接種叢枝菌根真菌對不同生育期牧草生長的影響

摘要：為探究接種叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）對不同生育期牧草生長的影響，本研究選取無芒雀麥（Bromus inermis）、冰草（Agropyron cristatum）、羊草（Leymus chinensis）和草地早熟禾（Poa pratensis）4種牧草進行盆栽試驗，分別在苗期、拔節期和刈割后拔節期進行取樣，測定植物生物量、菌根侵染率和菌絲密度等指標。結果表明：與不接種AMF相比，接種AMF顯著提高了無芒雀麥和羊草的地上與地下生物量，但對刈割后拔節期冰草和草地早熟禾的地上和地下生物量無顯著影響；4種牧草在不同生育期下菌根響應均為正效應，但是刈割后拔節期冰草、羊草和早熟禾菌根生長響應顯著降低；4種牧草根系的菌根侵染率隨生育期均呈增加趨勢；刈割后拔節期土壤菌絲密度達到最高。因此，AMF與植物的共生關系具有物種特異性，共生作用隨著生育期發生改變，隨著生育期根內和根外AMF豐度增加，但菌根生長響應下降，說明AMF對植物幼苗有更強的促生作用，而這種促生作用與AMF豐度無關。

關鍵詞：叢枝菌根真菌；退化草地；草地修復；無芒雀麥；冰草；羊草；草地早熟禾

中圖分類號：S812.6 文獻標識碼：A 文章編號：1007-0435（2024）04-1012-09

Growth Response of Reseeding Species at Different Period to Mycorrhizal Inoculation

LI Chun-yue， BI Yi-xian， YANG Gao-wen， LIU Nan， ZHANG Ying-jun*

Abstract：To uncover the effects of arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） on reseeding species at different growth period，a microcosm experiment was carried out using Bromus inermis， Agropyron cristatum，Leymus chinensis，and Poa pratensis as test material. This experiment was set up as a factorial design containing two AMF inoculation treatments （with AMF，without AMF） and three growth period （seedling，jointing，jointing after mowing）. We measured above-ground and below-ground biomass，root colonization，soil hyphal density，mycorrhizal growth response，and plant-available phosphorus. Our results showed that AMF inoculation increased the above biomass and below biomass of B. inermis and L. chinensis，compared with none inoculation. However，AMF inoculation did not affect the above biomass and below biomass of A. cristatum and P. pratensis at jointing after mowing period，compared with none inoculation. Mycorrhizal growth response （MGR） of four species was positive at each period，and the lowest MGR of A. cristatum，L. chinensis，and P. pratensis was at jointing period after mowing. From seedling to jointing period，AMF root colonization of these four species significantly increased. Soil hyphal density in B. inermis， A. cristatum，and L. chinensis reached the maximum level at jointing period after mowing. Therefore，the symbiotic relationships between AMF and plants depend on growth periods of plants and were species specific. Overall，from seedlings to adults，the abundance of AMF in roots and outside roots increased，while the response of MGR showed a decreasing trend. This indicated that AMF had a strong growth-promoting effect on plant seedlings，and this growth-promoting effect was not related to AMF abundance.

Key words：AMF;Degraded grassland;Grassland restoration;Bromus inermis; Agropyron cristatum;Leymus chinensis;Poa pratensis

