不同馬鈴薯耐鹽性轉錄組比較及耐鹽基因的挖掘

中圖分類號：S532 文獻標志碼：A 文章編號：1001-4330（2025）05-1121-10

0 引言

【研究意義】馬鈴薯（SolanumtuberosumL.）具有重要的經濟和營養價值[]，馬鈴薯植株對鹽脅迫較為敏感，鹽脅迫嚴重影響馬鈴薯的產量和生長發育[2]。因此，研究馬鈴薯耐鹽機制，篩選和培育耐鹽馬鈴薯品種對于有效利用鹽堿地具有重要意義。【前人研究進展】在鹽脅迫下，作物根部不能有效地從土壤中吸收水分和養分，損害植物細胞、器官和組織，降低新陳代謝，生長抑制，進而降低作物產量和品質[3]。通過基因組、蛋白組和代謝組揭示植物耐鹽的分子機制，使得在全基因組范圍內發現植物響應鹽脅迫的關鍵調控因子成為可能[4]。Xiong等[5]通過轉錄組分析發現，首蓿通過上調激素信號傳導基因個抗氧化基因的表達提高耐鹽性。 W_u 等通過轉錄組分析鑒定了與鹽脅迫下甜高粱膜脂質調節相關的重要基因。Hussain等詳細分析了轉錄因子途徑和ABA是如何相互作用導致應激反應，兩者相互作用的機理對與提高植物對干旱和鹽堿脅迫的耐受性至關重要。新疆土壤鹽漬化面積較大，現有耕地中37.7% 的面積受到鹽堿為害，塔里木河流域沖積平原區鹽漬化耕地面積更是占到了該流域耕地面積的 69.83%^[8] 。【本研究切入點】目前馬鈴薯耐鹽研究多集中于鹽脅迫下馬鈴薯生理響應及部分馬鈴薯耐鹽資源篩選，在分子層面又多集中于借助基因工程將外源耐鹽性基因導人馬鈴薯，而對馬鈴薯響應鹽脅迫的基因調控網絡研究較少。需比較耐鹽性不同的馬鈴薯轉錄組及耐鹽基因的挖掘。【擬解決的關鍵問題】以耐鹽馬鈴薯品種晉薯16號和不耐鹽品種冀張薯12號為材料，采用NaCl模擬鹽脅迫處理，對晉薯16號和冀張薯12號葉片在正常和鹽脅迫條件下的轉錄組進行比較分析，鑒定響應鹽脅迫的相關基因以及代謝途徑，闡明馬鈴薯耐鹽分子機制。

1 材料與方法

1.1 材料

選用耐鹽性不同的馬鈴薯品種脫毒苗（晉薯16號為耐鹽品種；冀張薯12號為不耐鹽品種）為材料，當幼苗長至4～5片真葉時，每2d每盆澆灌含有 0.5% 、1%和 1.5%NaCl 的Hoagland營養液進行脅迫處理，連續培養 12d ，以僅含Hoagland營養液的處理為對照，每個處理重復3次，分別在處理后0和8d取馬鈴薯葉片樣品，液氮速凍，放人 -80% 冰箱保存，用于生理指標測定、總RNA提取和轉錄組測序樣本使用。

1.2 方法

1.2.1 測定

采用硫代巴比妥酸反應測定丙二醛[9]，計算532nm 吸光值。

1.2.2 轉錄組

轉錄組測序由北京百邁客生物科技有限公司完成。在鹽脅迫處理8d時，對鹽濃度為 0% 和1% 各株系葉片進行取樣，每個樣品和處理各3個生物學重復，共12個樣品。

質量控制：將原始序列（Rawreads）進行過濾，移除接頭序列和低質量的序列，得到有效序列（Clean reads）。利用HISAT2v2.1.0[10]將有效序列比對到鈴薯基因組數據庫（Solanumtuberrosum，v4.03版本），統計比對效率、Q20、Q30含量等整體評估樣本數據質量數據。利用 featureCounts[11]計算映射到的每個基因讀數，隨后根據基因長度計算每個基因的FPKM（每千個堿基轉錄每百萬映射讀取的片段）。將樣品數據兩兩比較獲得的差異基因進行檢測，采用DESeq[12]進行差異分析，差異倍數（FoldChange） ?2 且錯誤發現率（1discoveryrate，FDR） lt;0.001 作為篩選差異表達基因的標準。

差異基因功能注釋主要基于以下數據庫：Nr（NCBI non- redundant protein sequences，NCBI 非冗余蛋白序列）;Pfam（Proteinfamily，蛋白家族）；KOG/COG（Clusters of Orthologous Groups of pro-teins，蛋白直系同源聚類）;SwissProt（Amanuallyannotated and reviewed protein sequence database）;KEGG（kyoto encyclopedia of gene and genomes，京都基因與基因組百科全書）;GO（GeneOntology，基因本體論數據庫）。

