互花米草入侵對乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物的影響

紀瑩璐，蒲思潮，宋彥，王盡文，曲方圓，王智

（1.山東省海洋生態環境與防災減災重點實驗室，山東 青島 266061；2.國家海洋局北海預報中心，山東 青島 266061；3.自然資源部第一海洋研究所，山東 青島 266061；4.廈門大學近海海洋環境科學國家重點實驗室，福建 廈門 361102）

鹽沼濕地位于陸海過渡地帶，輸出有機物的同時也是“藍色碳匯”的重要組成部分，擁有豐富的生物多樣性和最高生產力，在維持和促進區域生物地化平衡、生物多樣性和生態系統平衡中具有重要的作用，相比其他生態系統更易受到人類擾動和生物入侵的影響[1-3]。互花米草（Spartina alterniflora）源于北美東海岸和墨西哥灣，在原產地具有削減波浪、保灘護岸、促淤造陸等重要的生態功能，于20 世紀被引至全球許多濱海濕地。它具有極強的耐鹽和耐淹等特性和應對環境變化能力強的無性繁殖和有性繁殖方式，在入侵地快速擴散，改變本土生態環境，嚴重威脅原有生態系統的功能和穩定，2003 年被列入中國首批16 種外來入侵種名單[4-7]。我國于1979年從美國引進互花米草在福建海域試驗移栽，到2019年我國沿海互花米草的總面積已達1 300 km2[8]。

大型底棲動物攝食和分解有機物，在鹽沼生態系統食物鏈中起著承上啟下的作用。互花米草入侵可能改變大型底棲動物群落結構和食物網關系[9]?；セ撞萑肭稚?、植被類型和入侵時間不同，對大型底棲動物群落結構影響的研究得出的結論也不同：黃河三角洲互花米草入侵地大型底棲動物的物種數、豐度和生物量均有提高，多樣性指數也未發生明顯變化[10]；互花米草在湛江紅樹林的入侵則導致大型底棲動物豐度和生物量顯著下降[11]；三沙灣的相關研究表明，互花米草入侵對大型底棲動物多樣性的影響會隨時間推移而變化[12]。本文利用乳山灣鹽沼濕地2011、2017 和2020 年的生態調查和遙感影像解譯結果，分析了該區域大型底棲動物群落結構變化與互花米草入侵時間的關系，為科學評估互花米草的生態影響以及對海岸鹽沼濕地的開發與保護提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 研究區域

乳山灣位于山東省乳山市，為半封閉海灣，潮灘坡度平緩，底質主要為黏土質粉砂，鹽沼濕地面積約1 758.82 hm2[13,14]?；セ撞萑肭智叭樯綖雏}沼植被主要為堿蓬（Suaeda salsa）、蘆葦（Phragmites communis）和檉柳（Tamarix chinensis），其中蘆葦常見于河口，高、中潮區生有堿蓬[15]，大型底棲動物種類組成中軟體動物種數最多，環節動物多毛類在棲息密度上占優勢，生物量則以軟體動物為主要貢獻類群[16]。近年來我國互花米草分布區向北方沿海擴散，2010 年互花米草開始在乳山灣出現并迅速擴張[5]。

1.2 遙感解譯數據和方法

由于缺少2011 和2017 年無云覆蓋低潮位時段的乳山灣高分辨率遙感影像數據，本研究選用資源三號、高分二號和高分一號等衛星遙感數據提取2012 年、2016 年和2020 年乳山灣互花米草分布情況。選取8 月—10 月的影像，衛星有效載荷參數如表1 所示。在提取互花米草分布信息前，在ENVI 軟件中對衛星遙感數據進行預處理，包括幾何校正、影像配準、影像重采樣、影像融合、影像裁剪等，控制影像誤差（1 像元），統一影像分辨率（2 m）和解譯區域，判讀影像時盡量放大比例尺使地物邊界清晰，提取互花米草位置、范圍等要素。對2020 年衛星遙感提取結果進行現場驗證，以便檢驗互花米草提取精度?，F場驗證中，無人機正射影像分辨率為1 m，結合PIX4D 軟件制作正射影像，生成正射影像10 幅，覆蓋全部解譯區域，人工RTK 核查點位49個。經驗證，2020 年互花米草衛星遙感解譯精度為99.9%，提取結果較可靠，故采用遙感目視解譯技術與野外勘察相結合的方法[17]監測和分析乳山灣鹽沼濕地互花米草信息。

