超聲影像組學在腎炎組織學分型中的應用價值

摘要：目的 探討基于灰階超聲圖像的超聲影像組學技術對腎小球腎炎組織學分型的鑒別診斷價值。方法 納入204例患者的腎穿刺活檢病理結果和超聲資料，根據病理結果分為膜性腎病組133例和系膜增生性腎小球腎炎組71例。由2位醫師對超聲影像進行勾畫并提取影像組學特征，對獲得的全部組學特征數據通過最大相關和最小冗余算法（mRMR）初步篩選超聲影像組學特征，然后利用經最小絕對收縮和選擇算子（LASSO）算法從已篩選特征中選擇最優有效特征，并利用隨機森林（RF）、支持向量機（SVM）、邏輯回歸（LR）、K近鄰（KNN）法4種分類器建立預測模型。所有病例按照7︰3比例隨機分為訓練集和驗證集，4種模型分別利用訓練集訓練后，在驗證集中驗證，通過比較受試者工作特征（ROC）曲線、Delong檢驗、GiViTI校準曲線，選擇最佳預測模型。采用決策曲線分析評估模型的臨床實用性。結果 從每幅圖像提取837個影像組學特征，經mRMR+LASSO算法共篩選出16個有意義的特征。RF、SVM、LR、KNN 4種預測模型中表現最好的是LR模型，其ROC曲線下面積為0.944，特異度為0.867，敏感度為0.878。GiViTI校準曲線提示模型具有較好的準確度（P＞0.05），決策曲線顯示預測模型具有較好的臨床實用價值。結論 超聲影像組學對較為常見的腎小球腎炎組織學類型具有較好的鑒別能力，具有良好的應用前景。

關鍵詞：超聲檢查；影像組學；腎小球腎炎；機器學習；預測模型

中圖分類號：R445.1，R692.31 文獻標志碼：A DOI：10.11958/20231935

The application value of ultrasound radiomics in the histological classification of nephritis

WANG Zhong， ZHAO Jingwen， WANG Tianchi， TANG Ying△

Department of Ultrasonograph， Tianjin First Central Hospital， Tianjin 300192， China

△Corresponding Author E-mail： drtang2002@aliyun.com

Abstract： Objective To explore the application value of ultrasound radiomics technology based on grayscale ultrasound images in the differential diagnosis of histological classification of glomerulonephritis. Methods A total of 204 patients with renal biopsy were selected from our hospital， and according to pathological results， they were divided into the membranous nephropathy group （n=133） and the mesangial proliferative glomerulonephritis group （n=71）. The ultrasound images were sketched and the image omics features were extracted by two physicians.nbsp; The pathological results and ultrasound data of renal biopsy were collected from the two groups， and the ultrasound radiomics features were preliminarily screened by the maximum correlation and minimum redundancy algorithm （mRMR） algorithm for all the obtained omics feature data. Then the optimal effective features were selected from the screened features by minimum absolute shrinkage and selection operator （LASSO） algorithm， and random forest （RF）， support vector machine （SVM）， logistic regression （LR）， four kinds of classifiers of K-nearest neighbor （KNN） method were used to establish a prediction model. All cases were randomly divided into the training set and the validation set according to the ratio of 7∶3， and the four models were trained by the training set， and then validated in the validation set， and the best prediction model was selected by comparing the receiver operating characteristic （ROC） curve， Delong test and GiViTI calibration curve. Decision curve analysis （DCA） was used to evaluate the clinical utility of the model. Results The radiomics method was used to extract 837 radiomics features per image， and 16 meaningful features were finally screened out by using the mRMR + LASSO algorithm. Among the four prediction models of RF， SVM， LR and KNN， the best performing model was LR model， with the AUC of 0.944， the specificity of 0.867 and the sensitivity of 0.878. The GiViTI calibration curve showed that the model had good accuracy （P＞0.05）， and the decision curve showed that the prediction model had good clinical practical value. Conclusion Ultrasound radiomics has a good ability to distinguish the more common histological types of glomerulonephritis， and is a non-invasive method with good application prospects.

