麥類作物穗部器官光合固碳研究進展

摘要：植物依靠光合作用生產人類所需的有機物，提高植物整體光合能力一直是促進作物生產的重要途徑之一。近年來，全球氣候變暖導致極端天氣愈加頻繁發生，植物光合能力受到干旱等逆境的嚴重脅迫，人類食物來源受到嚴重威脅。麥類作物在全世界扮演著重要的糧食和飼料角色，是人類不可或缺的植物種類之一。已有研究發現，麥類作物穗部器官具有較高效的光合作用，并且在干旱等逆境下比葉片更加穩定，對麥類作物籽實營養物質積累具有重要意義。本文從麥類作物穗部器官光合貢獻能力、光合途徑類型、呼吸CO2再固定和對干旱脅迫的響應相關研究進行綜述，并對未來麥類作物穗部器官光合作用的深入研究與發掘利用進行展望。結果表明，穗部器官是麥類作物重要的光合作用器官，對維持其在干旱等逆境脅迫下的整體光合性能具有重要作用。回顧和總結關于麥類作物穗部器官光合固碳方面的研究進展，為充分挖掘穗部器官光合潛力、培育新品種提供理論依據。

關鍵詞：麥類作物；穗部器官；光合固碳；C3途徑；C4途徑；光合貢獻；干旱脅迫；抗逆性

中圖分類號：S512.101" 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2024）05-0011-08

1988年，諾貝爾獎基金委員會在頒發當年的化學獎時稱，光合作用是“地球上最重要的化學反應”。光合作用之所以能在千千萬萬的化學反應中脫穎而出，是因為它維持著地球上幾乎所有的生命延續，提供生命所需的氧氣、生存所需的有機物以及大部分能源［1］。提高光合能力一直是促進作物生產的重要途徑之一。在光合作用被發現之初，大多數科學家聚焦于植物葉片光合能力的挖掘［2］，葉片是高等植物主要的光合器官，對植株產量貢獻巨大［1-2］。隨著對植物光合能力挖掘相關研究的深入開展，大量證據表明，植物的非葉綠色器官表現了一定的光合潛力［3-6］，如棉花苞片［4］、苜蓿莢果［7］、番茄果實［8］、小麥穗部［9-10］等。麥類作物包括小麥、大麥、燕麥、黑麥等，主要種植于世界溫帶地區，為全世界提供了最大的糧食消耗原料［11］。近年來，由于全球氣候變暖導致的極端天氣頻繁發生［12］，干旱造成的作物減產愈加嚴重［13-14］。據Brás等統計，1961—2018年間歐洲谷物生產因干旱減產9%［15］。培育高抗性農作物品種以應對復雜多變的氣候變化對滿足作物生產需求具有重要意義。已有研究發現，開花后，穗部光合作用對籽實產量的貢獻開始上升［16-17］。不同器官對干旱脅迫的敏感度有較大差異［18］，麥類作物穗部器官對水分虧缺具有較強的抗性，是灌漿期干旱脅迫下光合碳同化的重要來源［19-21］。