套作玉米對華中五味子幼苗生長及根際土壤微生物群落的影響

摘" 要" 玉米套作如何影響華中五味子（Schisandra sphenanthera Rehd.et Wils） 幼苗生長及根際微生物群落結構尚不清楚。本研究通過大田試驗將華中五味子與玉米套作，探究套作對華中五味子植株生物量的影響，并使用高通量測序技術對華中五味子根際土壤的細菌、真菌群落結構進行測定。結果表明，套作增加華中五味子生物量（莖長、地徑、地上部分干質量、地下部分干質量）。此外，和單作相比，與玉米套作顯著改變了華中五味子土壤微生物群落結構，且提高了部分與華中五味子生物量呈正相關根際促生菌如Pseudomonas（假單胞菌）、Gaiella、Kotlabaea等的豐度。且這些與華中五味子呈正相關的細菌、真菌受氮、磷、鋁等及部分微量元素調控。本研究將為華中五味子幼苗管理提供候選方案及相關理論依據。

關鍵詞" 華中五味子; 套作與單作; 生物量; 根際微生物; 根際微生物溯源

doi：10.7606/j.issn.1004-1389.2024.08.011

https：//doi.org/10.7606/j.issn.1004-1389.2024.08.011

收稿日期：2023-07-04" 修回日期：2023-09-13

基金項目：國家重點研發計劃 （2022YFD1602000，2019YFD1712600）；中央引導地方科技發展專項資助（2022ZY1-CGZY-02，2022ZY1-CGZY-03）。

第一作者：孫萌迪，女，碩士研究生，從事微生態研究。E-mail：13204655634@163.com

通信作者：李玉龍，男，博士，從事微生態相關研究。E-mail：leeeyulong@163.com

華中五味子（Schisandra sphenanthera Rehd.et Wils）為木蘭科（Magnoliaceae）五味子屬多年生落葉木質藤本植物，主要分布于秦巴山區的陜西、四川、湖北等地［1］。其干燥成熟果實為藥材南五味子，有收斂固澀、益氣生津、補腎寧心之功效，抗氧化、保肝效果明顯［2-5］，收錄于《中華人民共和國藥典》（2020版）［6］。華中五味子鮮果顏色鮮艷，口感良好，秦巴山區產地也大量用作水果食用。目前市場上的華中五味子主要來源于野生資源。隨著近年來華中五味子在藥材和水果領域的需求激增，野生資源由于缺乏科學管護導致產量不穩定、質量不均一，難以滿足市場的需求。加之野生華中五味子大多生長于陡坡、林下，人工采摘成本高。規模化科學種植華中五味子是產業發展的必然選擇。

華中五味子喜溫暖濕潤氣候和肥沃、排水好、微酸性腐殖土環境。盛果期華中五味子植株在陽光比較充足地塊生長良好，但幼苗移栽1" a～2 a內在強光環境下生長緩慢，生產中習慣采取搭遮陽網、搭棚等措施降低強光對幼苗的照射。雖然效果明顯，但生產和管理成本明顯提升，因此選擇合適的華中五味子幼苗管理方式對于降低生產成本具有重要的意義。基于此，本研究以1 a生移栽的華中五味子與玉米套作，探究在玉米為華中五味子幼苗遮陰的條件下，華中五味子的生長及土壤理化性質及根際土壤微生物群落的改變情況，以期為華中五味子幼苗管理提供候選方案。

1" 材料與方法

1.1" 試驗方案

試驗于2020-2021年在柞水縣下梁鎮" （33.6822° N，109.1112° E）開展。共設置3個處理，包括華中五味子單作、玉米單作、玉米和華中五味子套作。試驗方案采用隨機區組設計，共分3個區組，每個區組劃分3個小區。每個小區面積" 2.4 m×1.8 m=4.32 m2，小區內行間距為60 cm，每行長度為2 m。華中五味子種苗于2020年11月種植，每行種植5株，間距為40 cm。玉米于2021年5月種植，玉米單作小區行間距為60 cm，每行株間距40 cm，種植5株。套種處理玉米種植于每行華中五味子中間位置，每行種植5株玉米。整塊試驗大田統一施肥量，其中氮肥（N）用量為120 kg/hm2、磷肥（P2O5）100"" kg/hm2、鉀肥（K2O）為 110" kg/hm2均勻撒施。