在草地生態系統中，叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）與植物之間的共生關系普遍存在［1］。AMF能夠幫助植物吸收養分、增強植物對生物及非生物脅迫的抵抗力和改善土壤的理化性質［2-4］。AMF與共生植物之間可建立雙向獎勵機制，共生植物將15%～20%的凈光合產物供給AMF來維持其正常生長，而AMF則向共生植物提供礦物質，提高植物獲取養分的能力［5-8］。因此，AMF可以促進共生植物的生長和存活，并增加生物量，但在植物的生長過程中，AMF與共生植物間的效益關系并非一成不變。熊天等人［9］指出，AMF的共生過程可分為3個階段：非共生階段、前共生階段和共生階段，在不同階段共生植物與AMF的共生關系有所差異。此外有研究表明，幼苗和成株植物從菌根真菌中獲得的“益處”并不相同［10-11］。苗期作為植物存活的關鍵時期，幼苗能否定植成功是草地補播的關鍵因素，有研究表明48%的植物幼苗種類可以從菌絲網絡中獲益，與對照相比，幼苗生長增加14%～20%［11］，隨著植物生長進入拔節期后需要大量的養分，這可能會導致植物與AMF的效益關系發生改變，而刈割作為草原的主要利用方式之一，刈割后牧草生長狀態的改變，同樣可能會造成共生關系的變化。然而當前研究大多聚焦于AMF增加牧草產量，而鮮有量化牧草在不同生育期與AMF效益關系量化的研究。

菌根生長響應（Mycorrhizal growth response，MGR）是植物接種AMF后衡量植物生長性能和產量變化量的重要指標［12］，當MGRgt;0，表明接種AMF提高該植物的生物量，MGRlt;0則表明接種AMF較不接種相比使植物的生物量降低。接種AMF后，根據植物生物量的改變，可分為為負效應、無效應和正效應。有研究表明，MGR由植物和真菌基因型、生物因素和非生物環境條件共同決定［12］，受到土壤類型、光照、AMF特性、植物物種特性、植物物種組合、碳源強度以及植物信號傳遞等因素的影響［13-16］。由于不同植物物種的形態特征和菌根親和力有所差異，且隨著植物的生長發育，植物的光合和生長激素分泌等能力均發生變化［17］，可能會導致共生植物與AMF共生關系的變化［18］。因此探究不同植物物種在不同生育期與AMF共生的反應差異，量化共生關系，有助于我們深入了解AMF的“促生長效應”。基于以上研究背景，我們提出科學問題：不同物種在不同生育期的菌根生長響應如何變化？

為此，選取無芒雀麥（Bromus inermis）、冰草（Agropyron cristatum）、羊草（Leymus chinensis）和草地早熟禾（Poa pratensis）4種植物，以上選擇的植物均可作為草地補播物種，用于退化草地的修復［19-22］。通過室內盆栽控制試驗，研究4種禾本科牧草分別在苗期、拔節期和刈割后拔節期的MGR。我們假設，植物與AMF的效益關系隨著生育期發生改變，在拔節期的MGR最大。本試驗結果將揭示單一物種接種AMF后，菌根生長響應的變化，能夠為退化草地補播物種的選擇和接種有益微生物以提高補播草地產量提供科學根據。

1 材料與方法

1.1 試驗設計

該研究采用室內盆栽試驗，選擇無芒雀麥（B. inermis）、冰草（A. cristatum）、羊草（L. chinensis）和草地早熟禾（P. pratensis）4種多年生禾本科牧草作為研究對象。采用兩因素析因試驗設計，其中因素一為AMF接種處理，包括2個水平：不接種AMF（-AMF）和接種AMF（+AMF）；因素二為取樣時間處理，包括3個水平：苗期（Seeding，S）、拔節期（Jointing，J）和刈割后拔節期（Jointing after mowing，M）。試驗設計24（4×2×3）個處理，每個處理重復5次，共120盆。

1.2 試驗材料

1.2.1 種子萌發 試驗所用無芒雀麥、冰草、羊草和草地早熟禾種子均購于北京陽光綠地生態科技有限公司。將種子置于75%酒精中2 min，再用3%NaClO浸泡20 min，用蒸餾水沖洗后，于培養皿中進行萌發培養，將培養皿置于光照時長13 h，黑暗時長11 h，白天溫度26℃，夜晚溫度22℃的人工氣候室中，每天澆水，兩周左右進行移苗。

