影像組學在胃癌臨床應用中的研究進展

【摘要】 胃癌（gastric cancer，GC）是消化系統最常見的惡性腫瘤之一，發病率僅次于肺癌和結直腸癌。早期GC臨床癥狀隱匿，發現時腫瘤已發展至中晚期，患者預后不佳。因此，術前預測GC淋巴結轉移（lymph node metastasis，LNM）、腫瘤TNM分期及組織學分級、分化程度的區分、GC與相關腫瘤的鑒別、化療效果及預后的評估至關重要。近年來，影像組學在GC中的應用越來越廣泛。本文首先對影像組學進行介紹，然后對影像組學在GC臨床中的應用進行一一敘述。

【關鍵詞】 胃癌 影像組學 淋巴結轉移 TNM分期

Research Progress of Radiomics in the Clinical Application of Gastric Cancer/LENG Xiaoxuan， XIANG Chunyang， DENG Shan， YANG Weizhen， CAI Shengyan. //Medical Innovation of China， 2024， 21（22）： -178

[Abstract] Gastric cancer （GC） is one of the most common malignant tumors of the digestive system， and its incidence is second only to lung cancer and colorectal cancer. The clinical symptoms of early GC are insidious， and the tumor has developed to the middle and late stage when it is found， and the prognosis of patients is poor. Therefore， preoperative prediction of lymph node metastasis （LNM）， tumor TNM stage and histological grade， differentiation of differentiation degree， differentiation of GC and related tumors， chemotherapy efficacy and prognosis evaluation are very important.In recent years， radiomics has been widely used in GC. This paper first introduces radiomics， and then describes the application of radiomics in the clinical practice of GC.

[Key words] Gastric cancer Radiomics Lymph node metastasis TNM staging

First-author's address： Department of Radiology， Hongqi Hospital Affiliated to Mudanjiang Medical University， Mudanjiang 157011， China

doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2024.22.039

胃癌（gastric cancer，GC）是消化系統最常見的惡性腫瘤之一，據估計2022年我國確診癌癥中GC居于第三位，僅次于肺癌和結直腸癌，死亡原因位于前五位。雖然近年來在中國GC的發病率和死亡率逐漸下降，但GC預計死亡人數將達到40萬[1]。早期GC因其癥狀隱匿，發現時已發展至中晚期，出現淋巴結轉移（lymph node metastasis，LNM）及遠處轉移，患者預后不佳。因此，早期發現并接受診斷及治療對改善GC患者的預后至關重要。在臨床上，通常情況下，影像科醫師通過傳統的影像學檢查對GC進行術前TNM分期，例如他們利用CT觀察淋巴結轉移范圍判斷N分期，然而反應性或炎癥性淋巴結在惡性腫瘤中占相當大的比例，一定比例的患者存在臨床結節分期不準確的情況，這給臨床工作帶來極大的挑戰。另外，胃鏡活檢是早期診斷GC常用的術前檢測方法，但腫瘤具有異質性，從而使活檢時選取部位的腫瘤信息不能完全反映腫瘤的全部特征，這直接影響了活檢結果的準確性。

因此，急需一種針對早期GC全面精確的診斷手段。近年來，影像組學作為一種新興的研究領域，在GC的分期及分級、淋巴結轉移預測及新輔助化療預后評價等方面取得了突破性進展，本文就影像組學的概念及其在GC臨床方面的應用進行闡述。

1 影像組學的概述

影像組學是基于腫瘤的異質性，通過提取醫學圖像無法被肉眼識別的微觀特征，分析影像組學特征與臨床數據的相關性，為臨床治療提供決策支持的一種多學科交叉的新手段。目前，將影像組學的處理流程分為5個方面，如下。

1.1 影像數據的獲取

影像數據是分析流程的前提，目前主要通過CT、MRI、超聲、PET/CT等媒介來獲取。但是，包括輻射劑量、掃描協議等在內的圖像采集參數在臨床實踐中差異很大，基于以往研究發現體素大小對圖像特征的可重復性影響顯著，尤其是層厚[2]。因此，影像組學對圖像的質量及標準化、統一化提出了更高的要求。

1.2 圖像分割

分割是影像組學流程中的關鍵步驟，即在腫瘤或瘤周相關區域勾畫出特定的感興趣區（region of interest，ROI），精準分割是特征參數提取的先決條件。在大多數研究中，分割有手動分割、半自動分割和全自動分割3種方式。三種相比，全自動分割耗時短，工作量小，但針對邊界模糊的病變不如半自動分割效果好[3]。目前，研究人員已經開發出多種可供使用的分割工具，如3D Slicer、ITK-SNAP、MIM及MaZda等軟件。這些程序大多數都提供了手動或半自動分割選擇。但部分軟件在自動勾畫選擇上存在誤差，需要人工再次檢查并進行更改。