干旱脅迫下，麥類作物穗部器官的光合作用對植物整體保持較高光合能力，具有緩沖和維持作用，呈現了一定的光合作用優勢［22］。在受到干旱等逆境脅迫時，穗部器官的衰老過程比葉片緩慢［19-21］，生殖生長后期，穗部器官為籽實增重貢獻了大量的光合同化物。由于處在植物頂端，燕麥等麥類作物穗部器官可以直接獲得更優質的光照和CO2資源，與下層可能產生相互遮擋的葉片相比，這對于穗部器官發揮光合作用具有優勢［20，23］。此外，穗部器官的形態、生理和解剖特征也利于其維持光合能力的穩定性，穗部器官表面被1層蒸發較小的“透明細胞”包圍［24-25］，穗部的水勢和相對含水量相較于葉片更高［20］，這為干旱條件下穗部的光合作用提供了良好的水分條件［9，26］。研究表明，穗部可將其呼吸產生的CO2重新吸收并合成有機物［27-28］，所固定的光合產物直接運輸至籽實內部，比葉片、莖稈等光合器官具有更低的損耗優勢［20，23］。Vicente等通過基因表達和生理特征變化，證實了小麥穗部器官在干旱脅迫下初級代謝、干旱脅迫反應的關鍵基因更高表達以及穗中呼吸、氮同化、呼吸CO2再固定相關基因的表達均上調［29］。在干旱脅迫時，小麥和燕麥穗部光合作用C3途徑關鍵酶（1，5-二磷酸核酮糖羧化/加氧酶，Rubisco）活性被抑制［30］，而C4途徑關鍵酶［磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶（PEPC）、NAD-蘋果酸酶（NAD-ME）、NADP-蘋果酸酶（NADP-ME）］活性有一定程度的升高［29-31］，說明麥類作物穗部器官內可能存在更高效的C4光合途徑［9，31-32］。此外，光合產物轉移到籽實儲存涉及到復雜的植物運輸網絡，物質分解、合成與運輸均需要能量損耗。穗部器官作為距離籽實最近的植株部位，穗部光合產物轉移到籽實相對于其他部位可能更為實惠［20，23，33］。在全球氣候大變化背景下，培育高產、高抗的作物品種是種植業發展的重要途徑之一。目前，通過綠色革命（增施化肥、田間管理等）增加糧食產量的潛力已逐漸達到極致，未來作物產量的提高方式需要新技術的創新和新性狀的發掘［20，34］。探索提高非葉綠色器官光合潛力是提高作物籽實產量的重要途徑之一。本文通過穗部光合作用的產量貢獻、抗旱性、潛在的高光合途徑及其機制的研究情況，揭示麥類作物穗部器官光合作用的重要性，為未來麥類作物的高產高抗育種目標提供新的思路和理論依據，對麥類作物產量潛力瓶頸的打破具有重要意義。

