馬蹄三部位生物活性初篩

摘 要：為探究馬蹄地上莖、皮、球莖三部位的生物活性，采用超聲輔助提取法得到馬蹄三部位的水提物和醇提物，分別評價其抗氧化、抑菌和體外降糖活性；同時利用果蠅II型糖尿病模型，考察馬蹄三部位原料的體內降糖降脂功效。結果表明，馬蹄三部位提取物都具有DPPH、ABTS+自由基清除能力和α-葡萄糖苷酶、α-淀粉酶抑制能力，且都與濃度呈一定劑量關系，馬蹄皮水提物的抗氧化效果最強，馬蹄地上莖水提物體外降糖作用最強；除黑曲霉外，馬蹄三部位提取物對其他三種種菌都有一定的抑制作用，尤其對金黃色葡萄球菌抑菌作用最強；馬蹄三部位均能降低果蠅體內的海藻糖、甘油三酯含量，且對總蛋白含量無顯著影響，以馬蹄皮降糖功效最強、馬蹄球莖降脂作用最強。

關鍵詞：馬蹄三部位；抗氧化性；抑菌性；果蠅II型糖尿病模型；降糖降脂作用

中圖分類號：S682.2+64 文獻標志碼：A 文章編號：1008-1038（2024）05-0040-08

DOI：10.19590/j.cnki.1008-1038.2024.05.007

Preliminary Screening of Biological Activity of Three Parts of Water Chestnut

GAO Zishan1， YANG Yi1， LI Jun1， XIE Zhenwei1， XIAO Yayong1， JING Siqun1*，

HUA Junli1， KANG Huiru1， XIAO Zhiping2， YANG Liubin3

（1. School of Food Science amp; Technology， Shaoguan University， Shaoguan 512005， China; 2. Lechang City Beixiang Guiyuan Water Chestnut Circulation Professional Cooperative， Lechang City， Lechang 512200， China; 3. College of Biology and Agriculture， Shaoguan University， Shaoguan 512005， China）

Abstract： The purpose of this paper is reveal the biological activity of its aboveground stem， its pericarp and bulb of the three parts form water chestnut. The ultrasonic assisted extraction method was used to obtain the water extract and alcohol extract of three parts of Eleocharis dulcis. With its ability to eliminate DPPH， ABTS+ free radicals， its inhibition zone and minimum inhibitory concentration against Staphylococcus aureus， Escherichia coli， Saccharomyces cerevisiae and Aspergillus niger， and its inhibitory effect on α- glucosidase and α-amylase was evaluated for its antioxidant， antibacterial， and in vitro hypoglycemic activities; At the same time， we used Drosophila type II diabetes model to investigate the hypoglycemic and lipid-lowering effects in vivo of three parts of water chestnut. The results showed that the extracts of three parts of E. dulcis all had DPPH， ABTS+ radical scavenging ability， and the inhibitory ability of α-glucosidase， α-amylase with a dose-effect relationship， and the water extract of pericarp from water chestnut has the strongest antioxidant effect while the water extract of its aboveground stem had the strongest hypoglycemic effect in vitro. In addition to A. niger， the extract from three parts of water chestnut had certain antibacterial effect on the other three kinds of bacteria， especially on S. aureus. The extracts from all three parts of water chestnut could reduce the contents of trehalose and triglyceride in Drosophila melanogaster， and had no significant effect on the contents of total protein while the water chestnu pericarp had the strongest hypoglycemic effect， and bulb of water chestnut had the strongest hypolipic effect.