表1 衛星有效載荷參數Tab.1 Satellite payload parameters

1.3 樣品采集

2011 年5 月在乳山灣鹽沼濕地設6 個調查斷面（1～6），2017 年11 月在互花米草區域設2 個斷面（7、8），2020 年10 月互花米草區域設3 個斷面（9～11），每條斷面在高中低潮帶各設一個采樣點，每一采樣點隨機取3 個樣方，定量采集大型底棲動物（斷面位置見圖1）。灘涂定量采樣器規格為25 cm×25 cm，取樣深度為30 cm，采集的泥樣現場用0.5 mm 孔徑的分樣篩分選，留在篩上的樣品全部收集裝瓶，用10%的福爾馬林固定。實驗室中樣品的鑒定、計數、稱量、保存和分析等均按照《海洋監測規范》[18]進行。

圖1 采樣斷面示意圖Fig.1 Sampling sections in the Rushan Bay

1.4 生物數據處理和分析

相對重要性指數（IRI）計算公式：IRI=（W+N）×F。式中，W 為某一種的生物量占大型底棲動物總生物量的百分比，N 為該種的密度占大型底棲動物總密度的百分比，F 為該種出現的頻率[19]。多樣性分析采用Margalef 物種豐富度指數（d）、香農-維納多樣性指數（H'）以及Pielou 物種均勻度指數（J）[20]。公式如下：d=（S-1）/log2N，H'=-ΣPilog2（Pi）和J=H'/log2S。式中，S 為樣品的總種數，N 為樣品的總個體數，Pi為樣品中第i 種的個體數與總個體數的比值。

運用SPSS 統計軟件（19.0 版本）檢驗大型底棲動物平均密度和生物量等變量的顯著性。大型底棲動物密度數據用log（x+1）轉換后，用PRIMER 6.0軟件包分析大型底棲動物群落結構，比較群組間的相似性，篩選表征群落特征的物種[21]。根據食性將大型底棲動物劃分為5 個功能類群：肉食性類群、植食性類群、浮游生物食性類群、碎屑食性類群和雜食性類群[22]。

2 結果與分析

2.1 互花米草分布遙感解譯結果

2012、2016 和2020 年衛星影像遙感解譯結果如圖2 所示。2012 年提取互花米草斑塊210 個，總面積約64.32 hm2，主要分布在河口及灘涂區域的中潮帶和低潮帶，其中面積超過10 hm2的斑塊僅1個，面積約為19.87 hm2，位于乳山河河口兩側灘涂。2016 年提取互花米草斑塊157 個，總面積約171.23 hm2，其中面積超過10 hm2的斑塊共4 個，均位于西流區；最大的互花米草斑塊面積約為34.21 hm2，位于乳山河河口西側灘涂。2020 年提取互花米草斑塊38 個，總面積約651.10 hm2，互花米草基本覆蓋河口和灘涂高中低潮帶，其中面積超過100 hm2的斑塊共1 個，面積約270.73 hm2，位于唐家河北側灘涂，10～100 hm2的斑塊共8 個，面積約336.20 hm2。結合鹽沼植被現場調查，乳山灣除河口高潮區仍生有蘆葦外，至2020 年灣內灘涂幾乎全被互花米草覆蓋，平均株高在2 m 左右，僅在高潮區偶見鹽地堿蓬，且數量很少呈零星分布，互花米草入侵后原土著鹽沼植被（尤其是堿蓬）的生存空間嚴重被擠壓，互花米草已成為乳山灣鹽沼濕地單一植被優勢種。

圖2 乳山灣互花米草衛星遙感解譯結果Fig.2 Satellite remote sensing interpretation of Spartina alterniflora at the salt marsh of Rushan Bay

