。肝腫瘤和轉(zhuǎn)移的大量病例反映了ICG熒光成像在促進(jìn)術(shù)中決策、提高患者在開放和微創(chuàng)肝膽手術(shù)中的安全性方面的重要性。包括國際熒光引導(dǎo)外科學(xué)會（ISFGS）在內(nèi)的臨床學(xué)會也已經(jīng)成立，目的就是通過臨床實(shí)踐、教育和研究支持熒光引導(dǎo)手術(shù)在肝膽外科和其他專科中的全球發(fā)展[7]。

2 ICG的代謝機(jī)制及在肝癌手術(shù)中的應(yīng)用

經(jīng)靜脈注射后98～99%的ICG與血漿和膽汁中的白蛋白、脂蛋白結(jié)合，它既不分解與其結(jié)合的蛋白質(zhì)，也不改變其分子結(jié)構(gòu)，具有良好的血管內(nèi)穩(wěn)定性[8]。ICG被正常肝臟組織主動攝取后，將其以游離的形式排泄到膽汁中，經(jīng)膽道進(jìn)入腸道。這一過程中ICG不與體內(nèi)其他物質(zhì)發(fā)生化學(xué)反應(yīng)，也不經(jīng)腸肝循環(huán)，而是直接進(jìn)入腸道后排出體外，這使其在安全劑量范圍內(nèi)對肝功能幾乎無影響。當(dāng)肝臟代謝功能因疾病受到影響時，如肝硬化、肝臟腫瘤等，肝細(xì)胞對ICG的攝取和排泄會出現(xiàn)延遲現(xiàn)象。因此ICG從外周靜脈注射完畢后，從肝臟攝取到經(jīng)膽汁排泄，這一過程的速度也可以反映肝臟的代謝功能。基于肝細(xì)胞癌組織以及周圍受到腫瘤組織壓迫的非癌組織，膽汁排泄功能都會有不同程度改變的特性，通過ICG熒光顯影技術(shù)，可以在腫瘤處檢測到環(huán)狀熒光，因此能靈敏地發(fā)現(xiàn)肝臟表面細(xì)小且肉眼不易察覺的腫瘤。肝癌組織因腫瘤分化程度的差異，ICG代謝能力也會有不同程度的區(qū)別。目前根據(jù)不同分化類型以及其獨(dú)特的代謝機(jī)制，熒光模式下可將熒光光型分為三類。其中全熒光型或部分熒光型常見于高、中分化的肝癌，這種光型形成的原因是此時肝腫瘤細(xì)胞還存在一定功能，可以吸收ICG；而環(huán)形熒光，常見于低分化的肝癌中，導(dǎo)致其特殊熒光類型的原因，主要是因?yàn)榈头只伟┘?xì)胞幾乎不攝取ICG[9]。因此術(shù)中通過熒光顯影既可以發(fā)現(xiàn)微小腫瘤病灶及轉(zhuǎn)移灶，也可根據(jù)肝臟腫瘤的特殊熒光型，結(jié)合術(shù)前影像、術(shù)中超聲等檢查等進(jìn)行綜合評估，這對于術(shù)中分析腫瘤的分化程度以及劃定腫瘤切除范圍和控制切緣大小有著重要的意義。使術(shù)者可以最大限度地減少腫瘤殘留，盡可能地徹底清除轉(zhuǎn)移灶，爭取實(shí)現(xiàn)腫瘤的R0切除，從而降低腫瘤術(shù)后復(fù)發(fā)的風(fēng)險(xiǎn)。