1.2.2 菌劑擴繁 供試AMF為摩西球囊霉（Claroideoglomus etunicatum，BGC BJ04A）、幼套球囊霉（Glomus mosseae，BGC NM03F）和根內根孢囊霉（Rhizophagus intraradices，BGC BJ09），購于北京市農林科學院植物營養與資源環境研究所。在人工氣候室用高粱擴繁后，按照三種菌劑體積比1∶1∶1混合施用，經測定，每克菌劑約含20個孢子，每盆的接種量為120 g。

1.2.3 基質準備和微生物濾液制備 基質土采集于河北省沽源縣國家草地生態野外觀測研究站（41°46′ N，115°41′ E），取0～10 cm土層土壤，過2 mm篩去除雜質后，在北京市原子能所進行輻照滅菌（輻照劑量：25 kGy）。基質土全氮含量為1.19 g·kg-1，全碳含量為17.26 g·kg-1，速效磷含量為2.73 mg·kg-1，pH值為7.63。將基質土進行充分混合后裝入花盆（上口徑11.5 cm，下口徑8 cm，高22 cm），每盆重1.4 kg，加入AMF菌劑或輻照滅菌AMF菌劑，然后每盆補充100 mL除AMF外的土壤微生物濾液，還原土壤的微生物群落。不包含AMF的微生物濾液使用不滅菌原位土壤按水土比2：1攪拌混合，過25 μm篩兩次，除去濾液中的AMF孢子［23］。

1.2.4 接種AMF與幼苗移栽 對于接種AMF的處理，將120 g混合AMF菌劑均勻地覆于基質土層上，再覆蓋100 g滅菌基質土，不接種AMF的處理則加入120 g滅菌的混合菌劑，并覆蓋100 g滅菌基質土。所有盆栽裝置均加入300 mL蒸餾水，以達到土壤最大持水量。選取長勢均一的幼苗進行移栽，每盆移栽三株，隨機均勻分布于花盆中，每隔兩天澆水一次。在人工氣候室進行培養，光照時長13 h，白天溫度26℃，夜晚溫度22℃。苗期每兩天澆50 mL蒸餾水，之后每3天澆100 mL蒸餾水，每兩周通過稱重法調節水分，花盆每兩周換一次位置。

1.3 取樣及測定

植物移栽生長50 d后進行苗期取樣；77 d后進行拔節期取樣；144 d后進行刈割處理（處于拔節期末期）；236 d后進行刈割后拔節期的取樣。用剪刀將每盆植株齊地面刈割，用于測定植物的地上生物量。將植物根系沖洗干凈，用于菌根侵染率和地下生物量等指標的測定。

參照Johnson等人［14］的研究計算植物菌根生長響應：菌根生長響應（MGR） = ln（M/NM），M指接種AMF盆栽的總生物量（g），NM指不接種AMF盆栽總生物量的平均值（g）。

菌根侵染率采用Phillips等人［24］的研究方法，具體步驟包括：挑根、10% KOH堿液軟化、2% HCl酸化、0.05% 曲利苯藍染色、乳酸甘油溶液脫色、制片和鏡檢。

菌絲密度的測定采用張靜等［25］研究方法：稱取2 g干土，加入50 mL水攪拌后過30 μm篩，轉移至燒杯中，用磁力攪拌器攪拌，靜置30 s后吸取液體，過0.45 μm微孔濾膜進行染色制片，于顯微鏡下觀察記錄。

植物碳氮含量使用元素分析儀測定；土壤速效磷含量采用NaHCO3浸提-鉬銻抗比色法進行測定。

1.4 統計分析

本研究采用Microsoft office 2021進行原始數據整理，利用R-4.1.3版本進行數據分析和作圖。用Shapiro.test函數進行正態分布檢驗，用線性模型（lm）進行雙因素方差分析，檢驗接種AMF、不同生育期以及二者的交互作用分別對無芒雀麥、冰草、羊草和草地早熟禾的地上生物量、菌根侵染率、土壤速效磷含量等指標的作用。采用Duncan法進行多重比較對不同接種處理或不同生育期下的指標在95%的置信區間上進行顯著性分析。采用tidyverse包進行數據操控，用ggplot2包進行數據可視化。