2.2 大型底棲動物種類組成

3 次調查共鑒定大型底棲動物151 種，其中2011 年發現89 種，多毛類為優勢類群，占總種類數的57.30%，節肢動物（16 種）和軟體動物（14 種）次之；2017 年發現27 種大型底棲動物；2020 年發現68 種，多毛類仍為優勢類群，占總種數的44.12%，軟體動物（20 種）和節肢動物（13 種）次之。

2011 年大型底棲動物平均密度為905 ind/m2，平均生物量為10.37 g/m2，多毛類密度居于首位，生物量以節肢動物為最高（表2）；2017 年大型底棲動物平均密度為293 ind/m2，平均生物量為173.79 g/m2，軟體動物密度、生物量均占優勢；2020 年大型底棲動物平均密度為1 005 ind/m2，平均生物量為20.46 g/m2，軟體動物密度仍居首位，生物量則以節肢動物為最高。

表2 大型底棲動物的種數、密度和生物量Tab.2 Species,density and biomass of macrobenthos

單因素方差分析結果表明，不同年份乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物種數（F=5.701，P=0.009）、密度（F=8.137，P=0.002）和生物量（F=15.265，P=0.000）均存在顯著差異。LSD 多重分析結果表明，2017 年乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物物種數量顯著低于2011 年（P=0.004）和2020 年（P=0.006）；2020 年大型底棲動物密度顯著高于2011 年（P=0.002）和2017 年（P=0.002）；2017 年大型底棲動物生物量顯著高于2011 年（P=0.000）和2020 年（P=0.009），2020 年大型底棲動物生物量也顯著高于2011 年（P=0.011）。隨著互花米草入侵時間的延長，乳山灣鹽沼濕地中大型底棲動物物種數量和密度先下降后逐步回升，接近原來的水平，而生物量則呈現相反的趨勢。

表3 中列出了乳山灣鹽沼濕地3 次調查相對重要性指數排名前5 位的大型底棲動物物種，3 次調查的優勢種有明顯差異，未發現在3 次調查中均占優勢的物種。多毛類中蚓蟲（Mediomastus californiensis）在2011 年為第一優勢種，相對重要性指數明顯高于其他幾種大型底棲動物，達到5 102；2017 年排名第一位的優勢種為雙殼類褶牡蠣（Alectryonella plicatula），2020 年則是腹足類緋擬沼螺（Pseudomphala latericea）為第一優勢種，相對重要性指數高達5 697。

表3 大型底棲動物優勢種Tab.3 Dominant species of macrobenthos

2.3 大型底棲動物物種多樣性

由表4 可知，3 次調查中，乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物群落的Pielous 物種均勻度指數（J）和Shannon-Wiener 物種多樣性指數（H'）均呈現2017>2020>2011 的特點，Margalef 物種豐富度指數（d）則以2020 年最高。

表4 乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物的物種多樣性Tab.4 Species diversity of macrobenthic community at the salt marsh of Rushan Bay

不同年限乳山灣鹽沼濕地群落土壤中的大型底棲動物的Margalef 豐富度指數（F=2.497，P=0.102）和Shannon-Wiener 多樣性指數（F=0.432，P=0.654）沒有明顯差異，Peilou 均勻度指數（F=5.207，P=0.013）具有顯著差異。多重分析結果表明，2017年乳山灣鹽沼濕地中的大型底棲動物均勻度指數與2011 年（P=0.007）和2020 年（P=0.007）相比，差異顯著。這主要由于2011 年和2020 年大型底棲動物群落中中蚓蟲和緋擬沼螺分別為絕對的優勢物種，二者相對重要性指數高達5 000 以上，物種均勻度較低。

2.4 大型底棲動物群落結構

根據CLUSTER 聚類等級和SIMPROF 分析結果，乳山灣鹽沼濕地11 條斷面大型底棲動物群落分成3 個站組。SIMPER 分析結果顯示，群落Ⅰ為中蚓蟲群落，包含2011 年調查1～6 斷面；群落Ⅱ為褶牡蠣-螺一種（Gasropoda）群落，包括2017 年兩條斷面；群落Ⅲ為絲異須蟲（Heteromastus filiformis）-河獨蜾蠃蜚（Monocorophium acherusicum）-光滑狹口螺（Stenothyra glabra）群落，包括2020 年調查9～11 斷面。由圖3 可知，大型底棲動物群落結構與互花米草入侵年限密切相關，且不同年限大型底棲動物群落相似性很低，群落結構差異較大。nMDS 排序分析結果與聚類分析結果一致，隨著互花米草入侵年限的增加，乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物的群落結構也隨之變化。

