昆蟲觸角感器類型及其功能研究進展

蘭曉娜,向姍姍,朱 慧

(東北師范大學生命科學學院/植被生態科學教育部重點實驗室/吉林松嫩草地生態系統國家野外科學觀測研究站/吉林省動物資源利用與保護重點實驗室,長春 130024)

在長期進化過程中,昆蟲為適應食物和環境變化形成了獨特的形態特征和生活習性。從形態特征角度看,身體的每一結構都被認為執行特定的功能。昆蟲頭部著生的一對形態各異的觸角,是其接受和傳遞信息的重要結構,不僅能夠感知外界環境的化學氣味、濕度和溫度等,也在尋找寄主、交配和防御等方面發揮關鍵性作用。觸角的這些功能主要是通過觸角上固著的不同類型的感器實現,環境中的信息通過感器中相關蛋白傳入神經系統,進一步傳遞給腦,使昆蟲做出相應的行為反應。因此,深入認識昆蟲觸角感器的種類和功能對于探究昆蟲與外界環境的相互交流有著重要意義。Steinbrecht借助于光學和掃描電子顯微鏡對家蠶Bombyxmori的觸角形態學進行了詳細研究,并報道了毛形感器和錐形感器具有嗅覺功能(Schneider, 1964)。當前,研究學者將掃描電子顯微鏡和透射電子顯微鏡結合使用,對昆蟲觸角感器的研究已深入到超微結構。由于昆蟲觸角感器在識別環境、寄主、配偶等方面極為重要,國內外研究學者對各類群昆蟲的觸角感器分別進行了廣泛研究,并已取得顯著進展,特別針對直翅目、鞘翅目、鱗翅目、同翅目、半翅目、雙翅目、膜翅目等昆蟲的觸角感器類型開展大量研究。本文針對已有研究中的昆蟲觸角感器種類進行系統性總結,探究感器類型在種內種間的特異性,并對不同類型的觸角感器可能具有的生物功能進行梳理,有助于理解昆蟲觸角感器在長期演化過程中對環境的適應性變化,旨在為深入研究揭示昆蟲與寄主、天敵和環境的相互關系提供重要的理論基礎。

1 昆蟲觸角感器類型

昆蟲觸角感器是由昆蟲的體壁特化而來,由毛原細胞、神經細胞和各種鞘細胞組成。在早期關于昆蟲觸角感器的研究中,Snodgrass提出了9種基本類型,接著Schneider在基本類型的基礎上增加了2～3種類型,并且針對基本的觸角感器類型詳細區分了各種亞型(Zacharuk, 1980)。直到目前,隨著研究的昆蟲種類逐漸增多,不斷有新的觸角感器類型被發現。本文匯集已有研究,確定目前已發現昆蟲觸角感器類型61種,每種感器都有特定的形態特征,并進一步總結昆蟲觸角感器類型在不同類群昆蟲觸角上的分布情況(表1)。

1.1 毛形感器(Sensilla trichoidea)

呈長毛狀,著生在表皮凸上成簇分布,直立或彎曲,基部粗大,由底部向頂端逐漸變細,某些昆蟲的毛形感器在頂端有一念珠狀突起(袁軻等, 2020)。根據外部形態的不同,將毛形感器分為毛形感器Ⅰ型、毛形感器Ⅱ型、毛形感器Ⅲ型、毛形感器Ⅳ型和毛形感器Ⅴ型(尹寧娜等, 2020)(圖1)。毛形感器在目前研究的昆蟲類群中都有分布,包括鱗翅目、膜翅目、雙翅目、鞘翅目、半翅目、等翅目、蜚蠊目、革翅目、廣翅目、脈翅目、同翅目、纓翅目、長翅目和直翅目類群的昆蟲觸角上都發現有毛形感器的存在(表1),可以初步認為是分布最廣的觸角感器類型之一。

圖1 八種昆蟲觸角感器類型示意圖(Nowiń

1.2 刺形感器(Sensilla chaetica)

呈針刺狀的剛毛形態,感器表面有明顯的縱脊,部分類型表面光滑,基部與觸角表面的連接處有一凹槽,由底部向頂端逐漸變細,頂端尖銳(圖1)。大部分感器與觸角表面的夾角在60～80°之間,少部分直立于觸角表皮。截至目前,刺形感器已發現有4～5種亞型:刺形感器Ⅰ型、刺形感器Ⅱ型、刺形感器Ⅲ型、刺形感器Ⅳ型和刺形感器Ⅴ型(曹延昆, 2017)。刺形感器也是分布最廣的觸角感器之一,目前,在已有研究的半翅目、等翅目、蜚蠊目、革翅目、廣翅目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、雙翅目、鞘翅目、同翅目、纓翅目、長翅目和直翅目昆蟲觸角上都有分布(表1)。

1.3 錐形感器(Sensilla basiconica)

呈短錐狀,生長在突出于觸角表面的圓形穴內,整體呈乳突狀或小釘狀,表面光滑無紋路,基部膨大,并逐漸變細,頂端有數量較多的微小孔,在觸角表面直立,幾乎與觸角軸成直角,壁薄,梯度酒精清洗過程中容易斷裂。根據錐形感器外部形態的不同,將其分為錐形感器Ⅰ型、錐形感器Ⅱ型、錐形感器Ⅲ型、錐形感器Ⅳ型和錐形感器Ⅴ型五種亞型(于庭洪等, 2020)(圖1)。該類感器分布較廣,包括半翅目、蜚蠊目、廣翅目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目、同翅目、纓翅目、長翅目和直翅目中的昆蟲觸角上均有發現(表1)。