Key words： ultrasonography; radiomics; glomerulonephritis; machine learning; prediction model

腎小球腎炎是一種常見且多發性疾病，我國的發病率約為10%［1］，成為繼心腦血管疾病、糖尿病之后的又一公共健康問題。腎小球腎炎組織學分型復雜，其中膜性腎病（membranous nephropathy，MN）和系膜增生性腎小球腎炎（mesangial proliferative glomerulo nephritis，MsPGN）是最為常見的類型，對二者的準確診斷和鑒別具有重要意義。目前，腎穿刺活檢仍是該病組織學分型的“金標準”［2］。但因其為有創性檢查，存在一定并發癥風險。超聲作為腎臟疾病的首選檢查方法，具有無創、便捷等優勢，已在臨床廣泛應用，但僅限于形態學的常規診斷，少見用于腎小球腎炎的組織學診斷研究。影像組學的概念是由荷蘭學者Lambin于2012年提出，即高通量地從放射影像中提取大量的影像特征［3］。影像組學方法無需活檢、可重復檢測等優勢對于臨床尤其重要［4］。目前的影像組學研究多是從診斷圖像中提取定量、可重復的信息，包括人眼難以識別或量化的復雜模式，用于解決臨床問題。而診斷圖像的選擇大部分是基于CT、MRI或PET-CT影像，對于超聲圖像的組學研究較少。本文利用影像組學方法提取腎臟二維超聲圖像的影像組學特征，并與穿刺活檢病理結果對照，探討超聲診斷對腎小球腎炎組織學類型的應用價值。

1 對象與方法

1.1 研究對象 納入2021年1月—2022年9月天津市第一中心醫院腎科住院的204例患者。納入標準：（1）因血尿、蛋白尿、腎功能不全等原因住院且行超聲引導下腎臟穿刺活檢。（2）病理明確證實為MN或MsPGN。排除標準：（1）不同病理類型共存的患者，如MN合并MsPGN。（2）移植腎患者。（3）腎臟占位性病變。（4）超聲圖像不清晰。（5）有其他圖像冗余信息。將入組患者的超聲圖像以DICOM格式導出并脫敏，隱去患者相關信息。以腎穿刺病理結果為標準分為MN組（133例）和MsPGN組（71例）。

1.2 超聲檢查及腎穿刺活檢 采用國產邁瑞-DC-8彩色超聲診斷儀、3.5 MHz凸陣探頭進行檢查。患者俯臥位，腹部墊高，于右側腰背部腎區掃查。超聲圖像深度取16 cm，增益、動態范圍等圖像調節參數相同。檢查者在獲取右腎最大長軸和最大橫切面影像后，測量大小并存圖。超聲檢查評估完成后，患者保持體位不變，立即進行超聲引導下腎臟穿刺活檢。為了確保圖像數據的一致性，所有患者均由具有高級職稱的同一醫師在相同儀器上進行操作。腎活檢在利多卡因局麻下進行，使用自動活檢槍及16 G活檢針，每例患者取2～3針，由病理醫生現場確認取材是否成功。成功后分別經光學顯微鏡及電子顯微鏡觀測。

1.3 超聲影像組學建模及評估

1.3.1 圖像標注 使用3D Slicer軟件進行圖像標注及特征提取。選取腎臟長軸二維灰階圖像，由2名具有中級或以上職稱的醫師進行圖像標注。由于腎小球腎炎的病理改變主要發生在腎實質，故通過手動勾畫腎臟實質感興趣區（region of interest，ROI），并進行影像組學特征提取，完成后保存圖像及組織學特征信息。見圖1。

1.3.2 特征提取 超聲影像組學特征分為形態學特征和紋理特征。其中，形態學特征指可以對ROI形態進行描述的特征，如灰階圖像的長度、面積、周長等；紋理特征指可以反映醫學影像紋理的特征，通過統計、建模、變換等方法對圖像不同灰度級進行描述，可分為一階特征、二階特征和高階特征。一階特征包括能量、極值、中值、平均值、均方差、標準差等；二階特征包括灰度共生矩陣、灰度游程矩陣等；高階特征包括灰度差分矩陣、灰度區域大小矩陣等。圖像特征的提取標準以可重復性高、信息量大、無冗余等為佳。

