草食作用對泰來草地上地下資源分配的影響

賈碧瑩，劉思雨，趙楊赫，毛 偉

（海南大學 生態與環境學院，海口 570228）

海草是地球上唯一一類可以完全生活在海水中的被子植物，廣泛分布于全球溫帶和熱帶海岸地區，沿海岸線的分布范圍長達幾千公里[1]。在熱帶海洋植物系統中，“海草床”是地球生物圈中生產力最高、最具服務功能價值的生態系統之一，但也是受保護程度最低的生態系統之一[2]。根據調查研究資料，海南省共有海草種類7屬11種，分布于海南近岸的文昌、瓊海、陵水、三亞和澄邁及南沙群島和西沙群島[3]。植物地上地下資源分配反映了植物生存、生長和繁殖過程的生態系統功能[4]，以及植物對環境變化的響應過程[5]。當氣候、土壤、采食及干擾等環境因素發生變化，植物為了抵抗外界環境擾動，主動調整自身適應策略[6]。諸多研究表明，對海草生長、繁殖、存活及資源利用有影響的地上地下資源分配格局備受關注[7]。海草通過生物量分配格局的改變來響應生境的異質性，以提高自身的同化效率[8]，更好地獲取生長、發育和繁殖所需的水分、溫度、光照、養分等資源[9-10]，海草植物體中化學元素的循環是能量流動和物質循環的重要組成部分，例如碳氮比會影響海草的循環速率導致整個海洋生態系統的生物地球化學循環會受到影響[11-12]。草食作用對海草的影響是不可忽視的[13]。在海草床中食草動物群落的多樣性會導致海草草甸結構產生相應變化。這些食草動物主要包括底棲動物（多毛類、寡毛類和腹足類）、浮游動物、植食性魚類和龜類、蝦、螃蟹以及小型肉食性魚類、海膽、海龜和水禽等，它們多數情況下以生長在海草葉子上的附生藻類為食，但也會以海草葉子為食[14]。研究表明，草食動物的采食通常會使海草形態和結構發生變化[15]，不同草食動物對海草的采食方式以及采食強度的差異性，使海草床生產力對草食作用表現出提高或降低的不同響應[16]。部分植食性魚類可通過取食葉片對海草造成極大損害[17-18]，例如損傷海草的光合組織，降低地上生物量等[19]，另外，草食作用會改變海草的有機物、營養元素的分配，從而影響海草的生長狀況，但不同海草物種會通過改變不同生存策略對抗草食動物的采食，以保證其正常生長。近年來，國內海草床退化的速度遠高于全球海草床衰退的平均速率，海草床的退化對海南島的近岸海洋生態系統產生了嚴重的影響。海草對海洋生態系統物質循環的重要性、海草資源分配方式與草食動物之間相互作用機制方面還缺乏深入研究。因此本研究以海南優勢海草泰來草（Thalassia hemprichii）作為研究對象，通過設置排除不同類別的海草采食的野外原位控制試驗，利用泰來草地上地下資源分配的變化，探究海草在草食壓力下的響應對策和機制，旨在為海草的恢復提供新的技術依據和理論指導，提升濱海生態系統固碳潛力。

1 研究區概況與研究方法

1.1 研究區概況 海南島面積 3.39萬 km2，屬海洋性熱帶季風氣候 ，年平均溫度為 22～26 ℃，年均降水1 600 mm 以上，獨特的地理位置及氣候極大地豐富了海南島周邊海草床資源[20-21]。海南省調查到海草共有7屬11種，優勢種為泰來草與海菖蒲，種類數量呈現東部多、北部與南部少的特點[22]。本研究將樣地設置在海南省文昌市會文鎮邊海村附近海域（19°25′22″E，110°45′22″N），沉積物底質以碳酸鹽基質為主，海草種類以植株中等的泰來草、植株高大的海菖蒲（Enhalus acoroides）為主，以斑塊狀的形式進行分布，其次是植株矮小、葉片呈橢圓形的卵葉喜鹽草（Halophila ovalis）[23]。

1.2 試驗設計 草食動物排除試驗樣地布置在文昌市會文鎮邊海村附近海域，距離海岸約1 km的位置。依據實際主要分布海草種類，選擇海南優勢海草泰來草為主的斑塊布置草食動物排除試驗。