圖3 乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物群落結構Fig.3 The hierarchical cluster dendrogram and non-metric multidimensional scaling plots of benthic communities based on log-transformed density data at the salt marsh of Rushan Bay

2.5 大型底棲動物功能群

乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物植食性功能群所占比例最少，其中浮游生物食性有褶牡蠣、光滑河籃蛤（Potamocorbula laevis）和緋擬沼螺等，植食性有日本大眼蟹（Macrophthalmus japonicus）、光滑狹口螺和沈氏厚蟹（Helicana wuana）等，肉食性有異足索沙蠶（Lumbricomereis heeropoda）、寡節甘吻沙蠶（Glycinde gurjanovae）和擬特須蟲（Paralacydonia paradoxa）等，碎屑食性有中蚓蟲、多絲獨毛蟲（Tharyx multifilis）和膜質偽才女蟲（Pseudopolydora paucibranchiata）等，雜食性有秀麗織紋螺（Nassarius concinnus）、不倒翁蟲（Sternaspis scutata）和足刺擬單指蟲（Cossurella aciculata）等（圖4）。隨著互花米草的入侵，乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物呈現浮游生物食性功能群的物種數量百分比增加，肉食性功能群的物種數量百分比減小，其他功能群占比基本穩定的特點。在功能群劃分基礎上，可將乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物的食物網營養級主要分為4個營養級：第一營養級為植物、浮游生物和有機碎屑；第二營養級為浮游生物食者、植食者和碎屑食者；第三營養級為雜食者；第四營養級為肉食者。

圖4 乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物功能群種類百分比組成Fig.4 Percent composition of species of macrobenthic functional groups at the salt marsh of Rushan Bay

3 討論

互花米草入侵乳山灣鹽沼濕地初期米草斑塊數量多，但單個面積很小，最早入侵的位置為乳山河河口兩側中、低潮帶。入侵中期米草分布區域由乳山河河口蔓延至整個西流區中、低潮帶灘涂，隨著互花米草的生長和擴散，小的斑塊相互聚合，形成大片的互花米草分布區，到2020 年互花米草區域面積已擴大到2012 年入侵初期面積的10 倍以上，遍布整個乳山灣東、西流區灘涂，唐家河和乳山河河口為最大的米草斑塊分布區。整體來看，近十年間乳山灣互花米草已從乳山河河口發展到基本覆蓋整個乳山灣灘涂，高潮帶偶與堿蓬混生，低潮帶偶與大米草混生。

研究發現，隨著互花米草入侵年限不同，乳山灣鹽沼濕地的大型底棲動物群落結構、多樣性和功能群組成等均發生變化。2011 年互花米草入侵初期，大型底棲動物的種數和密度高于馬林等的研究結果[16]。2007 年互花米草未入侵前對乳山灣潮間帶的調查結果表明，大型底棲動物的生物量偏低（表5），這主要是由于互花米草入侵初期斑塊面積較小，沉積物中總氮和總有機碳含量升高[8]，且米草為占據生態位而進行根莖無性繁殖，造成底質內溶氧降低，小個體多毛類由于體表面積大首先適應缺氧生境，使得新生互花米草群落的大型底棲動物物種數和豐富度偏高，但大個體物種還未適應新生境，部分雙殼類、腹足類數量減少，從而導致大型底棲動物的生物量和物種多樣性偏低[24]。隨著入侵年限的增加，2020 年互花米草入侵10 年后大型底棲動物種數和密度逐漸恢復并高于入侵前數值，生物量則與入侵前基本持平，物種多樣性較入侵初期有所好轉，這與謝志發等[25]對長江口崇明東灘鹽沼的研究結果相似。2007 年調查所用網篩孔徑為1.0 mm，此后均采用0.5 mm 孔徑的網篩。李新正等[26]曾指出，經0.5 mm 孔徑網篩分選的大型底棲動物，其總平均密度、生物量和種數分別是1.0 mm 孔徑網篩分選樣品的1.36、1.19 和1.15 倍，因此互花米草入侵前乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物的種數、密度、生物量和多樣性可能被低估。