1.3.3 特征篩選 通過最大相關和最小冗余算法（maximum relevance and minimum redundancy，mRMR）初步篩選超聲影像組學特征，利用經最小絕對收縮和選擇算子（the least absolute shrinkage and selection operator，LASSO）將不重要的特征系數降為0，保留有效特征。

1.3.4 模型構建和評估 建立4種機器學習統計模型，包括隨機森林（random forest，RF）、支持向量機（support vector machine，SVM）、邏輯回歸（Logistic regression，LR）、K近鄰（K-nearest neighbour，KNN）法，將所有病例按照7∶3比例隨機分為訓練集和驗證集，4種模型分別利用訓練集訓練，之后在驗證集中驗證該模型的準確性。

1.4 統計學方法 應用SPSS 22.0軟件進行數據分析。若符合正態分布的計量資料以[[x] ±s

]描述，組間比較采用t檢驗；若不符合正態分布，采用M（P25，P75）描述。采用Delong檢驗比較模型在兩數據集受試者工作特征（ROC）曲線及曲線下面積（AUC），選擇最佳預測模型。繪制GiViTI校準曲線評估模型的一致性，決策曲線分析（decision curve analysis，DCA）評估模型的實用性。以P＜0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 患者基本信息 204例患者中男130例，女74例，年齡16～77歲，平均（47.2±15.5）歲。MN組中男81例，女52例，年齡17～76歲，平均（51.9±12.0）歲；MsPGN組中男49例，女22例，年齡16～77歲，平均（44.9±18.9）歲；MN組年齡高于MsPGN組（t=2.326，P＜0.05）。2組性別比例差異無統計學意義（χ2=1.318，P＞0.05）。

2.2 影像組學特征提取結果 每幅圖像提取837個影像組學特征，其中形態特征93個，紋理特征744個，之后通過mRMR+LASSO算法最終篩選出16個影像組學特征（圖2），均屬于紋理特征子集（wavelet），包括5個一階特征（Firstorder）：LHH一階-平均值（Firstorder-Mean），LHL一階-最大值（Firstorder-Maximum），LHH一階-中值（Firstorder-Median），LHH一階-峰度（Firstorder-Kurtosis），HLH一階-平均值（Firstorder-Mean）；3個灰度游程矩陣（gray level run length matrix，GLRLM）：HHH灰度游程矩陣-長游程低灰度強調度（GLRLM-Long Run Low Gray Level Emphasis），LLH灰度游程矩陣-游程熵（GLRLM-Run Entropy），LLH灰度游程矩陣-短游程高灰度強調度（GLRLM-Short Run High Gray Level Emphasis）；3個灰度差分矩陣（gray level dependence matrix，GLDM）：LHH灰度差分矩陣-低灰度強調度（GLDM-Low Gray Level Emphasis），HLH 灰度差分矩陣-低灰度強調度（GLDM-Low Gray Level Emphasis），LHL灰度差分矩陣-依賴方差（GLDM-Dependence Variance）；4個灰度區域大小矩陣（gray level size zone matrix，GLSZM）：LHL灰度區域大小矩陣-小區域低灰度強調度（GLSZM-Small Area Low Gray Level Emphasis），LHH灰度區域大小矩陣-區域熵（GLSZM-Zone Entropy），HLH灰度區域大小矩陣-小區域低灰度強調度（GLSZM-Small Area Low Gray Level Emphasis），HLL灰度區域大小矩陣-小區域高灰度強調度（GLSZM-Small Area High Gray Level Emphasis）；1個領域灰度差矩陣（neighbourhood gray tone difference matrix，NGTDM）：領域灰度差矩陣-強度（NGTDM-Strength）。

2.3 預測模型在訓練集和驗證集中的檢驗效能比較 應用4種機器學習算法（LR、KNN、SVM、RF）建立腎小球腎炎組織學類型的預測模型，通過ROC曲線評估模型的區分度和預測效能。4種機器學習模型在訓練集和驗證集中的檢驗效能見表1，ROC曲線見圖3。經Delong檢驗評估同一模型在訓練集和驗證集中的AUC，結果顯示差異無統計學意義（P＞0.05）。在訓練集中，SVM的AUC最大，在驗證集中，LR的AUC最大。因此，LR和SVM模型均具有較好的區分度。