1.2.3 實時熒光定量PCR（qRT-PCR）

對參與KEGG通路的4個DEGs的表達量，通過實時熒光定量PCR進一步驗證轉錄組測序的可靠性。使用在線網站NCBI（https：//www.ncbi.nlm.nih.gov/）設計引物，以StEF1a內參基因[13]，使用 2^-ΔΔCT 計算基因相對表達量。表1

表1 實時熒光定量PCR引物

Tab.1 qRT-PCR primers

1.3 數據處理

所有數據均使用SPSS進行ANOVA分析。柱形圖繪制均使用Graphadprism軟件。樣品間的差異分析均使用鄧肯（Duncan）法多重比對分析 （Plt;0.05） 。

2 結果與分析

2.1 不同鹽脅迫濃度對馬鈴薯幼苗生長的影響

研究表明，當NaCl濃度大于 0.9% 時，晉薯16號表現出耐鹽脅迫，冀張薯12號對鹽脅迫敏感，選擇 ）%0.5%.1% 和 1.5%NaCl 濃度模擬鹽脅迫處理。將不同濃度的 NaCl 澆灌馬鈴薯0、4、8和 12d 。隨著鹽脅迫濃度的增加，馬鈴薯的生長受到顯著的抑制。在第8d時， 濃度為

1% 和 1.5% 時，冀張薯12號的株高和莖粗明顯低于耐鹽品種普薯16號。因此普薯16號表型比冀張薯12號更加耐鹽。

隨著鹽脅迫濃度和時間的增加，丙二醛含量均呈現明顯的增加，同一條件下冀張薯12號丙二醛含量均高于晉薯16號。當NaCl濃度增加至1.5% 時，冀張薯12號的丙二醛含量比普薯16號提高的更明顯。冀張薯12號在第4d時，NaCl濃度在 1% 時丙二醛含量和 0% 沒有明顯差異，晉薯16號的丙二醛含量在 1% 時顯著高于對照，冀張薯12號為鹽敏感品種，晉薯16號為耐鹽品種。將冀張薯12號，晉薯16號在 1%NaCl 濃度時，處理8d的馬鈴薯葉片，以及正常澆水處理的冀張薯12號，晉薯16號葉片作為對照取樣，每個處理3次重復，進行轉錄組測序。圖1

圖1（A）不同NaCI濃度的鹽脅迫下晉薯16號和冀張薯12號馬鈴薯幼苗生長的變化（B）不同 NaCl 濃度 （0%0.5%.1%1.5%） 和脅迫時間（0、4、8、12d）下晉薯16號和冀張薯12號的丙二醛含量的變化

Fig.1（A） Changes of salt stress with different NaCl concentrations on the growth ofpotato seedlings inJinshu 16andJizhangshu12.（B）Themalondialdehyde contentofJinshu16andJizhangshu12 weremeasuredat differentNaCl concentrations （0%，0.5%，1%，1.5%） andstresstimes（O，4，8，12days）

2.2 馬鈴薯響應鹽脅迫的轉錄組測序質量 2.3 馬鈴薯響應鹽脅迫差異表達基因的鑒定

研究表明，樣品經IlluminaHiSeq2500平臺測序，通過過濾原始數據和評估質量，各組樣品有效序列在 41Mb 個以上，有效堿基在6.12Gb以上，Q30合格率均在 93.62% 以上，GC 含量在43.36% 以上，比對效率在 80.01% 以上。所有樣品測序質量好，堿基數據可靠。表2

研究表明，鹽脅迫下2個馬鈴薯品種共有1951個差異表達基因。在耐鹽馬鈴薯晉薯16號（JCvsJT）中共鑒定到了1243個差異表達基因，其中上調表達基因609個，下調表達基因634個；在鹽敏感馬鈴薯冀張薯12號（ZCvsZT）中共鑒定到了698個差異表達基因，其中上調表達基因339個，下調表達基因359個。共有372個共同差異表達基因，871個基因為耐鹽馬鈴薯晉薯16號特有，326個基因為鹽敏感馬鈴薯冀張薯12號特有。圖2

表2測序數據的統計與質量評估

Tab.2 Statisticsandassessmentof

注：JC代表晉薯16號正常澆水處理8d;JT代表晉薯16號進行 1%NaCl 脅迫處理8d;GC冀張薯12號正常澆水處理8d;GT代表冀張薯12號進行 1% NaCl脅迫處理 8d

Notes：JC represents the normal watering treatment of Jinshu 16 for8days；JT representsJinshu 16，whichwas subjected to 1% NaCl stress for 8 days；GC Jizhangshu 12 was treated with normal watering for8days;GTrepresentsJizhangshu12，whichwassubjectedto 1% NaCl stress for 8 days.