1.4 腔錐形感器(Sensilla coeloconica)

1.5 栓錐形感器(Sensilla styloconica)

與其他類型的感器在形態上截然不同,栓錐形感器有一個球形突起,其上分布著縱形溝槽,有研究證實這些溝槽是由大量的微孔組成,其基部位于一個突出的圓臺狀基窩中,端部鈍尖。分為兩種亞型:栓錐形感器Ⅰ型和栓錐形感器Ⅱ型(徐偉等, 2020)。栓錐形感器分布在革翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目和直翅目的部分昆蟲觸角上(表1)。

1.6 鱗形感器(Sensilla squamiformia)

形狀類似劍鞘,表面具有縱脊,云南錦斑蛾Achelurayunnanensis的鱗形感器的兩條縱脊間具橫紋,兩者形成網狀結構(李根層等, 2020)。與普通鱗片相似,但比一般鱗片狹長且端部較尖,基部有臼狀窩(圖1)。分為兩種亞型:鱗形感器Ⅰ型和鱗形感器Ⅱ型(汪洋等, 2019; 狄貴秋等, 2020)。據現有的觸角感器研究,在6個目的昆蟲觸角上發現鱗形感器,分別為半翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目和同翅目(表1)。

1.7 波氏鬃毛(B?hm bristles)

呈短毛狀,直立,較細短,表面光滑無孔無縱紋,基部具不明顯凹陷,頂部圓鈍。像一根根小刺成簇地分布在觸角的柄節和梗節的節間周圍,側面和腹面分布較多,呈灰白色。分為兩種亞型:波氏鬃毛I型(汪洋等, 2019; 徐偉等, 2020)和波氏鬃毛Ⅱ型(李根層等, 2020)。波氏鬃毛分布非常廣泛,在大部分類群的昆蟲觸角上都發現到了這類感器,包括半翅目、長翅目、等翅目、蜚蠊目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目、同翅目、纓翅目、直翅目和革翅目(表1)。

1.8 板形感器(Sensilla placodea)

為橢圓或縱長形的板狀結構,著生在形狀相同的穴窩內,其長軸平行于觸角長軸,沒有突起,一般覆于觸角表面,表面有許多輻射狀的溝壑從盤中央延伸開來,沿溝壑密布小孔。從掃描電鏡結果來看,板型感器分2種類型,板形感器I型為細長板形,長度與直徑的比例大;板形感器II型的長度與直徑的比例較小,看上去較粗胖(田小霞, 2021)。在半翅目、鱗翅目、膜翅目和鞘翅目昆蟲觸角上都有板形感器分布(表1),但不同目中存在板型感器的物種之間數量差異較大。

1.9 鐘形感器(Sensilla campaniformia)

根據其外部形態的不同,分為鐘形感器Ⅰ型和鐘形感器Ⅱ型。鐘形感器I型由表皮凹陷形成,表面光滑,頂部具有一小孔;鐘形感器II型呈半球狀,是體壁凹陷的圓形小穴內伸出的一個帽狀結構,表面光滑,周圍有光滑清晰的厚壁邊緣(徐偉等, 2020),兩種亞型的外形有相似之處(圖1)。鐘形感器分布較廣,主要存在于半翅目、等翅目、蜚蠊目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目、同翅目、纓翅目、長翅目和直翅目中(表1)。

1.10 舌形片狀感器(Sensilla ligulate flaky)

呈舌形,薄片狀,背腹面較寬,整體稍微扭曲,與觸角表面大體呈45～60°角,表面有數條較深的凹槽,具基窩,端部稍彎向觸角腹面,末端呈現圓弧形的彎曲(狄貴秋等, 2020)。目前僅在鱗翅目、脈翅目和膜翅目昆蟲觸角上有發現到了舌形片狀感器(表1)。

1.11 腔形感器(Sensilla cavity)

表皮內陷形成的空腔,內部無錐體,觸角表面呈孔狀深陷(常明山等, 2019)。腔形感器在半翅目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、鞘翅目、纓翅目和直翅目昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.12 刷形感器(Sensilla brush)

外觀形態呈刷狀(圖1)。目前共發現2種刷形感器,刷形感器Ⅰ型從中下部開始有分叉,但分叉均統一朝向觸角方向,與觸角表面完全平行,幾乎與觸角表皮呈90°,有基窩,表面光滑;刷形感器Ⅱ型與刷形感器Ⅰ型較相似,但基部比刷形感器Ⅰ型多一簇感器,類似附屬物,像一個小型刷形感器,與觸角表皮呈45°角(段云博等, 2020)。截止目前這種感器類型僅在鞘翅目的一種昆蟲觸角上被發現(表1)。

1.13 簇狀感器(Sensilla cluster)

有兩種亞型,分別為簇狀感器Ⅰ型和簇狀感器Ⅱ型。簇狀感器Ⅰ型形似毛筆頭,短小較粗,有基窩,幾乎垂直于觸角表皮,中下部開始分叉,類似刷形感器,但分叉更多;簇狀感器Ⅱ型形似火山爆發,只在表面有短分叉,且密集而短小,形似觸角上的紋路,無基窩,幾乎緊貼觸角表皮著生。簇狀感器僅在鞘翅目中一種昆蟲觸角上有發現(段云博等, 2020)(表1)。