2021年5月開始，連續進行3個月的原位控制試驗，此時海域處于禁漁期，排除了人為干擾，在樣地設置3個試驗亞區，分別為S1、S2、S3，亞區與亞區之間相隔1.0～1.5 km，由于泰來草斑塊狀的分布狀況，導致亞區面積不固定，在每個亞區范圍內隨機布置4種草食作用處理，根據隔離籠、化學驅逐劑[24]的不同組合用來排除不同類型消費者對海草的采食，試驗因素為草食消費者，試驗處理如圖1所示，分別為：CK空白對照組（不排除消費者）；M放置化學驅逐劑組（排除腹足類消費者）；F放置隔離籠組（排除魚類消費者）；MF放置化學驅逐劑與隔離籠組（排除兩類消費者）；每個亞區中每種處理設置3個重復，每種處理共9個重復；其中隔離籠使用PVC管搭建框架，用網眼為1 cm的漁網固定在PVC框架上；化學驅逐劑由97%的西維因156 g混合240 g硫酸鈣加入140 mL去離子水配制而成，將配置好的驅逐劑每20 g用紗布包裹好綁在M和MF處理的隔離籠最底部靠近沉積物的位置，更好地驅逐腹足類消費者，西維因是一種氨基甲酸酯類農藥，可用于海洋環境，在海水和陽光中通過水解、光解和細菌作用快速降解，半衰期為5 h，對泰來草生長影響較小。

圖1 試驗設計示意圖

1.3 樣品采集與測定 試驗布設于2021年5月初，自5月中旬開始采樣至8月，每月選擇大潮退潮時進行采樣，采用挖掘法對3個試驗亞區中每個處理的海草進行采集，并將海草放入自封袋中并使用裝有冰袋的恒溫箱將樣品及時運回實驗室進行處理和實驗測定。將海草進行清水沖洗并將每株海草分成地上部分與地下部分測量其鮮質量，隨后分別將地上部分與地下部分放于85 ℃烘箱烘干48 h后進行稱重，精確到小數點后2位，得到泰來草干質量即生物量，根冠比則是地下部分干質量與地上部分干質量的比值。其中，海草有機碳含量采用 H2SO4-K2Cr2O7外加熱法測定[25]，全氮和全磷含量采用半微量凱氏法提取[26]后用全自動流動分析儀測定（Proxima1022/1/1，愛利安斯科學儀器公司，法國）。

1.4 數據處理 采用IBM SPSS Statistics R26.0.0.0 64位版本對數據進行處理和分析，不同處理對泰來草根冠比、生物量、元素含量的差異采用雙因素方差分析（two-way ANVOA）和新復極差法（Duncan′s new multiple range test）進行檢驗，P＜0.05，結果以均值±標準誤差進行表示并做可視化處理。采用Origin Pro 2021（64-bit）9.8.0.200軟件進行圖像繪制。

2 結果與分析

2.1 草食作用對泰來草根冠比的影響 2021年6月的MF處理下泰來草的根冠比最高，7月M處理下根冠比最高，8月CK處理下根冠比最高，由表1可知，不同處理對海草根冠比有一定的影響，但泰來草的根冠比在不同處理之間沒有顯著性差異（P＞0.05）；根冠比受時間影響較大，隨著時間變化，根冠比呈現出顯著性增加的趨勢，4種處理下的根冠比在8月均顯著高于6、7月（P＜0.05）。

表1 不同時間、不同處理對泰來草根冠比的影響

2.2 草食作用對泰來草生物量的影響 泰來草的地上部分生物量（AGB）、地下部分生物量（BGB）表現出隨著草食作用的變化而變化， AGB隨著排除物種的增加而表現出增加的趨勢，在6、7、8月中，排除兩類消費者的MF處理的AGB為（96.71±16.20）、（92.75±29.25）、（38.99±7.44） g·m-2，均大于CK處理（95.24±13.57）、（58.86±6.94）、（28.84±4.90） g·m-2。6月的F處理與其他月份之間存在顯著性差異，其他處理隨時間變化不明顯，且處理之間無顯著性差異。但AGB在4種處理下隨著時間變化呈現出整體下降的趨勢。不同處理和時間對BGB的影響變化不顯著（圖2）。

圖2 不同草食動物排除處理對泰來草生物量及分配比例的影響

從分配比例(表2)可知，6月的AGB分配比例MF＞F＞M＞CK處理；隨著時間的變化，AGB分配比例在7月整體較6月呈現下降趨勢，F＞MF＞M＞CK處理；8月所有的處理下AGB分配比例相較6、7月最低，M＞CK＞MF＞F處理，同時，CK、M處理較F、MF處理草食作用更嚴重，AGB分配比例更低。