1.3 特征提取

影像組學特征可以分為形態特征、一階和二階直方圖和影像高階特征，不同的研究內容需要的圖像處理方式多樣，需要根據自身需求進行影像組學特征的選擇。

1.4 特征選擇

在提取到的大量影像組學特征中，并非都是有用的，因此需要對特征進行降維篩選以獲取最優特征子集。常用的特征選擇包括監督、半監督、無監督3種。其中，最小絕對收斂和選擇算子（least absolute shrinkage and selection operator，LASSO）[4]、主成分分析（principal components analysis，PCA）是常用的方法。

1.5 建立模型

模型的建立和數據分析是影像組學流程的最后一步。其中，分類模型包括對疾病二分類的邏輯回歸和利用多個決策樹分類的隨機森林（radom forest，RF）等。此外，深度學習也是常用的方法之一，如卷積神經網絡（convolutional neural network，CNN）。隨著研究的不斷深入，研究人員也可自行設計CNN，對網絡參數進行調整。

模型建立后，還需要對模型的性能進行驗證，從而得到高精度、高效率的模型。常用方法包括受試者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲線和曲線下面積（area under curve，AUC）等。也可以通過繪制kaplan-meier（KM）生存曲線，通過對數秩檢測（log-rank test）等方法進行評估[5]。

2 影像組學在GC中的臨床應用

2.1 預測GC轉移

2.1.1 預測LNM LNM是GC最常見的轉移方式，也是影響患者預后的關鍵因素[6]。Wang等[7]基于能譜CT不同能級（40、65、100 keV）的影像組學模型預測LNM情況。研究表明組學特征在40 keV水平的動脈期和65 keV水平的靜脈期對LNM的預測有顯著意義，且組學標簽、能譜CT參數和CT評估指標三者結合的聯合模型的預測性能最高。另外國內學者采用基于雙能CT（dual-energy CT，DECT）構建了RF模型，該影像組學模型在預測GC LNM具有良好的診斷效能，聯合多參數的Nomogram圖的預測能力最佳[8]。

腫瘤細胞可以將葡萄糖轉化為乳酸，生成三磷酸腺苷（adenosine triphosphate，ATP）供給能量，這種異常的能量代謝可以通過18F-FDG PET/CT來定量評估。Xue等[9]采ac790fa097cbf7e3a684b9526e606fcd用18F-FDG PET/CT放射組學特征預測LNM，結果三個隊列的AUC值分別為0.792、0.803和0.762，這說明利用18F-FDGPET/CT圖像的放射組學特征對LNM具有一定的預測價值。

2.1.2 預測血管淋巴管侵襲（LVI）及遠處轉移 LVI是腫瘤細胞擴散的重要步驟，具有顯著的區域淋巴結轉移風險。范曉東等[10]基于CT影像組學評分（Rad-score）和TNM分期共同建造列線圖，來預測GC的脈管浸潤。結果顯示LVI陽性組的Rad-score高于陰性組，且基于T分期、N分期、AJCC分期和Rad-score的臨床影像聯合模型預測LVI的AUC值、準確度和特異度較單獨影像組學模型均有所提升，這與Chen等[11]的研究結果相似。另有研究者利用4種影像組學模型分別對GC LVI進行對比分析，研究結果顯示logistic回歸模型的診斷效果最好[12]。

腹膜轉移是GC最常見的轉移方式之一。GC一旦出現腹膜轉移，患者預后不佳。因此，早期識別GC腹膜轉移對患者預后至關重要。有學者基于增強CT動脈期圖像建立放射組學模型預測GC大網膜轉移[13]。最終，影像組學評分+臨床特征的組合預測模型在訓練組和測試組中的診斷效能均為最佳，這說明該模型對大網膜的轉移具有良好的預測能力。

遠處轉移是導致GC高死亡率的主要因素之一。其中，卵巢轉移是女性GC中一種獨特的遠處轉移，在GC中并不少見。既往研究表明，GC患者卵巢轉移（ovarian metastasis，OM）預后差，生存期短[14]。Zhang等[15]研究結果顯示，在訓練和驗證隊列中，結合年齡和Rad-score的Nomogram圖AUC值最高，說明該聯合模型可用于檢測女性GC患者的SOM。

2.2 區分GC TNM分期和組織學分級

對于局部晚期疾病的患者，通常在手術的同時進行輔助或新輔助治療（NAC）。中國臨床腫瘤學會推薦T3期及以上的患者使用NAC，而T2期患者則不建議使用NAC[16]。因此，準確評估疾病分期對于選擇合適的NAC治療患者尤為重要。Wang等[17]研究表明CT放射組學能很好地鑒別GC T2、T3和T4期。另有國內學者在上述研究的基礎上，結合了臨床特征構建影像組學諾模圖，結果表明此模型可以更好地區分T1、T2和T3、T4期GC[18]，這與劉婧娟等[19]的研究結果相似，均體現了Nomogram圖在術前預測GC分期中的診斷價值。