2.1 ICG在肝癌手術(shù)中的具體使用方法

在肝癌切除術(shù)中，對目標(biāo)肝段的準(zhǔn)確辨認(rèn)是成功實(shí)施肝癌切除術(shù)最重要的基礎(chǔ)。ICG熒光影像能夠做到清晰地顯示目標(biāo)肝段。其顯影并非僅限于肝臟表面，在肝臟實(shí)質(zhì)內(nèi)也能取得較好的顯影效果。因此肝癌切除術(shù)中實(shí)施肝實(shí)質(zhì)離斷時，熒光顯影下對腫瘤邊界也能清晰地辨識，做到對肝癌切除術(shù)中全程的熒光顯像指引。因使用目的不同，肝癌手術(shù)中ICG的注射時間、注射途徑及注射劑量也不盡相同。（1）肝癌的識別與定位、腫瘤邊界劃分：術(shù)前將ICG以0.25～0.50mg/kg的量經(jīng)外周靜脈注射。術(shù)前注射時間＞48h效果更佳；而術(shù)前給藥時間＞5d，依然可獲得滿意的顯影效果。（2）肝段染色：肝段染色分“正染”和“反染”兩種方式，這兩種方法均需在手術(shù)過程中實(shí)施。“正染”是指經(jīng)擬定切除肝段的肝蒂門靜脈分支直接注射適量的ICG后對目標(biāo)肝段進(jìn)行染色；“反染”是通過外周靜脈注射ICG對擬保留的肝段進(jìn)行染色，前提是需要對擬切除目標(biāo)肝的肝蒂分支進(jìn)行阻斷。兩組方法ICG注射劑量有所不同，其中正染法是將0.125-0.25mg的ICG術(shù)中經(jīng)目標(biāo)肝段肝蒂門脈分支注射[10]。反染法是術(shù)中阻斷目標(biāo)肝段門脈分支后由外周靜脈注射ICG 2.5mg，同時術(shù)中劃定肝預(yù)切除線注射的劑量與反染法一致[11]。兩種染色方法均存在各自最適宜的應(yīng)用術(shù)式，且分別有應(yīng)用上的局限性：正染法因所顯示的肝段熒光信號強(qiáng)且持續(xù)時間相對較長，適用于單一肝段或者亞肝段的切除手術(shù)，且當(dāng)染色不理想時，可重復(fù)穿刺。但對于切除的目標(biāo)肝段相對較大時，如半肝切除術(shù)等，因肝段肝蒂數(shù)量增加，正染法會使術(shù)者穿刺操作的難度增加，且可能因?yàn)樾g(shù)中操作導(dǎo)致肝血流不穩(wěn)定而造成的染色效果不均，此時選擇反染法更適合。相比較于正染法，反染法更合適于聯(lián)合肝段切除等范圍相對較大的手術(shù)，但反染時ICG聚集濃度相對較低，這也造成了熒光顯影效果較弱，且反染法存在不能重復(fù)穿刺的缺點(diǎn)。兩種染色方式有各種的適應(yīng)癥及優(yōu)缺點(diǎn)，為使得手術(shù)高效安全地進(jìn)行，術(shù)中結(jié)合實(shí)際情況選擇正確合適的染色方式，變得尤為重要。

2.2 ICG在肝癌切除過程中的指引作用

在行腹腔鏡下肝腫物切除術(shù)時，常規(guī)建立氣腹之后，首先用熒光攝像頭對整個腹腔進(jìn)行常規(guī)檢查，除外胃腸道等其他部位腫瘤病變等異常情況，再對整個肝臟表面進(jìn)行偵測。如腫瘤位于肝臟表面或者較淺的位置，熒光模式下可清晰識別腫瘤位置及界限，再結(jié)合腫瘤熒光型推斷腫瘤分化程度，確定切除范圍后即可實(shí)施切除。當(dāng)腫瘤位于肝臟較深的位置時，普通視野范圍內(nèi)可能無法發(fā)現(xiàn)腫瘤，這就需要結(jié)合術(shù)前CT或核磁檢查初步判斷腫瘤所在位置，術(shù)中結(jié)合超聲診斷進(jìn)一步明確腫瘤位置，再根據(jù)腫瘤所在位置不同選擇相應(yīng)的切除方式，在將肝實(shí)質(zhì)分離過程中，隨著腫瘤的顯露，熒光模式下可根據(jù)腫瘤熒光界限，確定切除肝臟的范圍[12]。腫瘤切除后使用ICG熒光顯影對肝斷面?zhèn)蓽y，查看是否將瘤體完整切除。并對切除的標(biāo)本切面同樣進(jìn)行熒光檢查，以確保切除腫瘤的完整性，最大程度上避免腫瘤殘留，從而保證患者的安全及手術(shù)質(zhì)量。

肝癌切除術(shù)時，隨著肝臟切除范圍的增大，毛細(xì)膽管損傷的可能性隨之增加，繼而發(fā)生膽漏的風(fēng)險(xiǎn)也上升。膽漏是肝臟手術(shù)嚴(yán)重的并發(fā)癥之一，對患者預(yù)后容易產(chǎn)生不良影響，嚴(yán)重者甚至?xí)＜吧Ｒ虼诵g(shù)中發(fā)現(xiàn)膽漏并立即處理至關(guān)重要。較小的膽漏在普通腹腔鏡白熒光模式下很難發(fā)現(xiàn)，利用ICG經(jīng)膽汁排泄的特點(diǎn)，在熒光模式查看肝臟創(chuàng)面，可發(fā)現(xiàn)肉眼不易察覺的膽漏并能立即處理，從而最大程度降低術(shù)后膽漏的發(fā)生，提高手術(shù)安全性[13]。