1.2" 樣本和數據采集

土壤樣品采集及生物量統計于2021年10月進行，每個小區單作處理在中間隨機選取9株華中五味子或玉米植株，套作處理分別選取9株華中五味子及相鄰的玉米植株測量華中五味子莖長、地徑、地下部分干質量和地上部分干質量及玉米株高、單株生物量。再從9株中選取3個華中五味子或玉米樣本，將附著在根上的土壤一起挖出，用滅菌后的牙刷將附著在根際上的土壤刷下，混合后收集到無菌自封袋中，放入冰盒，迅速拿回實驗室，置于- 80 ℃冰箱冷凍保存。玉米和華中五味子測量根長后，于60" ℃烘箱中烘干稱量。各處理3個小區均用以上方法采樣，最終各處理均采集3份根際玉米或華中五味子土壤樣品。本試驗共采集4個處理樣本，分別為：套作玉米（IM）、單作玉米（SM）、套作華中五味子（IS）及單作華中五味子（SS）。

1.3" 土壤理化性質測定及土壤總DNA提取

采用全自動間斷化學分析儀 （Westco SmartChem 300，Italy） 測定土壤銨態氮、硝態氮含量［7-8］。采用重鉻酸鉀容量法［9］測定有機質含量。土壤微量元素含量參考《HJ 780-2015 土壤和沉積物無機元素的測定波長色散X射線熒光光譜法》采用X-RAY熒光譜儀進行測定。經消毒后的土壤，利用試劑盒（MoBio PowerSoil" DNA Isolation Kit），根據說明書提示提取土壤樣品基因組DNA。

1.4" 高通量測序及數據分析

對12個獨立的樣本進行細菌16S rDNA和真菌ITS rDNA基因的高通量測序。細菌測序前端引物為338F “ACT CCT ACG GGA GGC AGC A”，后端引物為806R “GGA CTA CHV GGG TWT CTA AT”。真菌測序設計前端引物為ITS5-1737-F“GGA AGT AAA AGT CGT AAC AAG G”。后端引物為ITS2 “GCT GCG TTC TTC ATC GAT GC”。將擴增后的序列建庫并在Illumina PE250測序平臺測序。

使用Trimmomatic軟件［10］對測序結果進行質控并去接頭。將去接頭后的序列導入Qiime2［11］，使用dada2插件對序列進行降噪、質控、雙端合并以及去除嵌合體，并生成擴增序列變體（amplicon sequence variant，ASV）特征表、代表序列；使用feature-classifier插件根據擴增引物序列對Silva 16S數據庫和Unite ITS數據庫進行序列提取及物種分類器訓練，用訓練好的分類器進行物種注釋。

1.5" 數據分析

在R4.1.0中，采用Villanueva等［12］對玉米和華中五味子各生物量指標及根際微生物alpha多樣性指標進行組間整體Kruskal-Walis（KW）檢驗和組內兩兩之間t檢驗。采用qiime2R包（https：//github.com/jbisanz/qiime2R）將qiime2輸出的特征表結果導入到R環境中，采用yyeasy（https：//github.com/yanpd01/yyeasy）包繪制稀釋曲線，采用Vegan［13］包計算α多樣性所需要的香農（Shannon）指數、Chao1指數并對群落進行beta多樣性分析。使用edgeR包篩選相對于五味子單作，五味子套種根際土壤上調及下調的細菌、真菌ASV（Plt;0.01及上下調倍數gt;2倍）。使用psych包篩選上調、下調ASV中與和五味子生物量顯著相關的ASV，使用corrplot包對與生物量顯著相關的ASV與土壤環境因子進行mantel檢驗。華中五味子根際微生物溯源分析采用R語言的Sourcetracker軟件包進行分析［14］。

2" 結果與分析

2.1" 華中五味子和玉米生物量

如圖1所示，玉米單作和套作模式下，玉米各生物量無差異，而華中五味子部分生物量有差異。套作華中五味子莖長、地徑、地下部分干質量、地上部分干質量上較單作增加51.3%、60.3%、" 52.4%、63.4%（Plt;0.05）。

2.2" 不同處理微生物alpha及beta多樣性

各樣品細菌（圖2-A）、真菌（圖2-B）稀釋曲線均趨于平穩，說明每個樣品測序數量已經滿足數據分析需求。

如圖3-A所示，對細菌來說，套作玉米的Shannon指數和Chao1指數較單作玉米分別增加5.4%、8.9%（Plt;0.05），套作華中五味子（IS）與單作華中五味子（SS）Shannon指數和Chao1指數差異不顯著（P gt; 0.05）。如圖3-B所示，對真菌來說，套作玉米的Shannon指數和Chao1指數較單作玉米分別增加30.2%、42.2%（Plt;" 0.05），套作華中五味子（IS）與單作華中五味子（SS）Shannon指數和Chao1指數差異不顯著" （Pgt;0.05）。如圖3-C所示，根際土壤樣本中的細菌群落的主成分1（PCoA1）和主成分2（PCoA2）的樣品差異性分布達到72.6%和" 11.7%，并且每個群落土壤樣品的細菌群落相對集中。SS、IS、SM與IM在PCoA1和PCoA2水平上都很好的分離，表明4個處理細菌群落結構差異均顯著（Plt;0.05）。圖3-D為真菌PCoA主坐標主成分分析，PCoA1和PCoA2的樣品差異性分布達到81.7%和7.6%。SS與IS、SM與IM群落結構差異均顯著（Plt;0.05）。