2 結果與分析

2.1 接種AMF對不同生育期牧草的生物量的影響

就地上生物量而言，接種處理顯著提高了無芒雀麥、羊草和草地早熟禾的地上生物量，而對冰草的地上生物量無顯著影響。并且生育期和接種處理對羊草地上生物量具有顯著交互作用，具體表現為：在苗期和拔節期時，接種AMF與不接種相比使羊草的地上生物量分別顯著增加161.89%和158.34%（Plt;0.001），但在刈割后拔節期，接種AMF與不接種處理間無顯著差異（圖1a）。

就地下生物量而言，接種處理顯著提高了無芒雀麥、冰草和羊草的地下生物量，而對早熟禾的地下生物量無顯著影響。并且，生育期和接種處理對無芒雀麥和羊草地下生物量具有顯著交互作用，具體表現為：在苗期、拔節期和刈割后拔節期時，接種AMF與不接種相比使無芒雀麥地下生物量分別顯著增加567.45%，67.48%和142.03%（Plt;0.001），接種AMF對提高無芒雀麥地下生物量的效應表現為苗期gt;刈割后拔節期gt;拔節期。接種AMF分別提高苗期、拔節期和刈割后拔節期羊草地下生物量154.69%，251.71%和209.44%（Plt;0.001），接種AMF對提高羊草地下生物量的效應表現為兩個拔節期強于苗期（圖1b）。

2.2 菌根侵染率在不同生育期的差異

由圖2所示，與拔節期和刈割后拔節期相比，在苗期4種牧草的菌根侵染率最低（Plt;0.001）。從苗期到拔節期無芒雀麥的菌根侵染率顯著提高170.93%（Plt;0.001），到刈割后拔節期則呈現下降趨勢，顯著降低30.35%（Plt;0.001）；同樣，從苗期到拔節期草地早熟禾的菌根侵染率顯著提高146.64%（Plt;0.001），到刈割后拔節期則顯著降低15.24%（Plt;0.001）。在拔節期和刈割后拔節期冰草的菌根侵染率顯著高于苗期（Plt;0.001）。羊草隨著生育期的延長其菌根侵染率顯著提高（Plt;0.001）。

2.3 菌絲密度在不同生育期的差異

由圖3所示，對于無芒雀麥，刈割后拔節期相比于苗期和拔節期的菌絲密度分別顯著提高143.86%和162.78%（Plt;0.001）。冰草和羊草的菌絲密度隨生育期延長而顯著提高（Plt;0.001）。在不同生育期草地早熟禾的菌絲密度無顯著變化。

2.4 菌根生長響應在不同生育期的差異

由圖4所示，4種牧草在不同生育期均表現為正向的MGR。無芒雀麥拔節期的MGR顯著低于苗期（Plt;0.001）；而草地早熟禾拔節期的MGR顯著高于苗期（Plt;0.001）；在苗期和拔節期，羊草和冰草的MGR無顯著差異。相比于拔節期，刈割后拔節期冰草、羊草和草地早熟禾的MGR顯著下降（Plt;0.05）。

2.5 接種AMF對不同牧草在不同生育期的植物全碳含量的影響

就植株地上全碳含量而言，接種處理顯著提高了無芒雀麥、羊草和早熟禾的植株地上全碳含量（Plt;0.05），而對冰草無顯著影響。并且，生育期和接種處理均對4種牧草的植株地上全碳含量具有顯著交互作用，具體表現為：與不接種相比，接種AMF顯著降低苗期無芒雀麥的植株地上全碳含量13.57%，但顯著提高刈割后拔節期植株地上全碳含量22.57%（Plt;0.05）；接種AMF顯著降低苗期和拔節期冰草植株地上的全碳含量（Plt;0.05）；接種AMF顯著提高刈割后拔節期羊草植株地上的全碳含量（Plt;0.001）；接種AMF顯著降低苗期草地早熟禾植株地上全碳含量8.08%，顯著提高拔節期和刈割后拔節期的植株地上全碳含量8.36%和27.60%（圖5a，Plt;0.001）。