Keywords： Three parts of water chestnut; antioxidant activity; antibacterial activity; drosophila type II diabetes model; hypoglycemic and lipid-lowering effects

馬蹄（Eleocharis dulcis （Burm. f.） Trin.）又稱荸薺，是單子葉莎草科荸薺屬多年生宿根性草本植物，皮薄汁多、口感脆甜，營養價值豐富，含有碳水化合物、蛋白質、脂肪、膳食纖維、鈣、磷、鐵、維生素等多種營養成分[1]，被視為南方“地下雪梨”、北方“江南人參”。馬蹄全株分為地上莖和地下球莖，通常以其地下球莖為食用部分，《本草綱目》中記載“荸薺能降火、補肺涼肝、消食化痰。其地上莖具有清熱利尿的作用[2]”。馬蹄既可食用亦可藥用，是一種優良且受大眾喜愛的藥食同源果蔬類食品。其球莖是一種傳統的藥食兩用資源，每100 g球莖中分別含有蛋白質1.5 g、粗纖維0.6 g、脂肪0.1 g、碳水化合物218 g，含有鈣、磷、鐵、胡蘿卜素、維生素B1，分別為 0.04、5、68、0.5、0.011 mg，還富含黃酮、多酚、甾 醇、多糖類等天然活性成分，具有多種生物活性功能，此外還含有抗癌消腫的有效成分——荸薺英[2]；馬蹄球莖果皮含有荸薺英、甾醇類、黃酮類、有機酸類和酯類等，荸薺皮干物質中總糖含量為54.87%（以葡萄糖計），總膳食纖維含量為13.03%[3]；在馬蹄球莖的皮和果肉之間還含有抗癌消腫的有效成分——荸薺英[4]。馬蹄地上莖含蛋白質11.2%、粗纖維26.0%、總黃酮0.42%、茶多酚1.4%及礦物元素錳126 mg/kg、鉀2.46×104 mg/kg、鈣3.22×103 mg/kg、硒0.079 6 mg/kg[5]。

國內外研究表明，馬蹄含有多糖類、多酚類、黃酮類、甾醇類、生物堿類、菲醌類等多種活性成分，具有抗氧化[6]、抑菌[7]、降血脂[8]、抗腫瘤[9]等多種生物活性功能。潘磊慶等[10]從荸薺皮中提取抑菌物質，發現荸薺英提取物對金黃色葡萄球菌、大腸桿菌、枯草芽孢桿菌和藤黃微球菌均有一定的抑制作用，且對金黃色葡萄球菌的抑制作用最強、持續性好；汪建紅[11]研究發現馬蹄皮色素具有較強的抗氧化活性，提取液對羥基自由基的清除率可達97.38%；何纖等[12]研究發現，馬蹄皮多酚具有抗氧化活性和抑制HepG-2細胞增殖的作用；楊小梅等[13]發現荸薺皮皂苷具有良好的亞硝酸鈉清除作用與阻斷亞硝胺合成作用。而針對馬蹄球莖、馬蹄地上莖的研究鮮見報道。

廣東韶關的始興頓崗鎮、韶關樂昌的北鄉鎮、樂城鎮、廊田鎮和長來鎮等是馬蹄主要產區，目前種植面積有2.3 hm2，尤其樂昌北鄉馬蹄以個大肉嫩、清甜多汁、爽脆無渣為特點而聞名省、港、澳市場。北鄉馬蹄是國家地理標志產品。高脂飲食已成為肥胖、高血糖、高血脂、動脈粥樣硬化和非酒精性脂肪性肝病等糖脂代謝性疾病的主要誘因[14]，并增加罹患心血管疾病和Ⅱ型糖尿病的風險。目前對馬蹄的生物活性研究主要集中在馬蹄皮活性成分的抗氧化活性和抑菌性上，有關馬蹄降糖活性的研究鮮見報道。本文以北鄉馬蹄的地上莖、皮、球莖三部位為原料，采用超聲輔助提取法得到相應部位的水提物、醇提物，評價三部位的體外抗氧化性、抑菌性、體外降糖活性、體內降糖降脂作用并做比較分析，研究首次揭示了馬蹄的降糖功效，以期對馬蹄資源高值化開發利用提供科學依據，為降糖候選天然產物提供新資源。

1 材料與方法

1.1 材料與儀器

1.1.1 材料與試劑

鮮馬蹄：‘桂蹄3號’，由廣東省韶關樂昌市北鄉鎮茅坪村李寶新家（實驗田）提供。

實驗微生物：金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）、大腸桿菌（Escherichia coli）、釀酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）、黑曲霉（Aspergillus niger），由韶關學院英東生物與農業學院微生物實驗室提供。