2.3" 套作及單作處理下華中五味子和玉米根際微生物物種豐度

如圖4-A所示，細菌前15個屬中，SM群落組成與其他3個處理差異較大。其中SM處理根際土壤中沙壤土桿菌（Ramlibacter）和芽孢菌（Bacillus）豐度高于IS、IM及SS處理，而SM處理Vicinamibacteraceae豐度低于其余3個處理。對于IS和SS處理，IS處理增加了華中五味子根際土壤中硝化螺旋菌屬（Nitrospira）的豐度。

如圖4-B所示，不同處理土壤真菌群落結構差異明顯。SM中鐮刀菌（Fusarium）遠高于其他3組。與SS相比，IS處理增加了根際土壤微生物中毛葡孢屬（Botryotrichum）、Chrysosporium與Plectosphaerella的豐度，減少了Pyrenochaetopsis的豐度。與SM處理相比，IM處理增加了見毛殼菌屬（Chaetomium）、及高山被孢霉屬（Mortierella）等的相對豐度。

2.4" 套作及單作處理下華中五味子根際微生物物種差異及與土壤環境因子的關系

由圖5-A可看出，與單作相比，ASV水平下，套種華中五味子有30個細菌ASV相對豐度增加，有33個細菌ASV相對豐度降低（Plt;0.01）。由圖5-B可見，9個真菌ASV相對豐度增加，9個真菌ASV相對豐度降低（Plt;0.01）。通過進一步相關性分析表明（圖5-C），差異細菌ASV中，屬于假單胞菌屬（Pseudomonas）、Gaiella、Marmoricola等屬的ASV與華中五味子生物量呈正相關，屬于硝化螺旋菌屬（Nitrosspira）、假諾卡氏菌屬（Pseudonocardia）、Methylibium等的ASV與華中五味子生物量呈負相關。差異真菌ASV中，Kotlabaea、Botryotrichum、地頂孢霉（Acremonium）等屬的ASV與華中五味子生物量呈正相關，高山被孢霉（Mortierella）、Pyrenochaetopsis等屬的ASV與華中五味子生物量呈負相關。Mantel分析表明，與華中五味子生物量負相關的細菌ASV受NH+4-N、V、Y、Th元素驅動，正相關的細菌受Al、P、K、Fe、Rb、La、Ce元素驅動。與真菌正相關的ASV受Pb驅動，與真菌呈負相關的ASV受Al、P、K、Fe、La、Ce等元素驅動。

2.5" 華中五味子根際微生物溯源分析

對華中五味子根際微生物溯源結果表明（圖6），華中五味子根際中有52.0%的細菌與玉米根際細菌有關，有48.0%的根際微生物來源未知（圖6-A）；有" 63.9%的真菌與玉米根際真菌有關，有36.1%的根際微生物來源未知（圖6-B）。

3" 討" 論

華中五味子幼苗移栽前1" a～2 a內在強光環境下生長緩慢，生產中習慣采取搭遮陽網、搭棚等措施降低強光對幼苗的照射。雖然效果明顯，但生產和管理成本明顯提升。基于此，本研究以1 a生移栽的華中五味子與玉米套作，探究華中五味子幼苗在玉米為遮陰的條件下，華中五味子及玉米的生長及根際土壤微生物群落的改變情況，并從微生物的角度探討玉米遮陰對華中五味子生長的影響。

本研究發現，套作與單作華中五味子根際土壤細菌和真菌alpha多樣性差異不顯著，表明不同栽培模式對華中五味子根際土壤微生物種類數

沒有顯著影響。而beta多樣性分析（PCoA）顯示，套作華中五味子處理的微生物群落與單作華中五味子的處理不同，這表明種植模式對土壤微生物群落結構有著顯著的影響。對具體的物種差異分析表明，套種華中五味子較單作富集了多種微生物，例如Pseudomonas（假單胞菌）、Gaiella、Kotlabaea及Podospora（柄孢殼菌）等。Pseudomonas常見于土壤中，前人研究表明假單胞菌具有多種防治植物病害及促進植物生長方面的特性，包括抑制植物病原菌生長、鐵載體產生、固氮和磷酸鹽溶解，及產生植物生長促進類物質［15-17］；Eevers等［18］發現Gaiella（加氏菌屬）可降解芳香族化合物，而一些導致中藥材連作障礙的自毒物質也屬于芳香族化合物［19］，因此推測加氏菌屬可以緩解由自毒物質引起的連作障礙；Yung等［20］發現Kotlabaea在蕁麻和楊樹的共生關系中發揮作用，在植物根際微生物群落的穩定性方面發揮作用，可以幫助降解植物殘渣等有機物，并與植物根系形成共生關系；Quach等［21］發現Podospora對植物吸收無機磷具有關鍵作用。此外發現，套種還增加了華中五味子根際Marmoricola、Vicinamibacteraceae、Latescibacterota、Botryotrichum、Acremonium等在內的與華中五味子生物量呈正相關的微生物，推測這些微生物可能與華中五味子生物量增加也有關，但尚無相關報道，需要進一步試驗驗證。