1.14 芽孢形感器(Sensilla gemmiformium)

其在觸角上的排布形態像植物種子萌發的芽,外壁光滑,數量較多,著生于觸角表皮鱗片狀凸起的邊緣,一片鱗片上的多個芽孢形感器連成鋸齒狀,其中單個感器外形短小直立,頂端鈍圓(徐存翊等, 2021)。在半翅目、長翅目、革翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目和直翅目中都有芽孢形感器的存在(表1)。

1.15 叉形感器(Sensilla furcatea)

外壁具縱溝,著生于臼狀窩內,基部較寬,頂端有叉形分支。根據長度及分叉形狀將其分為2種亞型:叉形感器Ⅰ型(段云博等, 2020)和叉形感器Ⅱ型(徐存翊等, 2021)。叉形感器僅在半翅目、鱗翅目和鞘翅目3個目的昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.16 耳形感器(Sensilla auricillica)

由兩側向內卷,外形呈現禾本科植物類似的卷心葉片狀,具有耳狀凹槽,常著生于觸角附枝基窩中,與觸角表面夾角小,近乎平行,端部鈍圓(李根層等, 2020)。在半翅目、鱗翅目、脈翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目、同翅目和纓翅目昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.17 指形感器(Sensilla finger)

形似手指,粗細較均勻,一般不彎曲,表面光滑,無基窩。斑鞘豆葉甲Colposcelissignata中的指形感器具明顯較深的漏斗形小孔,基部有延伸到圓臺上的明顯樹狀突起(徐偉等, 2020)。在鱗翅目、膜翅目和鞘翅目昆蟲觸角上有該類感器的分布(表1)。

1.18 乳狀感器(Sensilla mammilliformia)

常細分為3種亞型:乳狀感器Ⅰ型著生于基窩內,頂端膨大呈球狀,形似乳頭狀突起;乳狀感器Ⅱ型無基窩,末端較鈍,呈錐狀;乳狀感器Ⅲ型也處于基窩內,但基窩大而深,有圓環狀紋路,整體呈乳頭狀(孫伊陽等, 2020)。乳狀感器在半翅目、革翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目、同翅目和纓翅目昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.19 柱形感器(Sensilla cylindrical)

呈柱形,表面光滑,著生于臼狀窩內,基部到端部的粗細基本一致,頂端鈍圓,直立于觸角表面(岳璐等, 2014)。這類感器在廣翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目、雙翅目和同翅目中都有發現(表1)。

1.20 壇形感器(Sensilla ampullacea)

又稱瓶形感器,生于表皮凹槽內的錐狀體,與腔錐形感器形狀非常相似,但表皮上的凹陷更深,并且通常表皮上的開口更窄(馬瑞燕和杜家緯, 2000; 余海忠, 2007)(圖1)。研究發現,壇形感器在革翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目和雙翅目這4個目的昆蟲觸角上均有分布(表1)。

1.21 緣感器(Sensilla margin)

呈細小的毛狀結構,常出現在鞭節相連處,一般是在鞭節的第一節最前端與梗節相連處密集分布的一種小型毛狀結構,末端尖而銳(朱雪姣等, 2013)。目前僅在膜翅目和雙翅目昆蟲觸角上發現具有緣感器(表1)。

1.22 槽釘形感器(Sensilla grooved peg)

呈釘狀突起,表面光滑,頂端圓鈍。著生于圓形隆起的凹窩內,長度明顯短于錐形感器(劉曉梅等, 2015)。槽釘形感器僅在脈翅目和鞘翅目昆蟲觸角上具有(表1)。

1.23 毛板形感器(Sensilla hair plate)

短小直立,表面光滑,頂端較鈍,基部深深插入觸角表面的凹窩中(劉曉梅等, 2015)。在鱗翅目和鞘翅目昆蟲中都發現了毛板形感器的存在(表1)。

1.24 多孔板形感器(Sensilla multiporous placoid)

形似板狀,明顯隆起于觸角表皮。從基部到端部寬度基本一致,端部鈍圓,頂端與觸角主軸分離(趙健等, 2015)。目前發現多孔板形感器只在半翅目和膜翅目中存在(表1)。

1.25 紐扣形感器(Sensilla button-shaped)

形似紐扣,圓形,主要著生在觸角鞭節各亞節端部以及亞節與分支的交界處,數量較少(岳璐等, 2014)。紐扣形感器在廣翅目和膜翅目昆蟲觸角上均有分布(表1)。

1.26 劍梢感器(Sensilla scolopadia)

附于體壁下面的感受器,由感覺細胞、冠細胞和圍細胞組成,是典型的弦音感器。在蟲體上一定的部位常有由若干劍梢感器集在一起的感覺器官,包括江氏器和鼓膜器等(那杰等, 2007)。江氏器最早由Johnston于1855年在雄性埃及伊蚊Aedesaegypti成蟲的觸角梗節內發現,是一種機械感受器。鼓膜器普遍存在于發音昆蟲中,包括由表皮形成的鼓膜和內氣囊等(馬瑞燕和杜家緯, 2000)。鱗翅目、膜翅目和鞘翅目昆蟲觸角上著生有劍梢感器(表1)。

1.27 竹丫形感器(Bamboo branch-like setae)