就根系全碳含量而言，接種處理顯著提高了無芒雀麥和羊草的根系全碳含量（Plt;0.05），而對冰草和草地早熟禾無顯著影響。并且，生育期和接種處理無芒雀麥、羊草和草地早熟禾的根系全碳含量具有顯著交互作用，具體表現為：與不接種相比，接種AMF顯著降低苗期無芒雀麥根系全碳含量24.78%，顯著提高刈割后拔節期無芒雀麥根系全碳含量30.88%（Plt;0.001）；接種AMF僅顯著提高刈割后拔節期羊草根系全碳含量86.47%（Plt;0.001）；接種AMF顯著降低苗期和拔節期草地早熟禾的根系全碳含量（圖5b，Plt;0.01）。

2.6 接種AMF對不同牧草在不同生育期的植物全氮含量的影響

試驗處理對于植株地上和根系全氮含量的影響較小。與不接種相比，接種AMF除了顯著提高羊草苗期的植株地上全氮含量（Plt;0.01），以及顯著降低了無芒雀麥苗期和冰草刈割后拔節期的根系全氮含量（Plt;0.05），其他情況下均無顯著影響（圖6）。

2.7 接種AMF對不同牧草在不同生育期的土壤速效磷含量的影響

與不接種相比，接種AMF顯著提高拔節期無芒雀麥土壤速效磷含量40.44%（Plt;0.001）。冰草的土壤速效磷含量隨生育期延長而降低，接種AMF分別顯著降低苗期和拔節期冰草土壤速效磷含量19.05%和33.18%（Plt;0.001）。在所有生育期接種AMF均顯著降低了羊草的土壤速效磷含量（Plt;0.001）。接種AMF顯著降低刈割后拔節期草地早熟禾土壤速效磷含量94.71%（圖7，Plt;0.001）。

3 討論

接種AMF對于草地植物的株高、生物量和分蘗數有不同程度的提高，可促進植物的生長［26］，本研究進一步揭示了AMF對植物的促生長效應受到植物生育期調控。研究發現，在拔節期，接種AMF均顯著提高了無芒雀麥、冰草、羊草和草地早熟禾的地上和地下生物量（圖1）；而在苗期和刈割后拔節期時，接種AMF對不同的物種表現出不同的影響，例如接種AMF未對冰草和草地早熟禾苗期的地上生物量產生顯著影響，這表明AMF與植物的效益關系在植物的不同生育期有所差異。這可能是由于在不同的生育期，光合作用的強弱導致碳水化合物產量變化，從而改變對AMF碳水化合物的分配，造成AMF與共生植物效益關系的改變。后續研究可以用同位素檢測等手段量化在不同生育期植物碳水化合物分配的變化，從這一方面進行深入探討。在苗期時無芒雀麥和羊草的地上、地下生物量均表現為接種AMF顯著高于不接種，而草地早熟禾的地上和地下生物量表現為接種AMF與不接種間無顯著差異。由于不同物種的菌根依賴性有所差異，植物在苗期的生長過程中，菌根依賴性高的植物對AMF的依賴性越高［27］，表現出物種特異性。