1 麥類作物穗部器官光合作用對植株產量的貢獻研究及方法

麥類作物灌漿期穗部器官由小穗柄、穎片、稃片、芒和發育中的籽實組成，稃片緊緊地包裹著發育中的籽實，穎片在最外圍包裹著整個小穗（圖1）。麥類作物穗部器官光合作用重要性的體現是其對籽實產量貢獻的研究。Maydup等對1920—2008年在阿根廷發布的小麥（Triticum aestivum L.）品種穗部光合作用的貢獻進行回顧性研究，發現現代栽培品種的穗部光合貢獻率在增加，并且穗部光合貢獻率與株高呈負相關［16］。自從穗部光合作用被科學家們關注之后，研究麥類作物穗部器官對籽實產量貢獻的方法就一直在進步創新［5，10，35］。最初簡單研究非葉器官光合作用的方法是去除與遮蔽。Maydup等通過去芒處理，使具有較長芒小麥品種的完整植株和去芒植株的粒重分別降低15%和19%［36］。魏露萍等通過對不同品種燕麥進行去穎和穗部遮陰處理，發現各品種穎片光合貢獻率為11.03%～36.88%，不同燕麥品種穗部光合貢獻率為28.56%～49.05%，且各品種間差異顯著［37］。Wang等在華北平原地區旱作和灌水條件下對15個冬小麥品種進行穗部遮陰處理，發現冬小麥籽粒產量與穗部光合作用貢獻呈正相關關系，而且旱作條件比灌水條件光合貢獻更高，穗光合作用對籽粒產量的貢獻在雨養條件下為33.6%～64.5%，灌溉條件下為32.2%～57.2%［38］。這2種方法的優點是方便操作、價格低廉，但都會導致植株發生補償效應［5，39］，遮蔽還會因為天氣原因導致被遮蔽器官發霉病變等，從而影響試驗結果的準確性［39］。隨著光合作用機制的闡明和科學技術的進步，作為除草劑的光合抑制劑3-（3，4-二氯苯基）-1，1-二甲基脲（DCMU）［40］被發明，DCMU通過取代光系統Ⅱ受體側結合的質體醌（QB）而阻斷光系統Ⅱ向光系統Ⅰ的電子傳遞，從而阻斷光合作用。Maydup等使用光合抑制劑DCMU處理小麥穗部，發現每穗粒數并未變化而降低了每穗粒重［10］。Sanchez-Bragado等通過噴施DCMU處理小麥穗部，得到小麥穗部光合貢獻率為（45±6）%［35］。但DCMU在噴灑過程中容易被氣流和雨水等影響，飄散或流淌至其他植株或器官，從而導致出現隨機誤差，影響最終測定結果的可信度［35，39］；并且光合抑制劑被植株吸入后，會隨著植株內部汁液流動而轉移到其他器官，通過降低其他器官的最終產量貢獻率，從而升高目標器官的實際最終產量相對貢獻率［2，35］。近年來，同位素檢測技術快速發展，碳穩定同位素被用于定量非葉器官光合作用對植株籽實產量的貢獻［5］。Sanchez-Bragado等比較了碳穩定同位素組成（δ13C）在小麥成熟籽粒與穗柄、穎片和芒的水溶性部分的δ13C，發現穗對籽粒灌漿的貢獻平均約占總同化物的70%［41］。然而，利用δ13C來分析不同器官的貢獻率，需要源器官不超過2種，13C ∶[KG-*3]12C的值差異顯著，籽粒養分不能過度損耗與轉移［5］。除了對籽實產量直接貢獻率的研究，最近有科學研究者運用一種定制的光合作用室（P-chamber），通過氣體交換測量穗部器官光合作用速率［42］。Chang等利用光合作用室測量了7個品種水稻穗部和旗葉在灌漿過程中的總凈光合速率，發現穗部總凈光合速率占相應旗葉的20%～38%［42］。光合作用室的運用可以準確測量穗部的氣體交換量，進而估算光合貢獻率，并且測量過程獨立、精確、無損，是一種理想的光合作用貢獻率估算方法。總之，以上各種方法都證實了穗部器官對麥類作物籽粒產量具有重要貢獻，但是在估算、測定其光合貢獻時各具優缺點，需根據實際情況選擇適宜方法。

2 穗部器官碳同化途徑類型

在光合作用碳同化被發現之初只闡明了C3途徑（卡爾文循環），后來經過科學家的深入研究，更高光合作用效率的C4途徑［43］被發現。科學家們習慣性地將植物吸收環境CO2后，首先形成三碳酸（3-磷酸甘油酸）的植物稱為C3植物；首先形成四碳酸（草酰乙酸）的植物稱為C4植物［44］。C4植物包含C3植物中經典的卡爾文循環，且維管束鞘細胞內增加了四碳酸對CO2進行濃縮的機制（圖2），使維管束鞘細胞內Rubisco附近的CO2濃度更高，從而Rubisco羧化活性遠高于加氧活性，比C3植物對干旱炎熱的環境更加適應［45］。陸生植物中95%為C3植物，剩下的為C4植物或景天酸代謝植物［43］。近年來，分子生物學的發展極大地促進了生命科學的研究，科學家們嘗試將經典的C3植物轉化為C4植物［33，46］，以提高重要農作物產量，增加糧食安全［47］。也有科學家嘗試從C3植物中尋找可能存在的高光效途徑［44-45，47］。