形似竹子枝丫的分支,大部分在主干距頂端1/2處開始分支,形成竹丫狀。一般著生于鱗狀表皮的凹陷處,自基部向端部逐漸變細,且表面有縱脊(姚丹等, 2021)。竹丫形感器的研究較少,目前僅在膜翅目昆蟲觸角上發現有這類感器,且只在一個物種中發現(表1)。

1.28 剛毛(Setae)

有葉狀剛毛和松針狀剛毛兩大類。葉狀剛毛形似韭菜葉片,扁平,表面光滑無縱脊,從基部到端部逐漸變細,其中在頂部略有彎曲,與基部呈60°左右的夾角,且彎曲方向一致,著生的表皮處有凹陷。松針狀剛毛分為有明顯螺紋和無明顯螺紋2種,有明顯螺紋的剛毛較無明顯螺紋剛毛長而細,螺紋自根部似扭轉而上,越往上越不明顯;無明顯螺紋剛毛也似栓錐形(趙慧婷等, 2019)。此類感器僅在膜翅目昆蟲觸角上有發現(表1)。

1.29 端指形感器(Sensella finger-like)

端指形感器形態稍側扁,基部與端部大小基本一致,壁上具明顯的縱脊,形似植物的“維管束”,并于末端分叉3～5支,分支長短不盡相同,形似手指,分別指向觸角的端部(羅術東等, 2011)。目前發現端指形感器主要分布在膜翅目和鞘翅目昆蟲的觸角中(表1)。

1.30 棒形感器(Sensilla rod-like)

棒形感器與端指形感器相似,但棒形感器為圓形,端部和基部幾乎等粗,表面具有明顯的縱條紋,稍彎曲,末端近截型,但邊緣不整齊,與觸角表面的角度為15～20°(張新民等, 2021)。在目前的研究中,鱗翅目、膜翅目、鞘翅目和雙翅目昆蟲中都存在棒形感器(表1)。

1.31 表皮孔(Cuticular pore)

在觸角表面分布的許多不規則小孔(張健等, 2007)。僅在膜翅目和鞘翅目中發現有表皮孔的存在(表1)。

1.32 棘刺(Spine)

相鄰棘刺的基部相連,基部呈魚鰭狀,頂端尖細,尖端分叉或不分叉,并沿觸角軸線向觸角尖端一側彎曲(馬濤等, 2019)。目前僅在鱗翅目昆蟲中有發現(表1)。

1.33 鋸齒形感器(Sensilla zigzag)

形似鋸齒,表面有縱向條紋,在側面有多個鋸齒,著生于基窩內(王全坡等, 2013)。在鞘翅目的昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.34 栓錐形乳突狀感器(Sensilla basiconic capitate peg)

感器位于凹槽內,高度略高于凹槽,狀如乳突,基部較為膨大,表面具有多條縱向溝槽,分為栓錐形乳突狀感器I型和栓錐形乳突狀感器II型,前者頂端較鈍,后者頂部尖細(劉志祥等, 2021)。該類感器在膜翅目、鱗翅目、鞘翅目昆蟲觸角上均有分布(表1)。

1.35 盤形感器(Sensilla disk)

中央凹陷,呈橢圓形,外周有溝壑狀突起,溝壑上著生有毛形感器,分為盤形感器I型和盤形感器II型。盤形感器I型周邊一般有毛形感器呈旋形分布,盤形感器II型外周有3層溝壑狀突起,其上著生有3種毛形感器(王穎娟和李子忠, 2012)。只在脈翅目中發現盤形感器(表1)。

1.36 角錐形感器(Sensilla obscurum)

位于凹槽內,基本平伏于凹槽表面,形似錐體,表面有縱向溝槽,頂部柔軟易彎曲(劉志祥等, 2021)。僅在膜翅目中有角錐形感器(表1)。

1.37 腔乳頭感器(Sensilla cavitata-peg)

呈乳頭狀,端部鈍圓,深陷在寬闊的凹窩內,突起物高于腔深或接近于腔的上表面(劉群, 2014)。腔乳頭感器在鱗翅目和脈翅目昆蟲觸角中分布(表1)。

1.38 槽紋感器(Sensilla fluted)

形似火炬,下半部如錐形,表面光滑,基部往上逐漸變細,上半部有縱向扭曲向頂端延伸的條紋,形成凹槽狀,溝紋明顯(王全坡等, 2013)。在鞘翅目昆蟲觸角上有分布(表1),但只在極少數的類群中被發現到,如鞘翅目昆蟲。

1.39 火柴形感器(Sensilla match-shaped)

形似火柴,由棒狀體和頂部的小圓球構成,棒狀體表面光滑,小圓球表面凹凸不平,基部無凹狀基窩(李文祿等, 2011)。截至目前,只在同翅目昆蟲中發現火柴形感器(表1),可能是因為這類感器較為罕見,只在特定的物種中出現。

1.40 鰓形感器(Sensilla branchia)

感器表面有條紋凹陷,其上有4條橫紋平行排列,形似軟骨魚的魚鰓(王穎娟和李子忠, 2012)。鰓形感器分布在脈翅目的昆蟲觸角上,并且目前僅在一個物種中有發現(表1)。

1.41 爪狀感器(Sensilla claw-like)