實驗動物：雄性黑檀體果蠅，由中山大學分子生物學與遺傳學實驗室提供。

1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（DPPH·），分析純，梯希愛化成工業發展有限公司；2，2-聯氮-二（3-乙基-苯并噻唑-6-磺酸）二銨鹽（ABTS+·），分析純，上海源葉生物科技有限公司；抗壞血酸、蘆丁、可溶性淀粉，分析純，上海源葉生物科技有限公司；葡萄糖，分析純，天津市大茂化學試劑廠；牛肉膏、蛋白胨，BR級，西隴科學股份有限公司；α-淀粉酶，50 units/mg，上海源葉生物科技有限公司；α-葡萄糖苷酶，25.4 units/mg，北京華邁科生物技術有限責任公司；DNS顯色劑，分析純，廣州和為醫藥科技有限公司；阿卡波糖，分析純，拜耳醫藥保健有限公司；對硝基苯-β-D-吡喃半乳糖苷（PNPG）韶關市威爾生物科技有限公司；對羥基苯甲酸甲酯、0.1%二甲雙弧，韶關市威爾生物科技有限公司；海藻糖測定試劑盒、甘油三酯測定試劑盒、總蛋白定量測試盒，南京建成生物工程研究所。

1.1.2 儀器與設備

FW-100多功能粉碎機，北京市永光明醫療儀器廠；DHG-9146電熱恒溫鼓風干燥箱，上海錦賦實驗儀器設備有限公司；RE-52AA旋轉蒸發器，上海雅榮生化設備儀器有限公司；YXQ-LB-100SⅡ立式壓力蒸汽滅菌器，上海博迅醫療生物儀器股份有限公司；GZ-250-GⅡ智能光照培養箱，韶關市廣智科技設備有限公司；LC-MiNi-4K迷你掌上離心機，上海力辰邦西儀器科技有限公司；SHE-3000G全波長多功能酶標分析儀，上海美譜達儀器有限公司。

1.2 方法

1.2.1 馬蹄三部位提取物的制備

（1）馬蹄三部位水提物的制備

參考張學柏[15]的方法，稍作修改。將新鮮馬蹄三部位樣品分別洗凈、風干、粉碎，先用石油醚脫脂，再用蒸餾水以料液比1∶15，超聲處理15 min后回流提取1.5 h，重復3次，合并提取液并抽濾，置于旋轉蒸發儀中減壓濃縮至浸膏，轉至平皿并于天平上稱質量，最后將其置于0～4 ℃冰箱中密封保存，備用。

（2）馬蹄三部位醇提物的制備

參考尹優等[16]的方法并稍作修改。將新鮮馬蹄三部位樣品分別洗凈、風干、粉碎，先用石油醚脫脂，再用95%乙醇以料液比1∶15，超聲處理15 min后回流提取1.5 h，重復2次，再用50%乙醇同上操作提取1次，合并提取液并抽濾，置于旋轉蒸發儀中減壓濃縮至浸膏，轉至平皿上稱質量，最后將其置于0～4 ℃冰箱中密封保存，備用。

1.2.2 馬蹄三部位提取物抗氧化活性評價

（1）樣液的制備

將馬蹄各部位提取物分別用對應溶劑溶解配制成0.2、0.4、0.6、0.8、1.0 mg/mL系列濃度溶液，以相同系列濃度的抗壞血酸和蘆丁標品溶液為陽性對照。

（2）對DPPH自由基清除能力的測定

參照賈娟等[17]的方法，稍作修改。在517 nm處測其吸光度A1；以等體積無水乙醇代替DPPH·溶液，其他操作同上，測吸光度A2；以等體積無水乙醇代替樣品溶液，測吸光度A0；每組進行3次平行。根據測得吸光度計算樣品對DPPH·清除率（公式1）和半數抑制率（IC50）。