2.3 ICG在肝癌切除術(shù)中的局限性

癌切除術(shù)中應(yīng)用ICG可幫助術(shù)者更清晰的辨別腫瘤的位置，實(shí)現(xiàn)肝癌的精準(zhǔn)切除。但I(xiàn)CG也存在一定局限性，對于肝硬化的患者，由于其肝臟代謝能力差，ICG被肝細(xì)胞攝取后不能及時排出，可能聚集在肝硬化結(jié)節(jié)中。因ICG沒有對肝癌的靶向性，這會導(dǎo)致術(shù)中對部分全肝熒光型結(jié)節(jié)的良惡性難以辨別，，影響手術(shù)的順利實(shí)施。因此術(shù)中除在普通模式和熒光模式之間切換仔細(xì)辨別外，也需要將性質(zhì)不確定的結(jié)節(jié)切除后行術(shù)中快速冰凍病理檢查，明確診斷。進(jìn)一步確定或調(diào)整手術(shù)方案，避免腫瘤結(jié)節(jié)因肝硬化結(jié)節(jié)干擾造成的遺漏。因此對于肝硬化結(jié)節(jié)或肝囊腫及肝代謝異常患者，術(shù)前應(yīng)完善影像學(xué)等相關(guān)檢查，做好術(shù)前評估，充分準(zhǔn)備以應(yīng)對術(shù)中突發(fā)情況。

3 ICG在膽囊炎治療中的應(yīng)用

膽囊炎是一種常見病和多發(fā)病，其發(fā)病率占所有急腹癥患者總數(shù)的3%-10%。臨床上膽囊炎常合并膽囊結(jié)石，大約90%-95%的膽囊炎是由膽囊管結(jié)石阻塞引起的，而非結(jié)石因素的膽囊炎占5%-10%[14]。急性膽囊炎的主要臨床表現(xiàn)包括惡心嘔吐、寒戰(zhàn)高熱、腹痛腹脹、右上腹或上腹部疼痛、背部不適等。膽囊結(jié)石存在脫落的風(fēng)險(xiǎn)，脫落后進(jìn)入膽總管可引起膽總管結(jié)石，總管結(jié)石會引起膽汁、胰液引流不暢，會造成膽源性急性胰腺炎、急性化膿性膽管炎、梗阻性黃疸等并發(fā)癥，嚴(yán)重者可致死。目前手術(shù)治療為首選治療方案，手術(shù)的方式以LC為主。

德國科學(xué)醫(yī)學(xué)會（AWMF）的S3指南建議急性膽囊炎患者在住院后1天內(nèi)積極行腹腔鏡膽囊切除術(shù)（LC）[15]。

3.1 LC所引起的不良后果

多數(shù)膽囊炎患者常合并膽囊結(jié)石，部分患者病史較長，病情反復(fù)發(fā)作。因反復(fù)的炎癥刺激、膽囊水腫、炎癥滲出導(dǎo)致膽囊周圍組織黏連等因素，可使膽囊三角和周圍組織解剖關(guān)系不清晰，造成術(shù)中操作及顯露困難，可導(dǎo)致出血、醫(yī)源性膽道損傷、中轉(zhuǎn)開腹等風(fēng)險(xiǎn)。一旦上述情況發(fā)生，將給醫(yī)患雙方帶來難以承擔(dān)的后果[16，17]。研究表明LC期間膽道損傷的發(fā)生率從0.03-2.6%不等。LC術(shù)中對膽道的錯誤識別是造成醫(yī)源性膽管損傷和出血的主要原因，因此術(shù)中清晰的識別肝外膽管結(jié)構(gòu)有助于降低膽管損傷的風(fēng)險(xiǎn)。多項(xiàng)研究證實(shí)，與白光成像相比，熒光成像可以更好地識別肝外膽管結(jié)構(gòu)[18]。借助ICG經(jīng)膽汁排泄及熒光模式下顯影的特性，LC術(shù)中可更輕易地識別膽道系統(tǒng)解剖結(jié)構(gòu)，降低膽道損傷風(fēng)險(xiǎn)，增加手術(shù)安全性。