生長于表皮內陷的窩內,其端部有3個小指,到中部愈合(梁雪梅, 2014)。該類感器在少數半翅目昆蟲觸角上有分布(表1)。

1.42 U形感器(Sensilla U-shaped)

也被稱為叉狀感覺錐,形似U字母,著生于淺基窩內,基部膨大粗壯,兩臂在頂部皺縮呈針狀(黃麗莉等, 2016)。僅在纓翅目昆蟲觸角上發現有U形感器的分布(表1)。

1.43 帶狀感器(Sensilla zonated)

狹長呈帶狀弓形,部分略扭曲,與觸角表面呈銳角(于瑋臺和陳文龍, 2013),在半翅目昆蟲中發現帶狀感器(表1)。

1.44 長刺具泡狀感器(Sensilla long trichodea with a bubble)

基部與長刺形感器相似,其上部位具有泡狀的隆起(張新慰等, 2015)。在等翅目中首次發現,在其他昆蟲觸角上還未發現這類感器的分布(表1)。

1.45 水滴形感器(Sensilla teardrop)

呈水滴狀,基部膨大如球,近基部到頂端急劇縮小為刺狀(楚君鵬等, 2019)。僅在等翅目昆蟲觸角中發現水滴形感器(表1)。

1.46 鐮刀形感器(Sensilla sickle-shapped)

基部粗,頂部驟尖,形狀彎曲似鐮刀(高素紅等, 2010)。在鱗翅目、膜翅目和鞘翅目3個目的昆蟲中都發現了鐮刀形感器的分布(表1)。

1.47 具彎鉤形感器(Sensilla bent-tipped)

著生于半球狀突起上,頂端呈彎鉤狀,并向觸角頂部傾斜生長(孫猛等, 2017)。在半翅目中具有這類感器(表1)。

1.48 具溝端彎感器(Sensilla fluted bent-tipped)

著生于凹窩內,細短有縱溝,端鈍彎,垂直著生(高其康和胡萃, 1993)。只在膜翅目昆蟲觸角中發現具溝端彎感器的存在(表1)。

1.49 腳形感器(Sensilla feet-like)

表面光滑,頂端扁平,形似人腳(譚瓊, 2012)。在鞘翅目和鱗翅目的少數物種中分布(表1)。

1.50 念珠形感器(Sensilla moniliform)

呈念珠狀(趙冬香等, 2006)。只在半翅目昆蟲觸角上發現到了念珠形感器(表1)。

1.51 盾形感器(Sensilla scutellatum)

形似鋼筆筆頭,中間寬,頂端尖,幾乎與觸角表面垂直,呈盾片狀(王長青等, 2009)。鞘翅目和直翅目的部分昆蟲中有盾形感器的分布(表1)。

1.52 星形感器(Sensilla stellate)

頂端呈星形,整體側觀呈寶塔糖狀,四周具深溝槽,整體向觸角頂部傾斜(宋珊珊等, 2017)。在鱗翅目中大部分昆蟲都具有星形感器,是鱗翅目昆蟲獨有的一類感器(表1)。

1.53 V形感器(Sensilla V-like)

著生于凹窩內,頂部呈V字形分叉,表面不光滑(羅丹等, 2018)。僅分布在膜翅目昆蟲觸角中(表1)。

1.54 三角形感器(Sensilla trinagle)

基部寬扁,頂端尖銳,從基部到頂部由寬變窄,呈三角形(郭梅娜和陳祥盛, 2015)。在同翅目和半翅目昆蟲觸角上發現有三角形感器的存在(表1)。

1.55 桑椹形感器(Sensilla mulberricum)

由觸角表皮突起形成的一個個緊密相接的瘤狀結構,整體形態類似桑椹(任國棟等, 2013)。僅在鞘翅目個別種類中發現該感器的分布(表1)。

1.56 齒形感器(Sensilla dentiform)

從中部分為兩叉,頂端尖細(李秀敏等, 2010)。目前,這類感器只在部分的鞘翅目昆蟲觸角中分布(表1)。

1.57 半球形感器(Sensilla hemisphere)

呈半球狀,表面光滑,基部凹陷,頂端與表皮持平或略高(楚君鵬等, 2019)。在等翅目中發現有半球形感器的存在(表1),但可能是由于等翅目的研究較少,截至目前也只是在少數類群中分布。

1.58 球形感器(Sensilla knob)

頂端有一細長且不直的柄(田哲豪, 2021)。在半翅目昆蟲中發現到了這類感器(表1)。

1.59 端毛(Terminal hair)

觸角微小圓錐狀突起上的細毛(沈杰等, 2005)。當前僅在鱗翅目昆蟲的觸角上有分布(表1)。

1.60 火山形感器(Sensilla volcanica)

端部鈍圓,狀如火山,位于一個卵圓形凹窩內(薛爽等, 2021)。只在膜翅目中發現有火山形感器的存在,非常少見(表1)。

1.61 環絲(Circumfila)

一類形似花冠的環狀感器,通過凹槽內的一系列短莖連接到觸角表面(張凡, 2020)。目前只在雙翅目枸杞紅癭蚊Jaapiellasp.的觸角中發現到了環絲(表1)。

2 昆蟲觸角感器種內與種間特征差異

昆蟲觸角感器類型多樣化可能是環境壓力導致昆蟲適應生境的結果。不同種類昆蟲在各種環境壓力的不斷作用和選擇下,致使各類昆蟲觸角感器在種類和數量上發生了較大的變化。因此,觸角感器類型、數量和分布等存在著明顯的種內和種間差異。