表5 乳山灣鹽沼濕地不同年限研究結果的對比Tab.5 Comparison among the results of studies in different years

互花米草入侵前乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物種類主要由軟體動物、甲殼類和少量多毛類組成;入侵初期，以中蚓蟲為代表的多毛類成為絕對優勢類群，入侵中后期軟體動物種數占比逐漸上升，但多毛類仍處于優勢地位，且軟體動物從入侵前的大個體雙殼類變為小個體的腹足類。互花米草的入侵改變了底棲動物的食物網能量來源途徑[27]，導致乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物功能群組成發生變化，初期由于互花米草具有消浪、改變有機質輸入輸出、促進沉積物淤積和根系發達的特點，有利于底埋型無脊椎動物的生存[28]，明顯抑制體型較大的甲殼類、濾食性的雙殼類和端足類，肉食性和沉積食性功能群的物種數量比重較高，后期雙殼類、腹足類和蟹類逐漸適應新的生境開始出現，浮游生物食性功能群的物種數占比上升[24,25]。已有研究發現，互花米草入侵可將原鹽沼濕地大型底棲動物代之以小型螺類為優勢種[29]。侯森林等[30]2008—2009 年對江蘇鹽城射陽河口互花米草入侵的研究中指出，一些螺類、沙蠶和蟹類，特別是小型螺類，如中華擬蟹守螺（Cerithidea sinensis）、緋泥沼螺和小類麂眼螺（Rissoina bureri）等成為大型底棲動物群落優勢種，其中擬沼螺科為多地互花米草生境共有的優勢種[12,31]。本研究2020 年調查結果與其一致，擬沼螺科緋擬沼螺密度占比高達43.39%，生物量占比為20.70%，為第一優勢種。

王安安等[31]認為，互花米草入侵后雖然大型底棲動物多樣性保持較高水平，但群落組成和結構與原潮灘間存在明顯差異。本研究3 次調查大型底棲動物Shannon-Wiener 物種多樣性指數平均值在2.92～3.55 之間波動，不同年限間差異不顯著，但CLUSTER 和nMDS 分析結果顯示，不同年度的調查中鹽沼濕地大型底棲動物群落組成相似性低，且五類功能群所占比例也不同，印證互花米草入侵已導致乳山灣鹽沼濕地大型底棲動物種類組成和群落結構發生變化。

食物網結構是評價植物入侵效應的重要指標之一，底棲動物的食性或習性不同對互花米草入侵的響應存在差異。食物網中增加第二營養級（浮游生物食者、植食者和碎屑食者）的生物種類和生物量可以避免因單一物種優勢度過高而導致生物多樣性下降，保證生態系統物質和能量的多級轉化利用和高效的自我調控[32]。乳山灣互花米草入侵初期（2011 年）大型底棲動物第二營養級占比為46%，到后期（2020 年）占比升至58.8%，且各斷面相似性增大，底棲食物網結構有穩定的趨勢。有研究指出，互花米草入侵初期大型底棲動物食物網結構的復雜性增加，但入侵12 年后食物網結構復雜性降低，大型底棲動物群落受到嚴重干擾[8]。因此盡管調查區域生態系統具有一定的自我調節能力，大型底棲動物未出現多樣性明顯下降或食物網結構單一化現象，但互花米草極強的繁殖力及競爭力對原有本土植物多樣性及鹽沼生態系統食物網結構的威脅仍不容忽視，需盡快開展互花米草治理工作。建議在互花米草生殖生長初期進行2 次低茬高刈割降低根狀莖活力，抑制其有性繁殖和次年的無性繁殖[33]，同時對不同季節和入侵時間的互花米草群落進行長期監測，科學評估乳山灣鹽沼生態系統的健康狀況，維持鹽沼濕地生態平衡。