表2 不同時間、不同處理對泰來草地上地下部分鮮質量與干質量的影響 g·m-2

2.3 草食作用對泰來草元素含量及其化學計量特征的影響 由圖3可知，不同月份與不同處理下，泰來草的地上的有機碳含量均大于地下；隨著時間的變化，泰來草地上有機碳含量表現出先降低后升高的趨勢，地下有機碳含量表現出持續升高的趨勢。除6月外，地上有機碳含量呈隨排除消費者種類增多而升高的趨勢，即MF處理高于CK處理。地下有機碳含量在處理間變化不顯著。

圖3 不同草食動物排除處理對泰來草有機碳含量及分配比例的影響

從分配比例可知，泰來草地下有機碳分配比例整體上隨時間變化有先升高后下降的趨勢，6月，M處理地下有機碳分配比例最高，7月F處理分配比例最高，8月CK處理最高，且均高于同時間的沒有草食動物采食的MF處理（圖3）。

由圖4可知，不同時間與不同處理下，地上TN含量均大于地下TN含量。隨著時間變化，地上TN含量整體呈現出先降低后升高的趨勢，地下TN含量整體呈現出降低的趨勢。6月，M處理，地上TN含量最高，分配比例也最高67%；7月， MF處理的地上TN含量最低；7、8月，地下TN含量在CK、M處理下小于F、MF處理。從分配比例可知，除了6月，其他月份MF處理地下TN分配比例均大于同時間的其他處理，在沒有草食作用的前提下，海草更傾向于將營養元素的儲存在地下部分。

圖4 不同草食動物排除處理對泰來草全氮含量及分配比例的影響

不同時間和不同處理下，泰來草地上部分與地下部分TP含量相近，分配比例在50%左右，沒有顯著性差異。6月，除CK處理下，其他處理地下TP含量均高于地上，而7、8月地上TP含量均高于地下；MF處理下，6月地上TP含量顯著低于7、8月；從分配比例可知，7、8月地下部分TP分配比例較6月有下降的趨勢（圖5）。

圖5 不同草食動物排除處理對泰來草全磷含量及分配比例的影響

本研究發現，草食作用會降低泰來草地上C/N，MF處理的地上C/N小于其他3種處理；地上N/P比均小于14，說明研究區域的泰來草容易受氮限制，生長速率高的有機體的N/P較低，除了6月外，其他月份MF處理的地上N/P均低于其他3種處理。

6—8月，除8月MF處理的C/P外，泰來草地上部分C/N、C/P均大于其他3種處理，而地下部分，除6月的C/P外，MF處理下的C/N、C/P均小于CK對照處理（表3）。

3 討 論

3.1 草食作用對泰來草生物量的影響 海草生物量的變化及其影響因素，是海草生態學的重要研究內容。海草生物量的時空變化存在一定規律，但是不能解釋所有的差異。熱帶地區海草生物量的季節變化幅度雖然沒有溫帶的大，但是變化更復雜、影響因素更多[27]。對于海草生物量的研究，生物因素對其影響更復雜，更難定量，其中消費者對海草的自上而下的草食作用有時會超過非生物因素的影響。適度的采食可以促進海草生長，過度的采食則往往會造成海草生物量明顯下降[28]。本研究主要針對魚類和一些小型無脊椎動物等弱草食動物的草食行為進行研究。結果發現，AGB在MF處理下高于CK處理，且隨著排除物種的不同，呈現出MF＞M、F＞CK的趨勢，這與楊持等[29]的研究結果一致。消費者的草食作用會導致海草地上生物量的減少，不同物種對于海草的采食程度不同，一定條件下，不同物種的草食作用疊加對泰來草的生物量影響大于單一物種對泰來草生物量的影響。本研究還發現，6—8月，在CK處理下，BGB持續下降，在MF處理下，BGB持續升高，6、7月，CK處理下BGB分配比例高于MF處理，主要是由于一方面，草食作用導致泰來草發生補償生長，泰來草通過犧牲地下部分的生長維持地上部分的再生長和重建，另一方面，隨著草食作用的增強，泰來草通過增加根系的生物量分配以確保吸收足夠的養分來供給地上部分的生長發育，以便更好地適應環境，促進種群的擴散[30]。在 F處理下，排除魚類消費者后，腹足消費者主要對地下部分進行采食，導致短期內BGB降低，后續由于草食作用促進了地上部分的補償生長，向地下部分運輸的光合產物增加，導致BGB逐漸升高。

草食作用的變化會影響植物對生物量資源的分配與利用。研究表明，大型草食動物如儒艮、綠海龜等的采食作用顯著降低了海草地上生物量以及生物量的分配[31]，由于樣地草食動物種類的原因，本試驗僅研究了中型草食動物對泰來草生物量以及分配比例的影響，至于更多不同種類的消費者以及長期排除實驗對海草生物量以及分配的影響還需要后續深入研究。