4種牧草在不同生育期的MGR均為正效應，相比于拔節期，刈割后拔節期冰草、羊草和草地早熟禾的MGR顯著下降（圖4）。但Wilson等［28］研究表明，無芒雀麥的MGR表現為負效應。這可能是由于添加的AMF種類不同導致的，Wilson等［28］接種的是幼套球囊霉（Claroideoglomus etunicatum）和摩西球囊霉Glomus mosseae）兩種混合菌劑，而本研究所接種的是摩西球囊霉（Claroideoglomus etunicatum）、幼套球囊霉（Glomus mosseae）和根內根孢囊霉（Rhizophagus intraradices）三種混合菌劑。雖然有研究表明某些AMF對共生植物沒有明顯的專一性，但AMF與宿主植物之間存在一定的宿主偏好性［29-30］，這一點也是不容忽視的。

本研究發現，拔節期4種牧草的菌根侵染率均顯著高于苗期（圖2），這與Luo等［10］的研究結果一致，菌根侵染率隨植物生育期的變化而波動，且在拔節期達到最大值。此外，根外菌絲能夠在土壤中形成龐大的菌絲網絡，其主要是用于擴展AMF在土壤中的侵染空間以及吸收土壤中的礦質營養和水分，并參與土壤團聚體的構成，可提高團聚體的穩定性，改善土壤狀況［2］。本研究通過測定土壤菌絲密度發現，刈割后拔節期無芒雀麥、冰草和羊草的菌絲密度均顯著高于苗期和拔節期（圖3），這可能是由于隨著植物生長時間的延長，導致根外菌絲密度增加。但是，隨著牧草從幼苗到成株的發育，雖然菌根侵染率和菌絲密度均有增加趨勢，但是牧草的MGR在刈割后拔節期則呈現下降趨勢，這一結果表明AMF對植物幼苗有更強的促生作用，而這種促生作用與菌根侵染率和土壤菌絲密度無關［31］。

此外植物的全碳含量表現為，接種AMF對苗期牧草的植物全碳含量無顯著影響，甚至表現出負效應，但隨著生育期延長，接種AMF提高了植物全碳含量（圖5）。AMF與植物形成共生關系后，AMF向植物提供礦質養分和水分，植物則為AMF提供碳源［32-33］。在苗期植物選擇將更多的碳源分配給AMF，以保障AMF的生長，隨著植物生長，植物的光合能力增強，AMF與植物的效益關系發生改變，AMF更多的幫助植物吸收礦質養分而進一步增強光合作用能力積累更多含碳化合物。接種AMF對植物全氮含量的影響較小（圖6），說明在不同生育期AMF與植物效益關系的變化并非通過改變植物的全氮含量。土壤速效磷含量隨著生育期的延長顯著降低，在刈割后拔節期的土壤速效磷含量最低（圖7）。這是由于在植物生長過程中吸收利用了土壤中的速效磷，研究表明，AMF作為一種溶磷微生物，能夠活化土壤中的速效磷，促進植物吸收［34］。但隨著植物的生長，根系生物量顯著增加，植物根系自身的吸收能力增強，從而降低了對AMF的依賴性。

4 結論

在苗期、拔節期和刈割后拔節期，無芒雀麥、冰草、羊草和草地早熟禾的菌根生長響應均為正效應，不同牧草在不同生育期的菌根生長響應有所差異。刈割后拔節期冰草、羊草和草地早熟禾的菌根生長響應均顯著下降，即刈割利用降低了AMF的促生長作用，且該變化與AMF豐度無關。因此對刈割利用的草地進行補播時，可選擇無芒雀麥作為補播物種，該物種刈割后仍表現為較高的菌根生長響應，有利于提高草地產量。

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（責任編輯 劉婷婷）

收稿日期：2023-12-27；修回日期：2024-02-23

基金項目：國家自然科學基金重大項目（32192462）；內蒙古自治區科技計劃項目（2022YFDZ0101-01）；內蒙古自治區科技計劃項目（2022YFDZ0101）；財政部和農業農村部：國家現代農業產業技術體系資助

作者簡介：李春玥（1998-），女，漢族，山東濟南人，碩士研究生，主要從事退化草地修復研究，E-mail：1149019081@qq.com；*通信作者Author for correspondence，E-mail：zhangyj@cau.edu.cn