DPPH·清除率/%=[1]×１００（1）

IC50值指的是當清除率為50%時所需抗氧化劑的濃度，IC50值越小，說明抗氧化能力越強。

（3）對ABTS+·清除能力的測定

參照霍達[18]的方法并稍作修改。在734 nm處分析吸光度，吸取200 μL樣液于96孔板中并在734 nm處測其吸光度A1；以等體積無水乙醇代替ABTS+·工作液，測吸光度A2；以等體積去離子水代替樣品溶液，測吸光度A0；每組進行3次平行。根據測得吸光度計算樣品對ABTS+·清除率公式（２）及半數抑制率（IC50）。

ABTS+·清除率/%=[1-]×１００（2）

1.2.3 馬蹄三部位提取物抑菌作用分析

（1）樣液的制備

將馬蹄各部位提取物分別用對應溶劑溶解配制成20 mg/mL的樣品溶液，再分別按50%、25%、12.5%、6.25%、3.125%稀釋系列濃度溶液；以0.2%山梨酸鉀溶液做陽性對照。

（2）抑菌圈、最小抑菌濃度（MIC）的測定

參考Saruchi等[19]方法進行抑菌圈分析，參考牛航迪等[20]方法分析最小抑菌濃度（MIC），不長菌的最低濃度即為該樣品的最小抑菌濃度。

1.2.4 馬蹄三部位降糖降脂活性分析

（1）樣液的制備

將馬蹄各部位提取物分別用對應溶劑溶解配制成0.2、0.4、0.6、0.8、1.0 mg/mL系列濃度溶液，以阿卡波糖標品溶液為陽性對照。

（2）對α-葡萄糖苷酶抑制能力的測定

參考胡潤鋒等[21]方法，略有修改。在96孔板中分別加入100 μL樣液和50 μL α-葡萄糖苷酶溶液，充分混勻后在37 ℃下孵育15 min使酶活化，再加入50 μL PNPG溶液，充分混勻后于37 ℃溫育10 min，最后加入100 μL濃度為0.1 mol/L的Na2CO3溶液以終止反應，于波長405 nm處測其吸光度。同時樣品對照組以等體積去離子水代替α-葡萄糖苷酶溶液，空白對照組以等體積去離子水代替樣品溶液，每組進行3次平行。根據測得吸光度計算樣品對α-葡萄糖苷酶的抑制率（公式3）及半數抑制率（IC50）。

α-葡萄糖苷酶的抑制率/%=1×100（3）

（3）對α-淀粉酶抑制能力的測定

參考李旭東等[22]方法，略有修改。在離心管中分別加入50 μL α-淀粉酶溶液和100 μL樣液，搖勻后在37 ℃下孵育15 min使酶活化后，再加50 μL 1%可溶性淀粉溶液，搖勻后于37 ℃溫育10 min，最后加入5 μL 濃度為1 mol/L的DNS溶液進行顯色，沸水浴10 min進行滅酶，待冷卻至室溫后用蒸餾水定容至10 mL，從中取100 μL加入96孔板中并于波長540 nm處測其吸光度。同時樣品對照組以等體積去離子水代替α-淀粉酶溶液，空白對照組以等體積去離子水代替樣品溶液，每組進行3次平行。根據測得吸光度計算樣品對α-淀粉酶的抑制率公式（4）及半數抑制率（IC50）。

α-淀粉酶的抑制率/%=1-×100（4）

1.2.5 體內降糖降脂作用分析

果蠅培養基的制備參照羅昕艷等[23]方法進行，高糖/高脂培養基的制備是在普通培養基基礎上，再加入重量為培養基重量的20%蔗糖/20%棕櫚酸。

實驗組分為正常對照組、模型組、陽性對照組和給藥組，實驗分組見下表1。把挑選出來的雄果蠅隨機分為正常組和實驗組共6組，每組3管，每管30只果蠅。正常對照組的果蠅使用普通培養基喂養，其余果蠅用高糖或高脂培養基連續喂養3 d后，再隨機分為模型組和給藥組喂養4 d，最后檢測各項指標。