2.1 昆蟲觸角感器的種內特征差異

首先種內差異體現在雌雄兩性之間。已有觀察和研究發現一些昆蟲種類的雌雄性成蟲之間在體色上存在較大差異,觸角感器往往也會呈現出性二型特征(程紅, 2006),即在類型、數量、分布區域上都有所不同。已有研究表明,雙翅目的紅腹毛蚊Bibiorufiventris雌雄成蟲觸角感器在毛形感器和錐形感器的亞型上有所差異,雌性是毛型感器Ⅱ型和錐形感器3種亞型,而雄性是毛型感器Ⅰ型和錐形感器2種亞型(袁軻等, 2020)。食蚜癭蚊Aphidoletesaphidimyza的雄蟲觸角上存在柱形感器,但是雌蟲的觸角上未發現該類感器(蔡普默等, 2021)。針對鞘翅目昆蟲觸角感器的研究表明,斑鞘豆葉甲雌雄成蟲的觸角感器則在數量、大小上存在不同的表現(徐偉等, 2020)。薊馬科的牛角花齒薊馬Odontothripsloti、端大薊馬Megalurothripsdistalis以及卡式絹薊馬Sericothripskaszabi的觸角感器數量在雌雄上有所差異,牛角花齒薊馬中雌性錐形感器Ⅲ型的數量多于雄性,3種昆蟲中位于基部柄節的雌性刺形感器Ⅰ型多于雄性(Liuetal., 2021)。鱗翅目的蛾類雄性昆蟲的毛形感器Ⅱ型在數量上多于雌性(那杰等, 2007),還有研究證明美國白蛾Hyphantriacunea的毛形感器在雌雄性之間也分為長短兩種(狄貴秋等, 2020),長毛形感器多分布于雄蟲觸角上(余海忠, 2007)。盡管針對昆蟲觸角及其感器的性二型特征還沒有明確其原因(楊慧, 2008),但有研究推測,雌雄之間的觸角感器類型及其亞型差異可能是由于識別性信息素、寄主釋放的化合物以及生存環境的不同外界機械刺激引起的(Huetal., 2009)。雌性昆蟲除了尋找食物等,最大化后代繁殖也極為重要,將會有一類觸角感器在尋找合適的寄主中發揮重要作用;而雄性昆蟲在發現食物基礎上,還需要依賴性信息素定位配偶,因此將有不同觸角感器執行這種功能。然而,產生觸角感器性二型的內在機制是長期進化過程還是生態因子的作用仍需要更多的深入探究。

除了雌雄差異,昆蟲觸角感器的種類和數量等特征在昆蟲的不同發育階段之間也存在差異(Brézotetal., 1996; 李竹和陳力, 2010)。有研究表明,昆蟲特定部位的觸角感器類型在發育過程中消失,如灰飛虱Laodelphaxstriatellus的1齡若蟲鞭節基部的毛形感器在第一次蛻皮后退化消失(Fuetal., 2013)。還有的昆蟲在不同發育期時觸角感器的種類數量也存在變化,例如,黑翅土白蟻Odontotermesfomosanus的1齡幼蟻具有7種感器,2齡幼蟻具有8種感器,而3齡幼蟻具有9種類型觸角感器(張新慰等, 2015)。此外,還有研究發現東亞飛蝗Locustamigratoriamanilensis成蟲、5齡若蟲與4齡若蟲的觸角感器類型存在顯著性差異(高倩等, 2007)。因此,可以看出,昆蟲觸角感器隨著昆蟲發育過程顯著改變,這可能是由于不同發育階段與外界環境相適應的結果。同時,這些研究結果也可以表明觸角感器的特點也可能成為判斷昆蟲發育階段的重要依據之一。

2.2 昆蟲觸角感器的種間特征差異

2.3 觸角感器在屬級及以上分類階元的特征差異

高級分類單元中,昆蟲觸角感器的差異性是極為明顯的,其中膜翅目的昆蟲觸角具有較為特殊的壇形感器,鞘翅目作為昆蟲綱中最大的目,其較為特殊的觸角感器主要是芽孢形感器,鱗翅目相比于其他感器較特殊的則是劍梢感器(馬瑞燕和杜家緯, 2000)。據相關報道,幾乎所有的寄生蜂都分布著大量的板形感器(Castrejnetal., 2003)。這意味著不同類群的昆蟲觸角特異性感器類型可作為類群鑒別的重要形態學依據。少數研究學者針對單一目級分類單位的昆蟲觸角感器進行總結,而對多個目級卻鮮有比較。

目前,大多數研究主要集中在某一種昆蟲的具體觸角感器,很少研究觸角感器在不同種、不同屬和不同科等之間的差異性。在將來的研究中應更多關注種內與種間的昆蟲觸角感器類型與數量的比較,不僅能夠解析昆蟲與其所處環境的密切聯系,也為不同昆蟲在覓食、防御等行為存在差異提供形態學基礎。

3 昆蟲觸角感器功能

觸角是昆蟲的主要感覺器官,其表面著生各種類型的感器感受機械刺激和化學物質信息,實現個體間的信息交流,完成覓食、求偶、繁殖和躲避天敵等基本生物學行為(蔡普默等, 2021)。不同類型的感器執行不同功能。因此,研究和認識昆蟲觸角感器功能對于理解昆蟲與外部環境的協同適應關系及行為可塑性具有重要意義(Sukontasonetal., 2004)。目前,已有一些研究針對昆蟲觸角感器的功能進行了驗證,發現一些感器類型對寄主揮發性氣味以及生境中的氣味極為敏感,起到了關鍵的嗅覺功能。