第八版腫瘤淋巴結轉移（TNM）分期體系將T4b期GC定義為腫瘤浸潤漿膜，侵犯鄰近結構和器官，其預后遠低于其他分期。在臨床中，對腫瘤分期的過高估計從而直接進行擴大切除術，只有42%～66%的cT4b患者具有相同的病理分期[20]。因此，準確識別T4b分期對患者精準治療是必要的。Liu等[21]研究說明Nomogram聯合三期放射組學Rad-score及臨床特征預測效果最佳，可為cT4 GC患者提供個性化的臨床決策支持。

王雷等[22]基于增強CT動、靜脈期聯合模型預測GC的病理分級，結果發現靜脈期模型預測效能高于動脈期。該研究表明相鄰灰度差矩陣特征中的忙碌度、一階特征中的能量以及灰度共生矩陣特征中的方差有病理分期相關。在先前研究中同樣發現NGTDM特征中的忙碌度可以作為腫瘤預后不良的潛在標記物[23]。

其他學者則是基于碘基物質分解（IMD）圖像的放射組學模型來預測GC患者的組織學分級[24]。結果表明該放射組學模型能有效區分低分化和高分化GC。Huang等[25]開發了一種結合腫瘤位置和放射組學特征的放射組學圖來區分GC組織學分級。以上研究均說明影像組學可用于術前GC組織學分級的預測。

2.3 預測GC組織學分型

越來越多的研究發現，不同的組織學分化類型與GC的預后密切相關。根據日本GC分類法和勞倫分類法，GC在組織學上分為分化型、擴張型或腸型和未分化型或彌漫型。其中，未分化型GC的淋巴結轉移率高于分化型GC，預后較差。因此，組織學分化類型已被視為評估GC患者腫瘤進展、治療方案和預測預后的關鍵因素。

陳建等[26]研究表明CT影像組學在術前無創預測GC組織學分型方面具有一定潛力。其他學者分析結果示，影像組學模型表現優于其他模型[27]，這說明該模型可以實現對Lauren分型的個性化預測。

除此之外，Li等[28]基于雙能CT（DECT）建立了能夠預測GC Lauren分型的模型，結果顯示靜脈期碘圖（IM）與120 kVp等效混合圖像（MIX）相結合的R-COMB模型的診斷效能最佳（AUC=0.855）。另有學者基于放射組學分析的GC形態圖來鑒別GC不同組織學分型[29]，結果表明灰度大小區域矩陣（gray-level size zone matrix，GLSZM）和灰度依賴矩陣（gray-level dependence matrix，GLDM）的值與圖像的灰度相關性呈正相關。在分化型GC中灰度相關性高于未分化GC，GLSZM和GLDM值較大，這說明該模型能夠區分分化型GC和未分化型GC，對個性化方案的制定具有指導作用。

2.4 GC的鑒別診斷

GC與原發性胃淋巴瘤（primary gastric lymphoma，PGL）在臨床及影像學表現極為相似，所以在臨床上不易鑒別。并且兩種腫瘤的臨床治療方案完全不同，GC的最佳治療手段為手術切除，而PGL則通過放、化療控制。因此，兩種腫瘤的準確鑒別對于患者預后及治療方案的選擇至關重要。Deng等[30]基于靜脈期CT圖像VOI提取及三維影像組學特征構建模型來鑒別Borrmann Ⅳ型和PGL。研究得出結論，影像組學標簽的診斷能力優于CT征象診斷模型。陳欽賢等[31]得出了相似的結論，即靜脈期反映腫瘤異質性的能力更強。

此外，胃神經內分泌癌（gastric neuroendocrine carcinomas，NECs）也常被誤診為胃腺癌（ADC），而NECs預后較胃腺癌差，兩種腫瘤在治療方案上差異較大，所以尚需一種方法來鑒別NECs和ADC，從而為臨床提供診療措施。有學者研究表明放射組學Nomogram圖顯示出了鑒別胃神經內分泌癌和胃腺癌最佳的診斷性能，其中胃NECs的CT圖像灰度分布（GLCM_Energy值較高）比ADC更不均勻[32]，這與Dong等[33]的研究結果相似。此外在本研究中，胃NECs的偏度、熵和相關性也具有有限的價值。

2.5 評估GC生物學標志物水平

目前，臨床上發現Ki-67陽性表達率的高低與GC的分化程度、淋巴結轉移及預后密切相關。董夢藝等[34]采用支持向量機（support vector machine，SVM）構建影像-臨床聯合模型預測Ki-67表達水平，結果表明Rad-score與GC組織Ki-67高表達呈正相關。另有學者回顧性收集121例胃腺癌患者，最終篩選出7個影像組學特征，其預測Ki-67高表達水平的AUC值為0.838[35]。在此基礎上與CT癌灶T分期（rT）、動脈期強化率構建聯合模型列線圖進一步提高預測效能，AUC值為0.870，這說明列線圖能更好地預測Ki-67水平高低。