因維管束鞘細胞內催化四碳酸脫羧釋放CO2的酶不同，C4途徑被分為3個生化亞型：依賴NADP的蘋果酸酶型（NADP-ME）、依賴NAD的蘋果酸酶型（NAD-ME）、PEP羧激酶型（PEPCK）（圖2）［43］。研究發現，作為傳統C3植物的麥類作物中存在C4途徑相關的代謝酶，其中包括最為關鍵的PEPC、NAD-ME和NADP-ME［9，31-32］。在干旱脅迫時，穗部器官Rubisco活性顯著下降，而C4途徑中酶活性顯著增強，尤其是PEPC和NADP-ME活性增強［9，20，29-30，32，41］；旗葉中編碼PEPCase的基因表達受到了干旱脅迫的抑制，并誘導了穗中編碼PEPCase的基因表達［29］。因此，研究者們猜測麥類作物中存在C4光合途徑，特別是在穗部器官中［31，47］。但是C4途徑相關酶在植物中各個部位的器官中均有分布［26］，這種情況的出現并不能合理解釋麥類作物穗部具有完整的C4途徑［23，48］。相應地，Araus等用PEPC抑制劑處理離體的小麥穗部，發現穗部光合作用并無明顯的影響；此外，還測量了穗部及旗葉的O2依賴性和CO2補償濃度，210 mL/L O2對旗葉和穗部光合抑制作用明顯，穗部與旗葉CO2補償濃度相似或高于旗葉［49］。由于前人對PEPC存在不同的爭議，PEPC不能作為C4途徑存在的直接有力證據，但能證明PEPC與穗部器官的抗旱性密切相關［9，30］。Liu等研究發現，過表達AaPEPC1（CAM特異性PEPC基因）促進了脯氨酸生物合成和干物質積累，同時提高了轉基因植物光合能力和脅迫耐受性［50］。可見，PEPC與合成氨基酸和脂肪酸等其他有機物密切相關，對維持植株抗性具有重要意義［48，51］。

C4植物在光合組織解剖結構中，存在特殊的葉肉細胞和維管束鞘細胞組合成的花環（Kranz）結構［1，33，52］。盡管麥類作物至今未發現存在特殊的花環結構，但隨著研究的深入，花環結構被證明并非是C4光合途徑的必需條件［52-55］。Hibberd等通過解剖結構、放射性同位素、關鍵酶活性和分子手段結合，在煙草莖和葉柄的木質部和韌皮部細胞中發現了另類特殊的C4途徑（維管系統中的四碳酸脫羧釋放CO2進行光合作用）［44］。Voznesenskaya等證實了C3植物藜科異子蓬屬（Borszczowia aralocaspica）植物不需要C4植物特有的花環結構，單個細胞（光合作用酶的空間分隔和在葉綠體細胞質中不同位置的2種類型的葉綠體和其他細胞器的分離）也能進行類似C4途徑光合作用［52］。這些發現打破了原有傳統C3、C4植物的類型劃分，為傳統C3植物中的C4途徑尋找與開發開辟了新的方向。正是因為無花環結構植物C4途徑的發現，研究者們開始關注麥類作物穗部器官碳同化途徑。Rangan等通過轉錄組數據分析，發現小麥基因組中存在C4光合作用的特異基因，并且優先在小麥穎果的光合果皮組織（交叉細胞層和管狀細胞層）中表達，葉綠體表現出與經典C4植物葉肉細胞和束鞘細胞相對應的二態性，并且葉片中不存在［47］。Xu等也證實了干旱脅迫下小麥穗部穎片和稃片的C4光合基因轉錄水平高于對照［30］。但Rangan等的結論僅有轉錄數據和葉綠體形態支撐，并不能全方面解釋穗部器官存在C4途徑，受到一些科研工作者的質疑［23，48］。然而，C4光合作用基因在穗部器官的表達，讓人們更加重視穗部器官光合特性，特別是在非生物脅迫條件下。麥類作物穗部器官具有復雜的結構，是否存在C4途徑，需要從解剖結構、葉綠體結構、基因表達、生理代謝、碳同位素示蹤等手段結合說明。