3.1 毛形感器

毛形感器是昆蟲觸角感器中較為常見的類型,其功能也較為復雜。有研究表明,毛形感器是最基礎的嗅覺感器,兼具有感受性信息素和寄主揮發物的作用(馬瑞燕和杜家緯, 2000)。蛾類觸角上的毛形感器含有非常豐富的信息素結合蛋白,因此,對環境中存在的以及異性釋放的化學物質具有較強的結合能力。在家蠶和棉鈴蟲Helicoverpaarmigera研究中發現,毛形感器在探測性信息素中發揮著關鍵性作用(Shiotaetal., 2018; Liuetal., 2020)。同時,有學者還推測毛形感器可以幫助昆蟲感受寄主揮發物從而尋找合適的產卵場所(徐偉等, 2020),Silva等人(2018)在鱗翅目蛺蝶科昆蟲Heliconiuserato的觸角感器功能研究中證實了毛形感器的這種重要功能(Silvaetal., 2018)。根據其毛狀的外形,推測其除了具有接收化學信號的功能外還能夠感受氣流,其在雌雄蜂鞭節處有著相反的分布規律,兩性個體運動狀態差別大,這間接印證了毛形感器可能影響物體運動狀態的識別(Dahakeetal., 2018)。

3.2 刺形感器

刺形感器屬于感知機械刺激類的感器,但也有研究表明刺形感器可以感受化學信息。在紅棕象甲Rhynchophorusferrugineus的研究中發現,雄蟲觸角柄節有刺形感器,但雌蟲的相同部位卻未見該類型感器,認為可能與雄蟲在相互打斗競爭交配權時感知對方攻擊的機械刺激有關(段云博等, 2020)。刺形感器除了可以感知昆蟲的機械刺激外,還可以對外界環境的機械刺激做出選擇,這種功能在沙棘木蠹蛾Holcocerushippophaecolus的觸角感器研究中得到證實(Wangetal., 2015)。此外,還有學者對象甲科的松梢象Pissodesnitidus進行研究推測,刺形感器是執行嗅覺功能的化學感受器,主要是與雌蟲尋找產卵場所感受寄主植物揮發的化學物質有關(Yanetal., 2011)。

3.3 錐形感器

錐形感器通常被認為是一種嗅覺感器(Altner and Prillinger, 1980),主要用于氣味識別(于庭洪等, 2020),所以在搜尋寄主、趨避危險和尋找食物源等行為中起到關鍵的作用(王濤, 2017),錐形感器的氣味識別功能在紅脂大小蠹Dendroctonusvalens的觸角感器功能研究中得到證實。而且,有學者在鞘翅目天牛科昆蟲Lepturaarcuata的研究中發現,雄性成蟲錐形感器的數量顯著高于雌性成蟲,據此推斷雄性觸角上的錐形感器具有識別雌性性信息素的功能(Zhangetal., 2011)。

3.4 腔錐形感器

3.5 腔形感器

腔形感器同樣是典型的化學信息接受感器。在稻縱卷葉螟Cnaphalocrocismedinalis的觸角感器的研究中證明腔形感器能夠識別植物釋放的氣味分子(Sunetal., 2011)。還有研究者發現茶棍薊馬Dendrothripsminowai只有雌性成蟲觸角和若蟲觸角上有腔形感器,推測該感器可能參與對異性個體定位交配等活動(呂召云等, 2015)。此外,腔形感器是卡氏步甲Carabuscasaleianus中數量最多的一種感器,推測可感受外界機械刺激,主要起到感受外界濕度的功能(齊欽等, 2015)。

3.6 栓錐形感器

栓錐形感器在夜蛾科中普遍存在(Guetal., 2013)。對鱗翅目昆蟲的幼蟲口器下顎上的栓錐形感器開展研究,發現這種觸角感器對糖和阻礙劑反應敏感(Tangetal., 2015)。同時在雙委夜蛾Athetisdissimilis的研究中推測觸角上的栓錐形感器具有接受化學信息,感知氣味的功能(宋月芹等, 2018)。還有學者推測栓錐形感器在螟蛾科的昆蟲中可接受外界刺激,感知溫度或濕度(于庭洪等, 2020)。

3.7 板形感器

板形感器能夠接受化學刺激。在寄生蜂的產卵行為研究中,發現寄生蜂通過板形感器識別寄主生境中的氣味(那杰等, 2007)。但是,Ochieng等人用觸角單感器記錄技術研究紅足側溝繭蜂Microplitiscroceipes觸角上的板形感器時,發現板形感器對植物揮發物具有反應,且反應的強弱隨著揮發物濃度增加而增強(Ochiengetal., 2000)。此外,根據蚜蟲板形感器的超微結構,和大豆蚜Aphisglycines觸角對報警信息素的響應實驗,證實了板形感器可感受報警信息素(趙立靜和班麗萍, 2011)。

3.8 鐘形感器

鐘形感器是最典型的機械感器(徐偉等, 2020)。鞘翅目步甲科的黑廣肩步甲Calosomamaximoviczi可依靠觸角上的鐘形感器對棲息地中的溫濕度進行探測,避免選擇過熱或過冷的生境(于庭洪等, 2020)。而且,有學者認為鐘形感器還能夠感受角質層的機械形變,對表皮的變化迅速做出反應(余海忠, 2007),還可能具有感受觸角鞭節的運動產生壓力的功能(Dunn, 1978)。