按照試劑盒所附說明書的方法分別測定果蠅體內海藻糖、甘油三酯及蛋白質的含量。

1.2.6 數據處理

數據用“x±s”表示，采用Microsoft Excel 2010軟件、SPSS 22.0統計軟件進行整理，Origin 2021繪圖。

2 結果與分析

2.1 馬蹄三部位的抗氧化性

2.1.1 DPPH自由基的清除能力

由圖1可知，在0.2～1.0 mg/mL的濃度范圍內，馬蹄各部位提取物都具有DPPH自由基清除能力，且與濃度呈劑量-效應關系。馬蹄皮水提物、馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮醇提物、馬蹄地上莖醇提物、馬蹄球莖醇提物、馬蹄球莖水提物、蘆丁、抗壞血酸對DPPH·的IC50值分別為0.534±0.013、0.544±0.004、0.574±0.013、1.739±0.201、1.174±0.022、3.328±0.227、0.180±0.024、0.043±0.003 mg/mL，以馬蹄皮水提物的抑制作用最強，但皆弱于蘆丁、抗壞血酸。

2.1.2 ABTS+自由基的清除能力

由圖2可知，在0.2～1.0 mg/mL的濃度范圍內，馬蹄各部位提取物都具有ABTS+自由基清除能力，且與濃度呈劑量-效應關系。馬蹄皮水提物、馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮醇提物、馬蹄地上莖醇提物、馬蹄球莖醇提物、馬蹄球莖水提物、蘆丁、抗壞血酸對ABTS+·的IC50值分別為2.686±0.211、3.647±0.161、4.199±0.123、4.629±0.428、7.969±1.103、4.429±0.523、1.248±0.026、0.094±0.004 mg/mL，以馬蹄皮水提物抑制作用最強，但皆弱于蘆丁、抗壞血酸。

2.2 馬蹄三部位的抑菌性

2.2.1 馬蹄三部位抑菌圈作用效果

由表2可知，馬蹄各部位提取物對金黃色葡萄球菌的抑制作用最強的是馬蹄地上莖水提物（13.1 mm），抑制作用最弱的是馬蹄球莖水提物（10.3 mm）；對大腸桿菌的抑制作用最強的是馬蹄球莖水提物（11.5 mm），抑制作用最弱的是馬蹄地上莖水提物（9.5 mm）；對釀酒酵母的抑制作用最強的是馬蹄球莖醇提物（11.8 mm），抑制作用最弱的是馬蹄地上莖醇提物（8.1 mm）；馬蹄各部位提取物對黑曲霉沒有明顯抑制效果。

綜上所述，馬蹄各部位提取物都具有一定的抑菌作用，其中對細菌的抑制效果較好，尤其對金黃色葡萄球菌最好；對大腸桿菌和釀酒酵母也有一定的抑制作用；而對黑曲霉沒有明顯的抑制效果。

2.2.2 馬蹄三部位最小抑菌濃度（MIC）

由表3可知，馬蹄各部位提取物對除黑曲霉外的其他所試菌種均有不同程度的抑制作用。其中對金黃色葡萄球菌，地上莖醇提物和皮醇提物效果最強（6.25%）；對大腸桿菌的抑制效果皮醇提物效果最強（6.25%）；對釀酒酵母抑制效果最強的是馬蹄地上莖醇提物、馬蹄皮醇提物（12.5%），馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮水提物和馬蹄球莖水提物的效果相近（100%）；馬蹄各部位提取物對黑曲霉沒有抑制效果。這是由于各部位有效成分的組成及含量有差異所致。

2.3 馬蹄三部位降糖降脂活性

2.3.1 對α-葡萄糖苷酶抑制作用

由圖4可知，在0.2～1.0 mg/mL的濃度范圍內，馬蹄各部位提取物的對α-葡萄糖苷酶均有一定的抑制作用，且呈一定的量效關系。阿卡波糖、馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮水提物、馬蹄皮醇提物、馬蹄地上莖醇提物、馬蹄球莖醇提物及馬蹄球莖水提物對α-葡萄糖苷酶的IC50值分別為0.049±0.011、0.868±0.023、0.905±0.028、1.080±0.034、1.452±0.092、1.657±0.121 mg/mL及1.859±0.043 mg/mL，以馬蹄地上莖水提物的抑制作用最強。