進一步分析與華中五味子生物量相關的微生物群落變化的驅動因子發現，與華中五味子幼苗生物量呈正相關的細菌、真菌受氮、磷、鋁等元素調控。Suter等［22］發現，氮驅動某一類核心微生物群落結構變化，促進了草-豆科植物混種體系下草產量的增加。Yan等［23］發現土壤總氮驅動土壤細菌群落結構進而增加牧草生物量；Fan等［24］發現土壤施氮肥驅動土壤細菌群落結構進而提高小麥產量。陳鳳等［25］證明充足的磷肥供應可以維持土壤微生物動態平衡，這可能與稻-油輪作系統土地生產力增加有關。邱浩等［26］認為Al3+與土壤中微生物多樣性相關，增加土壤中Al3+含量可減少作物病害，從而提高產量。而本研究中五味子生物量的提高可能與之前研究具有相同的機制。除土壤中的大量、中量元素外，本研究還發現微量元素如V、Rb、Y、La、Pb、Ce、和U可調控與華中五味子生物量正相關的差異微生物群落結構。因此，這些結果意味著未來可以通過增施微量元素肥料調控微生物群落結構，進而提高華中五味子產量及品質。

除土壤化學元素外，通過微生物溯源發現，華中五味子根際有接近或超過一半的細菌、真菌物種來源于玉米根際，這表明除土壤化學元素外，套作植物等生物因子對華中五味子根際微生物群落結構也有影響。而華中五味子根際增加的有益菌是否有部分來源于玉米根際尚待進一步研究。

4" 結" 論

華中五味子和玉米套作可以調控華中五味子根際土壤微生物多樣性及功能微生物豐度。這些結果表明，華中五味子與玉米套作調控了土壤的肥力和生物學相關功能，從而改善土壤質量和植物生長。這一研究結果對于華中五味子生產具有一定的理論和實際生產指導意義。

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Effect of Intercropped Maize on Growth of Schisandra sphenanthera

Seedlings and Soil Microbial Community in Rhizosphere

SUN Mengdi，YAN Pengdong，QIU Hao，SHANG Jingjing，

SUN Haoxuan，CUI Langjun and" LI Yulong

（National Engineering Laboratory for Resource Development of Endangered Crude Drugs in Northwest China，

The Key Laboratory of Medicinal Resources and Natural Pharmaceutical Chemistry，the Ministry of

Education，College of Life Sciences，Shaanxi Normal University，Xi’an" 710119 China）

Abstract" The effect of maize intercropping on seedling biomass and the rhizosphere microbial community structure of Schisandra sphenanthera Rehd.et Wils" remains unclear.In this field study，we investigated the effect of maize intercropping on plant biomass of S.sphenanthera，and determined the bacterial and fungal community structure in the rhizosphere soil of both maize and"" S.sphenanthera""" using high-throughput sequencing.The results showed that maize intercropping increased the biomass （including stem length，ground-stem diameter，shoot dry" mass" and root dry" mass） of S.sphenanthera.Furthermore，compared with monocropping，the maize intercropping significantly changed the rhizosphere soil microbial community structure of S.sphenanthera，with an increase in the relative abundance of certain plant-rhizosphere promoting microbes such as Pseudomonas，Gaiella and Kotlabaea.These microbes exhibited a positive correlation with S.sphenanthera biomass.The results suggest that the abundance of these bacteria and fungi，positively associated with" S.sphenanthera" biomass，was influenced by elements like N，P，Al" and other elements.This study provides potential solutions and relevant theoretical basis for the management of S.sphenanthera seedlings.

Key words" Schisandra sphenanthera Rehd.et Wils; Intercropping and monoculture; Biomass; Rhizosphere microorganisms; Rhizosphere microbial source tracking

Received"" 2023-07-04""" Returned" 2023-09-13

Foundation item" National Key Research and Development Program （No.2022YFD1602000，" No.2019YFD1712600）; the Special Project for Central Government Guiding Local Science and Technology Development （No.2022ZY1-CGZY-02，No.2022ZY1-CGZY-03）.

First author" SUN" Mengdi，female，master" student.Research area：microbial ecology.E-mail：13204655634@163.com

Corresponding"" author" LI" Yulong，male，Ph.D.Research area：microbial ecology.E-mail：leeeyulong@163.com（責任編輯：潘學燕" Responsible editor：PAN Xueyan）