2.4 模型的校準能力比較 繪制LR與SVM預測模型GiViTI校準曲線，評價預測模型的校準能力。LR模型與SVM模型的GiViTI校準曲線均接近理想曲線（45°對角平分線），見圖4，其預測概率與實際概率平均絕對誤差分別為0.192 4和0.194 1，提示LR模型與實際觀測概率更接近。因此，選擇LR模型為最終預測模型。

2.5 模型的決策曲線分析 采用DCA曲線評估模型的臨床實用性。結果顯示，當預測概率值在0～1時，LR模型對患者發生MN（或MsPGN）的風險預測具有臨床實用價值，見圖5。

橫坐標代表潛在風險閾值，縱坐標代表凈收益，觀察預測模型DCA曲線與Treat All及Treat None曲線的相對位置關系：如果待評估曲線位于Treat All曲線上方，并且與Treat None曲線有明顯的分離，通常表明該模型具有一定的臨床價值。

3 討論

3.1 腎小球腎炎的診療現狀 慢性原發性腎小球腎炎（chronic primary glomerulo nephritis， CPGN）是指由多種病因引起、多種病理類型組成的原發于腎小球的一組免疫性炎癥性疾病，MN和MsGPN是最為常見的兩種類型。由于患病腎臟存在進行性損害，最終可發展為終末期腎臟疾病（end stage renal disease，ESRD），必須依靠透析或腎移植維持生命。兩者臨床表現相似，且發病隱匿，但治療方案截然不同，因此早期及時鑒別診斷至關重要。

目前臨床工作中，尿常規、血常規等生化檢驗與常規的影像學檢查方法，如超聲、CT等對CPGN的分型鑒別均不具有特異性。常規超聲主要通過對病腎體積形態、腎實質回聲強弱、血流信號豐富程度等方面進行分析。腎炎早期，超聲顯示腎臟體積大小、皮髓質回聲強弱等均可正常，皮質與髓質分界清晰，血流信號豐富，提示腎臟損害程度較輕，此時血肌酐等反映腎臟功能的生化指標亦可正常。隨著病程發展和病情加重，腎臟開始出現萎縮趨勢，腎被膜不光滑，腎皮質變薄、回聲增強，血流信號豐富程度減弱，提示腎臟損害程度加重，血肌酐等指標出現異常。腎炎終末期，超聲顯示腎臟明顯萎縮，長度一般小于8 cm，甚至萎縮至6～7 cm，被膜不光滑、皮質變薄、回聲明顯增強，甚至腎內結構不清，血流信號幾乎消失，成為偏強回聲團塊，即無功能腎。此時超聲圖像結合臨床與化驗，診斷一般無困難，但此時患者已失去最佳治療時機。腎炎病變在常規超聲影像上雖有一定表現，但“回聲增強、分界清晰”等具體描述更依賴于操作者的經驗而無量化指標，對組織學分型鑒別診斷價值有限。王天馳等［5］通過對移植腎實質性病變的研究發現常規超聲方法診斷效能較低。超聲引導下腎穿刺活檢是一種有創性檢查方法，存在術后大出血、感染等并發癥風險，并且不適于患者病情進展的跟蹤觀察。

近年來隨著數字醫療與人工智能（artificial intelligence，AI）技術的進步，影像組學得到快速發展。將影像組學方法應用于超聲圖像中即為超聲影像組學，超聲影像組學能挖掘人眼不能識別的超聲圖像微觀特征［6］，并建立組學預測模型，為醫師提供更多的決策依據。超聲影像組學技術由于無創、可重復檢測等優勢，正逐漸成為新的研究熱點。