3.2 草食作用對泰來草根冠比的影響 根冠比是指植物地下部分與地上部分的干重的比值，消費者對海草的草食作用會影響海草的根冠比，根冠比的大小反映了植物地下部分與地上部分的相關性[32]。研究表明，消費者的草食作用去除了部分海草的葉片和芽，導致短時間內根冠比的增加，經過一段時間后根冠比會逐漸降低，主要是由于采食作用促使海草發生補償生長從而刺激了地上部分的生長，大部分光合產物或貯藏物被地上部分利用，地下部分的供應被削弱，地下部分吸收的水分和礦質元素增加了對剩余的地上部分的供應導致地上部分生長要優于地下部分的生長。本研究取得了與Liu等[33]研究基本一致的結果，在6、7月，4種處理中排除了魚類的F處理的根冠比最小，排除了魚類消費者的采食，腹足類消費者對于海草根系的采食加重了地下部分的損失，導致泰來草根冠比降低。

此外，根冠比還可用來度量植物的可利用比例。在草食作用下泰來草的根冠比增加，消費者可采食部分的比例降低[34]。本研究表明，隨草食作用增強，根冠比也隨之增高，說明泰來草會通過增加對地下部分的生物量分配來躲避消費者對地上部分的采食。

3.3 草食作用對泰來草化學計量特征的影響 適當的草食作用會加速內部各組織器官間營養循環，提高海草生產力，成為組成生態系統動力學的一個重要部分[35]。海草的營養元素在海草植株內的遷移、分配可以反映出在不同草食作用下，海草與草食行為的相互關系以及海草的響應策略。海草的補償生長主要表現在根莖和葉片間資源的再分配[36]，如從未破壞組織向破壞組織重新分配資源和能量的能力等。

本研究結果表明， MF處理地上有機碳含量均高于CK處理，這與Liu等[37]研究結果一致。6月，CK處理的地下有機碳分配比例最低，說明消費者的草食作用導致有機碳由地下向地上運輸。7、8月泰來草地下有機碳分配比例CK＞MF，說明草食作用導致泰來草補償生長地下部分從沉積物中吸收有機碳用來供應地上部分的生長。8月泰來草地下TN分配比例整體小于6、7月，說明時間影響大于處理對它的影響。在 8月，不同處理下，地下TN分配比例為MF＞F＞M＞CK，說明消費者對泰來草的采食影響了TN含量的分配，補償生長導致TN傾向于向受破壞的地上組織運輸。 不同時間和不同處理對泰來草地下TP分配比例影響不明顯。

草食作用對泰來草的C/N、C/P、N/P的影響可以反映植物的生境狀況，并能了解植物生長受養分的限制情況。研究表明，養分平衡時的海草N/P為14，高于此值，生長受磷限制，反之受氮限制[38]。研究樣地的泰來草N/P＜14，容易受到氮限制。泰來草地上部分的C/N、C/P相較于MF處理的持續下降，M與F處理表現出類似于CK處理的先降低后升高的趨勢，由于沒有草食作用泰來草的生長速率較高，因此MF處理的N/P也小于其他處理。

4 結 論

泰來草地上地下資源分配的變化表明草食作用對泰來草的生長狀況影響顯著，消費者的采食會降低泰來草的地上生物量，增大根冠比，改變營養元素的分配格局。

（1）隨著草食作用的加強，泰來草地上、地下生物量隨草食作用的增加而顯著降低，生物量分配格局是地下生物量＞地上生物量，且生物量均隨草食作用的增強而降低。

（2）隨著草食作用的加強，泰來草的生物量根冠比增加，為再生提供充足的能量保證，使泰來草的抗逆能力增加。

（3）隨著草食作用的加強，補償生長改變了泰來草的碳分配，加速了沉積物的磷循環，泰來草的地下部分有機碳、TP含量分配比例增加，且草食作用加速了泰來草氮循環速率，促使TN含量對地上部分的分配增加，試驗樣地附近海域泰來草生長受到了N限制，導致地下部分TN含量分配比例降低。

（4）草食作用降低了地上、地下部分的生物量，從而降低了有機碳含量，又因為補償生長，加速了氮磷循環速率所以導致C/N、C/P降低，N/P升高。

綜上所述，草食作用改變了泰來草地上、地下的資源分配，泰來草為了提高對資源的吸收和同化速率，維持種群延續，增加了向地上部分的生物量分配。泰來草為適應草食作用表現出的資源分配格局的變化，不僅有利于生態系統組成與結構穩定性的維持，同時，在一定程度上可以減緩海草的退化，為海草生態系統的恢復提供依據。