3 穗部器官呼吸釋放碳再固定

麥類作物穗部器官具有光合作用所需的最佳位置及相對優異的水分狀況［41］，這也是穗部器官光合貢獻率較高的原因之一。魏露萍等的研究結果顯示，燕麥穎片光合貢獻率約占穗部整體光合貢獻率的一半，穎片在小穗最外側，接受到優質的光照和流通的外界空氣，較高的光合貢獻率是水分、光照和空氣等綜合優勢的結果［37］。相比較之下，被穎片包裹的稃片葉綠素含量、接受光照度、環境CO2濃度更低，光合貢獻率也較低。由于稃片與種子緊密結合且處于種子和穎片中間，導致稃片光合貢獻率難以定性定量研究，以往研究對稃片光合作用的關注也更少。

值得注意的是，麥類作物小穗在灌漿過程中的呼吸作用是遠遠高于其他部位的［41］，尤其是籽實的呼吸作用［24］，基因轉錄水平也證實了干旱脅迫誘導了呼吸代謝相關基因的表達［28-29］。呼吸作用產生的CO2也是植物光合作用碳同化的主要來源之一［20，28］。Hu等研究發現，主要C3谷物非葉綠色器官呼吸作用產生的CO2被光合固定再利用占種子碳含量的15%～48%，當植株受到脅迫時，非葉綠色器官再固定呼吸釋放CO2的能力會更高［33］。稃片內外側、穎片內側和發育中的籽實表皮均具有氣孔分布［25，28，31，56-57］。穎片在最外圍包裹著稃片，稃片緊緊地包裹著發育中的籽實（圖1），穗部器官呼吸作用（特別是籽實）產生的大量CO2被穎片、稃片等穗部器官直接吸收利用［33］，或積累在小穗內部籽實附近的空隙中。CO2濃度升高可以促進Rubisco向羧化方向反應，以增加碳同化速率，對穗部光合作用速率具有更為積極的影響［58］。許多研究者猜測，麥類作物穗部器官存在高光合C4途徑［20，31，47］，也有不少人對此提出了質疑［20，23，48］。C3途徑與C4途徑的本質區別在于C4途徑具有CO2濃縮機制［43］，而麥類作物穗部特殊的結構組成以及籽實較高的呼吸作用［24，41］，可能會增加穎片、稃片乃至發育中的籽實表面的CO2濃度［33］，并且穗部具有更優的水分條件和較低的氣孔比例［9，20，26］，這為穗部器官在強光照、干旱、高溫等不利條件下，保持更高的光合作用提供了可能［9，20，31］，從而形成了類似于高光合作用的C4途徑類型。

4 穗部器官碳同化對干旱脅迫的響應

干旱對植株形態和生理均有較大影響，植株也會通過形態和生理的變化來抵御干旱脅迫［59］，生理變化包括氣孔變化［31］、滲透調節［59］、碳代謝［29］、水分利用效率和光合指標變化等［56，59-60］。干旱脅迫會加快麥類植株衰老速度［61］，從底部葉片開始，最后到達頂部穗器官，穗部器官衰老速度遲緩于葉片［24，26，30，62］，穗部器官延緩衰老的機制目前尚不透徹［33］，但在底部葉片大部分枯萎之時，植株籽實產量的來源主要依靠穗部光合作用和莖儲存物質的轉移［2，56，61］。

干旱脅迫致使麥類作物旗葉光合要素降解加快［24，31，59-60，63］，光捕獲、ATP合成以及參與暗反應的關鍵基因被抑制［29］，從而導致光合速率下降［64］。Martinez等的研究表明，小麥花后干旱處理顯著加速旗葉葉綠素和Rubisco的降解，而穗部器官的降解較小［24］。Tian等研究發現，干旱脅迫顯著降低了燕麥旗葉葉綠素含量，顯著提高了干旱后 21～28 d穎片光合色素含量［31］。葉綠素含量在很大程度上代表了光合作用的上下限，干旱脅迫下穗部的葉綠素含量變化較小，與其光合作用變化較小相一致。干旱脅迫對光合作用的嚴重影響是光依賴反應結構的損傷和羧化過程的改變［59-60］。Sanchez-Bragado等對干旱脅迫下小麥灌漿期穗部光系統Ⅱ（PSⅡ）進行測量，發現穗部穎片和稃片 PSⅡ 對干旱脅迫的抵抗強于葉片，并且去除籽實會降低 PSⅡ，說明籽實呼吸作用產生的CO2對穗部苞片的光合作用具有一定意義［20，24］。干旱脅迫下小麥穗部的葉綠素熒光參數無顯著變化，說明穗部吸收的光能更多地用于光化學反應［24］。