3.2 超聲影像組學研究方法和紋理特征意義 本研究應用超聲影像組學技術對腎臟灰階超聲圖像進行了分析，其中每幅圖像提取了837個特征。但是大量的圖像特征容易導致最優模型建立困難，因此影像組學研究中一般會使用降維和特征選擇方法來減少用于最終建模的特征數量［7］。在特征篩選階段，筆者最終采用“mRMR＋LASSO算法”，從837個特征中篩選出了16個有效組學特征，其中特征系數＞0者表示該特征對MN為正相關特征，系數＜0者表示該特征對MsGPN為正相關特征，系數絕對值越大表示權重占比越大。該16個有效特征均為紋理相關特征。紋理一般指從圖像中觀察到的圖像像素的灰度變化規律，人們將圖像中存在的局部不規則的、宏觀有規律的特征稱為紋理［8］。超聲圖像紋理的產生是由于不同組織之間、同一組織正常部分與病變部分之間對超聲波束吸收、反射、衰減的不同所致，故紋理是一種反映圖像中同質現象的特征，可以通過變換等方法對圖像不同灰度級進行描述，對于超聲圖像間細微差異具有較好的分辨能力。楊熠等［9］對比了不同組織學腎臟腫瘤的影像組學特征，發現紋理特征能夠通過體現圖像中像素灰度值的分布和關系定量表現圖像異質性。本研究篩選的16個均是紋理特征的結果也說明了紋理對于識別影像特征的重要性，這也與相關報道［10］相符。

3.3 超聲影像組學的發展現狀及本研究的創新之處 本研究針對MN和MsPGN的鑒別診斷問題，將所有病例按照7∶3分為訓練集和驗證集，以訓練集建立4種機器學習統計模型，并在驗證集中驗證，最終結果表明4種模型診斷效能不盡相同，AUC為0.908～0.944，其中表現最好的是LR模型。LR是一種廣義線性回歸模型，可操作性較強，應用廣泛。陳劍霖等［11］利用邏輯回歸算法對移植腎功能延遲恢復進行了預測，預測準確率約為0.73，亦證明具有較好的診斷價值。

影像組學尚處于探索研究階段，目前尚沒有任何一種影像組學技術能獨立應用于臨床診斷，現階段影像組學的主要應用多為無創早期診斷、療效預測、腫瘤分期分型、生存分析等［12］。Suarez-Ibarrola等［13］總結了影像組學在腎臟腫瘤中的4方面應用，包括：腎腫瘤的良惡性鑒別、腫瘤細胞核分級、預測分子生物標志物的臨床效能及患者預后預測。Lim等［14］則總結了影像組學在移植腎臟中的應用。在前期研究中發現，目前對于腎臟的超聲影像組學研究對象包括原位腎和移植腎，研究方向分為兩大類，一類是針對占位性病變的常規超聲圖像［15］及超聲造影圖像［16］，二是針對腎臟彌漫性病變，如對于腎臟纖維化的超聲影像組學研究［17］。而本研究提出了新的思路，即選擇的研究方向為原位腎的主觀視覺上不易鑒別的MN和MsGPN兩種腎小球病變，以發掘組學對非視覺信息的處理優勢，從而更好地體現組學輔助診斷效果。隨著影像組學圖像標準化、模型模塊化、深度學習等方面研究的深入，最終形成醫師綜合診斷+影像組學輔助診斷的模式也許將成為可能。

3.4 本研究的局限性 （1）本研究中MN和MsGPN兩組患者存在年齡差異。盡管文獻報道MN以50歲以上人群為主［18］，但這是否會影響影像組學模型的評價性能，仍需大樣本研究予以證實。（2）圖像描記使用手動方法，效率較低，今后的研究中會進一步使用深度學習提高效率。（3）為單中心研究，樣本數量相對較小，今后可開展多中心聯合研究，豐富數據庫。

綜上，超聲影像組學作為近年來新興起的影像分析方法，具有無創、方便、可重復等優點，本研究中所構建的LR模型對腎小球腎炎組織學類型具有較好的診斷效能及臨床實用價值，擁有良好的應用前景。

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（2023-12-18收稿 2024-06-28修回）

（本文編輯 李鵬）

基金項目：國家自然科學基金資助項目（82172031）；天津市科技計劃項目（21JCYBJC01800）

作者單位：天津市第一中心醫院超聲科（郵編300192）

作者簡介：王眾（1973），男，副主任醫師，主要從事超聲診斷方面研究。E-mail：wangz588828@qq.com

△通信作者 E-mail：drtang2002@aliyun.com