2.3.2 對α-淀粉酶抑制作用

由圖5可知，在0.2～1.0 mg/mL的濃度范圍內，馬蹄各部位提取物對α-淀粉酶均具有一定的抑制作用，且呈一定的量效關系。阿卡波糖、馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮水提物、馬蹄皮醇提物、馬蹄地上莖醇提物、馬蹄球莖水提物及馬蹄球莖醇提物樣品對α-淀粉酶的IC50值分別為0.018±0.002、0.847±0.037、1.044±0.037、1.215±0.065、1.706±0.116、1.884±0.128、2.011±0.139 mg/mL，以馬蹄地上莖水提物抑制作用最強。

2.3.3 體內降糖降脂作用

由圖6可知：與正常對照組相比，高糖模型組果蠅體內的海藻糖、甘油三酯含量均極顯著升高（P＜0.01），且總蛋白含量無顯著變化即對果蠅生長無顯著影響。

說明高糖誘導果蠅II型糖尿病模型建模成功。與高糖模型組相比，馬蹄地上莖組、馬蹄皮組、馬蹄球莖組的海藻糖、甘油三酯含量均極顯著降低（P＜0.01），且總蛋白含量無顯著變化，故各樣品組均有一定的體內降糖功效，以馬蹄皮組作用最強。

由圖7可知，與正常對照組相比，高脂模型組果蠅體內的海藻糖、甘油三酯含量均極顯著升高（P＜0.01），且總蛋白含量無顯著變化即對果蠅生長無顯著影響，說明建模成功。與高脂模型組相比，馬蹄地上莖組、馬蹄皮組、馬蹄球莖組的海藻糖、甘油三酯含量均極顯著降低（P＜0.01），且總蛋白含量無顯著變化，故各樣品組均有一定的體內降脂降糖功效，以馬蹄球莖組作用最強。

綜上所述，馬蹄三部位樣品均能極顯著降低高糖高脂誘導的果蠅Ⅱ型糖尿病模型的海藻糖及甘油三酯含量，且對其總蛋白含量無顯著影響，故馬蹄三部位均有一定的體內降糖降脂作用。

3 結論

綜上，馬蹄三部位提取物都具有一定的抗氧化活性，其中馬蹄皮水提物的抗氧化效果最好，其次是馬蹄地上莖水提物、馬蹄皮醇提物；馬蹄三部位提取物都具有一定的抑菌作用。就抑菌效果而言，其中對細菌的抑制效果較好，尤其對金黃色葡萄球菌最好；對大腸桿菌和釀酒酵母也有一定的抑制作用；而對黑曲霉沒有明顯的抑制效果。就最小抑菌濃度而言，馬蹄皮醇提物的抑菌效果最好，其次是馬蹄地上莖醇提物和馬蹄球莖醇提物，即馬蹄各部位的醇提物的抑菌效果較為明顯；馬蹄三部位提取物均具有一定的體外降糖作用，其中馬蹄地上莖水提物的效果最好，其次是馬蹄皮水提物、醇提物。馬蹄皮、球莖及地上莖三部位組均能極顯著降低高糖高脂誘導的果蠅Ⅱ型糖尿病模型的海藻糖及甘油三酯含量，且對其總蛋白含量無顯著影響，則馬蹄三部位均具有一定的體內降糖降脂作用，以馬蹄皮降糖功效最強，以馬蹄球莖降脂作用最強。馬蹄地上莖體現了一定的抗氧化、抑菌及降糖活性，它是否可作為藥用資源尚需做進一步的研究。

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收稿日期：2024-02-20

基金項目：廣東省駐鎮幫鎮扶村農村科技特派員項目（第2批）（KTP20210164）；韶關學院2022年度大學生創新創業訓練計劃（202210576018）；2024年度廣東省科技創新戰略專項資金（大學生科技創新培育）重點項目（pdjh2024a336）；2023年廣東省普通高校重點領域專項（科技服務鄉村振興）資金資助（2023ZDZX4054）；韶關學院“雙百行動”專項

第一作者簡介：高紫珊（2001—），女，在讀本科，專業為食品質量與安全

*通信作者簡介：敬思群（1966—），女，教授，博士，主要從事植物功能因子及功能食品開發工作