3.2 ICG在膽囊手術(shù)中的使用方法

憑借ICG在被肝臟攝取之后匯集于膽汁中，再經(jīng)膽道排泄的特點(diǎn)。為LC術(shù)中膽道系統(tǒng)的熒光可視化提供了支持。IC手術(shù)中應(yīng)用ICG的方法，可根據(jù)使用方式的不同，分為兩類：（1）經(jīng)膽道直接穿刺注射ICG：此方式是將ICG稀釋至0.025mg/L后，術(shù)中直接經(jīng)肝管或膽囊管穿刺注射，一般注射5-10mL即可獲較好的熒光效果[19]。（2）靜脈注射ICG：此方法是術(shù)前將ICG稀釋后經(jīng)外周或中心靜脈注入。有研究表明當(dāng)給藥時間在術(shù)前180min、給藥劑量0.25mg/kg時，肝臟及膽管系統(tǒng)的熒光顯影效果最好。無論應(yīng)用上述那種方式后行LC術(shù)，均可在膽囊三角區(qū)域進(jìn)行分離時，為膽管系統(tǒng)的走形及區(qū)分提供良好的熒光視覺引導(dǎo)，尤其對于炎癥較重、膽囊三角區(qū)域黏連水腫的情況，應(yīng)用ICG能減少膽囊三角區(qū)域組織分離顯露的時間，降低因膽道識別困難而導(dǎo)致的出血及膽管損傷的風(fēng)險(xiǎn)[20]。同時借助ICG顯影特性，可以檢測手術(shù)中膽道損傷、膽汁滲漏情況的發(fā)生，降低手術(shù)并發(fā)癥發(fā)生的概率。

3.3 ICG使用的適應(yīng)癥

目前LC術(shù)中應(yīng)用ICG，以術(shù)前外周注射為主。而術(shù)中經(jīng)膽道、膽囊、鼻膽管等方式直接注射ICG相比較于外注射，可做到立即顯影。略過肝臟從外周血液攝取后再經(jīng)膽汁排泄這一過程，直接與膽汁中蛋白結(jié)合，無須等待顯影時間，也避免了外周注射后肝臟作為背景顯影對術(shù)者操作視野的干擾。憑借這一優(yōu)勢，可以推斷在同期逆行胰膽管造影ERCP+LC術(shù)式中經(jīng)鼻膽管注入ICG后行LC術(shù)式，借助膽道顯影，將對手術(shù)效果有很大程度的優(yōu)化。因ICG熒光的組織穿透能力約5-10ｍｍ，如患者肝十二指腸韌帶脂肪組織較厚或膽囊三角區(qū)域炎癥水腫較嚴(yán)重時，吲哚菁綠熒光顯影效果和顯影時間會不同程度的受影響。若想達(dá)到滿意顯影效果，可能術(shù)中需要增加ICG劑量，經(jīng)膽道直接注射無疑是更適合的途徑。經(jīng)膽道直接注射無論是膽囊直接注射還是經(jīng)肝內(nèi)外膽管注射，都較外周注射難度更大。如果這一難點(diǎn)被攻破，LC手術(shù)的安全性會得到進(jìn)一步提升，但這些都需要大量的前瞻性研究來證明。

4 總結(jié)與展望

在醫(yī)學(xué)飛速發(fā)展的進(jìn)程中，我們一直在追求更高的手術(shù)安全性和更低的并發(fā)癥發(fā)生率。隨著ICG在肝臟手術(shù)和膽囊手術(shù)中的廣泛應(yīng)用，其增強(qiáng)解剖結(jié)構(gòu)的辨別度、降低副損傷的風(fēng)險(xiǎn)等優(yōu)勢已越來越被肯定。ICG熒光顯影技術(shù)在提高肝癌手術(shù)的精準(zhǔn)性、避免腫瘤殘留、降低并發(fā)癥發(fā)生率等方面發(fā)揮了積極作用。在ICG熒光模式下行LC術(shù)，具有安全、可靠的優(yōu)勢，可降低術(shù)中膽道損傷發(fā)生概率。隨著外科手術(shù)發(fā)展的日趨精細(xì)化、規(guī)范化，相信ICG在外科手術(shù)中的應(yīng)用將會越來越廣泛。我們在應(yīng)用過程中，要充分了解其優(yōu)勢及短板，這樣才能在臨床工作中更合理高效的使用ICG，為患者帶來更優(yōu)質(zhì)的診療服務(wù)。

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收稿日期：2023-01-13

通訊作者：陳金明（1964-），男，內(nèi)蒙古赤峰市人，大學(xué)本科學(xué)歷，赤峰市醫(yī)院主任醫(yī)師。研究方向：肝膽外科疾病的診治。