3.9 波氏鬃毛

有學者認為波氏鬃毛是一種感受重力的機械感器,當遇到機械刺激時,能夠緩沖重力的作用力,從而控制觸角下降的速度(董文霞和張鐘寧, 2006)。同時,在染翅蝎蛉Sinopanorpatincta和中華蚊蝎蛉Bittacussinensis的研究中發現,波氏鬃毛具有介導昆蟲飛行中的定位功能,當將它們從基部消融掉后,觸角會與翅碰撞,從而阻礙翅的運動和觸角的作用(Shields and Hildebrand, 2001)。

3.10 芽孢形感器

芽孢形感器集中分布于節間部位,當觸角受到外界的機械刺激時,芽孢形感器能夠起到緩沖重力的作用,因此芽孢形感器可能是一種感受重力的機械感器(Bartletetal., 1999)。對褐紋甘蔗象Rhabdosceluslineaticollis的研究表明,觸角受到外界機械刺激時會主動收縮,該過程可能與觸角折疊收縮時芽孢形感器感知梗節和喙的機械刺激從而調整收縮程度有關(段云博等, 2020)。

3.11 叉形感器

叉形感器利用透射電鏡觀察其內部結構,推測可能具有感受機械刺激和化學刺激的功能(Renetal., 2012)。根據其形態推測可能還具有控制觸角方向的功能,又因其主要著生于背面,推測可能與昆蟲的避陽趨陰性有關(Wangetal., 2012)。Frank等人對茶麗紋象甲Myllocerinusaurolineatus的研究發現,叉形感器在茶麗紋象甲雌、雄蟲間的數量差異顯著,故推測叉形感器還可能感受化學刺激,具有嗅覺功能,與感受種內信息素有關(Franketal., 2009)。

3.12 劍梢感器

劍梢感器可以感知外界的機械刺激,是典型的弦音感器,蟲體上的一定部位常有由若干劍梢感受器集在一起的感覺器官,如江氏器,它能感受聲波,辨別音調的刺激,是昆蟲的聽覺器官(那杰等, 2007)。

總之,關于昆蟲感器功能大部分仍然停留在推測階段,僅有少量研究提供實驗性證據。隨著更多觸角感器的發現,觸角感器功能研究不僅僅局限于以往的類型,對于很多新發現的感器認知并不清晰,特別是寄主、配偶等方面的識別功能缺乏深入的理解。隨著研究的深入,伴隨著相關技術手段的快速發展,昆蟲觸角感器研究逐步進入到超微結構,甚至是單一感受器,檢驗這些觸角感器功能將成為當前的研究熱點。

4 未來研究方向

近年來,關于昆蟲觸角化學感受外界環境(包括溫度、濕度和CO2以及寄主植物)的內在機制研究備受關注,是當前國內外相關領域的研究熱點之一。昆蟲觸角著生的不同類型的感受器是昆蟲感受環境中化學信息物質的基本結構單元,將化學信號轉換為電信號刺激昆蟲神經元的樹突膜,并傳導到神經中心,從而產生一系列行為反應。隨著科技的快速發展,精密儀器的出現推動了昆蟲觸角感器的研究進展,已經從掃描電鏡技術逐漸過渡到透射電鏡技術開展昆蟲觸角的形態學和超微結構的研究,并開始探究其功能,但仍然可以從以下幾方面拓展昆蟲觸角感器的研究角度。

第一,絕大部分昆蟲的觸角感器研究仍然停留在掃描電鏡觀察觸角感器類型以及在觸角上的分布狀況,這種研究方法限制了理解不同類型的觸角感器如何連接神經中樞。因此,需要開展更多透射電鏡觀察研究,以便更深入的探討昆蟲觸角感器在外界理化信號通過神經元進入腦的過程中發揮的作用。同時,大多數研究只是針對某一種昆蟲觸角感器類型及分布進行研究,缺少種內與種間的對比性研究工作。通過本文的系統性總結發現部分昆蟲種類存在少見或是獨有的觸角感器,因此,加深這方面研究能為昆蟲的分類提供一定的思路。

第二,截至目前,更多的研究主要停留在對昆蟲觸角感器類型以及其分布研究方面,而更深層次的感受器功能的認識還極為缺乏,大部分觸角感器的功能僅處于推測階段,缺少實驗性證據,因此,結合掃描電子顯微鏡、透射電子顯微鏡等深層技術的運用,可深入挖掘觸角感器在寄主識別、昆蟲交配等行為中的重要作用,有效推動昆蟲觸角感器的結構和功能與昆蟲適應性行為關系研究。

第三,觸角感器研究主要集中在鞘翅目、鱗翅目、膜翅目和半翅目等昆蟲類群,且大部分是針對害蟲及其天敵昆蟲開展的,其目的是為科學有效防控害蟲提供研究基礎。隨著傳粉昆蟲重要性逐漸被認識到,未來可深入探討重要傳粉昆蟲的觸角感受器研究,不僅有利于豐富昆蟲觸角感器類型多樣化,還能夠在理解訪花昆蟲識別開花植物機制方面提供重要的形態學依據,同時更能為開發吸引傳粉昆蟲的引誘劑提供理論基礎。