在麥類作物遭遇干旱與高溫時，會導致植株產生光合“午休”現象，穗部器官的光合“午休”現象不明顯［64-65］，并且能夠保持比旗葉更高的光合活性［36］。植株應對光合“午休”的變化是氣孔關閉，氣孔關閉是光合作用降低的主要原因之一［59］。相比于植物葉片的氣孔直接接觸空氣，麥類作物穗部器官的獨特排列組合方式將除穎片外側氣孔之外的其他氣孔保護在小穗內部，穗部氣孔在干旱脅迫時變化較小，是穗部器官抵御干旱脅迫、在干旱脅迫下保持較高光合作用的自身優勢之一［61］。小麥穎片和稃片的內外側均有氣孔分布［28，57，62］；燕麥穗部穎片和稃片的氣孔存在于內外側，氣孔指數低于旗葉［31，57］，這不僅可以顯著降低干旱脅迫下的蒸騰作用，還為苞片更好地吸收籽實呼吸產生的CO2生產新的有機物提供了有力條件［24］。

干旱脅迫會增加植株脯氨酸等氨基酸含量、蔗糖等可溶性還原糖含量和一些次生代謝物，并且會減少淀粉合成［66-67］。Silva等認為，淀粉合成減少的可能原因是受到底物可用性較低的限制［68］。植物細胞質中有機溶質（脯氨酸、甘氨酸、葡萄糖等）的積累，可以增加植物細胞的滲透調節作用，從而對干旱等逆境具有抵抗作用［59］。穗部穎片和稃片在干旱脅迫下具有較高的滲透調節能力［20，56］，相對含水量變化率小于旗葉［31，56］，干旱環境下穗部優于旗葉的水分條件，為更好地進行光合作用提供了有力保障［56］。

麥類作物穗部光合器官細胞結構類型組成與葉片有著巨大差異［27］。小麥和大麥穗部穎片和稃片的背部有厚的表皮和角質層［20，24，27，62］，使穗部器官發生病蟲害的可能性降低［69］。Abebe等利用Barley1基因組陣列比較了大麥籽粒灌漿過程中外稃、內稃、芒和發育中籽實之間基因表達，發現內外稃均有過表達防御相關基因，芒優先表達光合相關基因［70］。穗部穎片和稃片的保護作用是麥類作物在病蟲害脅迫下籽實發育和產量的保證。

5 結論及展望

隨著人類社會的發展，地球生態環境逐漸偏離適宜動植物生存的生態位。高溫、干旱、洪澇等極端天氣將更加常態化地出現在我們的身邊，未來農業生產將受到極大的威脅。麥類作物作為全球最重要的糧飼作物種類之一，直接關聯著人類身體健康和文明的發展延續，為應對未來環境氣候的不確定性，培育高抗逆性品種是最直接、最可靠的方式之一。然而，穗部器官由于復雜的組成結構和特殊的功能性狀，對其深入研究具有很大的挑戰性和現實意義。基于此，筆者建議從以下幾個方面聚焦于麥類作物穗部器官光合作用的挖掘：（1）如何深入探索麥類作物穗部器官的高光合途徑；（2）麥類作物穗部器官光合作用對非生物脅迫的抗性機理研究；（3）如何利用穗部器官光合作用的高抗性培育更高產高抗的麥類作物新品種；（4）穗部器官對非生物脅迫的抗性能否轉移至葉片中，從而提升其整體光合能力。

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