隨著臨床試驗的不斷進展，靶向藥物進入醫療領域，人表皮生長受體2（human epidermal growth factor receptor 2，HER2）成為GC靶向給藥的重要靶點之一[36]。黃文鵬等[37]采用基于RF的增強CT門脈期影像組學預測HER-2弱陽性GC患者基因擴增。Zhao等[38]開發建立的模型在訓練和驗證隊列中具有穩定的預測能力，Nomogram圖在量化個體HER2過表達陽性狀態的風險方面具有一定的臨床應用潛力。其他學者采用基于18F-FDG PET/CT放射組學模型來預測GC患者HER2的表達和預后[39]，結果顯示該模型可以在IVC中區分HER2陽性和陰性表達。這說明18F-FDG PET/CT放射組學能夠區分不同的HER2表達和不同的預后預測。

2.6 評估GC NAC療效及預后

隨著研究的不斷深入，NAC成為治療進展期GC的又一有效手段。然而對接受NAC治療的患者中，僅有不到一半具有良好反應。因此，若能在治療前預測NAC的療效，對臨床制定個性化方案提供重要幫助。

有國內學者提出采用多層螺旋CT（multi-slice spiral CT，MSCT）三維圖像來評價GC NAC療效[40]，結果發現腫瘤體積減小率和腫塊最大厚度減小率均可以在一定程度上評估化療療效。李清婉等[41]基于CT影像組學構建模型來預測術前GC NAC的療效，結果發現模型在訓練集和測試集的AUC值分別為0.786和0.759，這說明影像組學可作為預測GC NAC療效的一種新技術。Cui等[42]基于增強CT圖像和臨床特征聯合的深度學習放射組學圖（DLRN），預測局部晚期GC患者對新輔助化療的反應，結果顯示DLRN在預測GC晚期患者對NAC的反應方面具有顯著的區分能力。

Hao等[43]評估了各種臨床變量和定量CECT成像的組合對GC患者總體生存的預測，結果表明深度學習Nomogram圖對GC患者生存的預測效果最佳。另有學者基于增強CT開發了一種放射組學模型來預測接受GC根治術后患者的預后情況[44]。以上研究結果均表明影像組學模型在預測患者生存方面具有臨床指導價值。

過往研究腫瘤微環境（tumor microenvironment， TME）在疾病進展中起著關鍵作用，是癌癥患者治療反應的關鍵決定因素。Jiang等[45]開發了一種結合深度學習和放射組學的模型來評估GC TME。結果在化療敏感GC中淋巴細胞的表達較高，而在耐藥GC的成纖維細胞和中性粒細胞的表達更高，這說明模型能夠評估腫瘤內部環境，從而提高對免疫治療反應的預測。Huang等[46]表明動態增強磁共振成像（DCE-MRI）的放射組學特征與AGC中腫瘤浸潤性CD8+和CD4+T細胞的表達有關，該模型可能有助于指導臨床確定免疫治療的受益者。

3 小結和展望

本綜述主要從影像組學在GC臨床中的應用進行了表述。影像組學作為一種多學科融合工具，可以挖掘出圖像中肉眼無法觀察的微觀信息。它主要通過提取腫瘤病灶及周圍區域包括形態、紋理在內的相關特征，結合臨床及病理信息建立模型，從而更好地體現出GC的異質性，在預測LNM、相關腫瘤的鑒別診斷、腫瘤的分期和分級的評估及預測NAC療效和預后等方面均發揮了一定作用，為臨床實踐提供了一種無創、安全的新技術，為患者的早期診斷和治療提供了有力的幫助。

但GC影像組學仍然面臨著巨大的挑戰。首先是圖像數據的標準化，儀器設備、ROI勾畫設定及特征選擇均會影響圖像質量；其次，單一的成像方式不足以評估腫瘤的生物學特性，研究者們尚需探索結合更多種功能的成像技術；另外，由于現在GC的影像組學研究多采取單中心樣本，選擇偏倚也是不可避免的問題。

隨著人工智能的不斷發展，醫工合作逐漸成為醫療領域的新趨勢。在未來影像組學將通過多個中心合作對GC的異質性進一步挖掘，并實現對放射組學特征的標準化處理，它會有更為廣闊的臨床應用前景。

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（收稿日期：2024-01-02） （本文編輯：馬嬌）

①牡丹江醫學院附屬紅旗醫院放射科 黑龍江 牡丹江 157011

通信作者：蔡勝艷