圖2耐鹽馬鈴薯晉薯16號和鹽敏感馬鈴薯 冀張薯12號差異表達基因

注：（A）差異表達基因統計;（B）差異表達基因韋恩圖 Notes：（A）Differential expression gene statistics；（B）Differential expression gene Venn diagram

Fig.2Analysisof differentially expressed genesbetweensalttolerantJinshul6 andsalt sensitiveJizhangshu12 groups

2.4 馬鈴薯鹽脅迫響應基因的GO富集

研究表明，對晉薯16號正常澆水和 1% 鹽脅迫處理8d的差異表達基因的前20項富集最顯著的GO條目分析顯示，生物過程占 55% ，18個差異基因富集到微管運動，13個差異基因富集到細胞對氧化物的反應，及脫落酸信號通路和油菜素類固醇介導的信號通路等生物過程；分子功能和細胞組分分別占 25% 和 20% ，各有17個差異基因分別富集到了微管活性和微管結合，以及9個差異基因估計到木葡糖基轉移酶活性等分子功能；25個差異基因富集到了細胞壁，23個差異基因富集到了質外體，13個差異基因注釋到了微管等細胞組分。

對正常澆水和 1% 鹽脅迫處理8d的冀張薯12號的差異表達基因進行GO富集，選取富集最顯著的20個條目分析顯示，分子功能占 45% ，其中26個差異基因富集到氧化還原酶活性，14個差異基因富集到蛋白異源二聚化活性；生物過程占 30% ，其中10個差異基因富集到了微管運動，分別有8個差異基因富集到了水分響應和缺水響應；細胞組成占 25% ，17個差異基因富集到了宿主細胞，15個差異基因富集到了核小體，14個差異基因富集到了細胞壁。在冀張薯12號中有較多的氧化還原酶基因表達，鹽脅迫導致了氧化脅迫的產生。圖3

2.5 馬鈴薯鹽脅迫響應基因的KEGG分類及代謝通路富集

研究表明，在正常澆水和 1% 鹽脅迫處理8d的晉薯16號中植物激素信號轉導；脂肪酸延伸；角質、軟木質、蠟質生物合成途徑代謝通路富集了大量的差異基因。在正常澆水和 1% 鹽脅迫處理8d的冀張薯12號中類黃酮生物合成;脂肪酸延伸；角質、軟木質、蠟質生物合成途徑代謝通路富集了大量的差異基因。圖4

2.6鹽脅迫處理下晉薯16號中植物激素信號轉導途徑相關DEGs

研究表明，生長素、細胞分裂素（CK）、赤霉素（GA）、乙烯、脫落酸（ABA）、茉莉酸（JA）、水楊酸（SA）、油菜素內酯（BR）等植物激素，在植物適應環境變化包括鹽脅迫中具有重要作用。植物激素代謝與信號轉導途徑對晉薯16號在鹽脅迫過程中有重要作用，共篩選出30個DEGs參與植物激素代謝與信號轉導途徑，其中上調表達12個，注：（A）JCvsJT，（B）ZCvs ZTNotes：（A）JC vsJT，（B）ZCvs ZT

圖3鹽脅迫下馬鈴薯差異表達基因前20個顯著富集GO條目

圖4鹽脅迫下馬鈴薯差異表達基因的前20個顯著富集的KEGG通路 Fig.4 Thetop2O significantly enriched KEGGpathwaymapsofDEGsin potatoundersaltstress

Fig. 3 The top 2O significantly enriched GO entries of DEGs in potato under salt stress

表3晉薯16號在鹽脅迫下參與植物激素信號轉導途徑的DEGs

Tab.3AnalysisofDEGsinvolvedinplant hormone signal transduction pathway

下調表達18個。ABA信號傳導途徑在植物響應鹽脅迫中具有重要作用。在晉薯16號中發現了許多與ABA信號傳導相關的差異表達基因。其中10個蛋白激酶相關DEGs表達量下調，以及4個與MAPK代謝途徑中的相關基因MYC4下調；7個PP2C相關DEGs表達量上調;1個脫落酸-不敏感蛋白相關DEGs表達量下調；1個ABF相關DEGs表達量上調；3個脫落酸受體蛋白相關DEGs表達量下調。還有一些差異表達基因參與生長素的合成和信號轉導被誘導或是抑制，例如：1個生長素轉運蛋白相關DEGs表達量上調，2個生長素應答蛋白相關DEGs表達量上調，3個吲哚-3-乙酸酰胺合成酶相關DEGs表達量下調。表3

2.7鹽脅迫處理下冀張薯12號中類黃酮生物合成途徑相關DEGs

研究表明，類黃酮生物合成對冀張薯12號在鹽脅迫過程中至關重要，從鹽脅迫處理下的冀張薯12號中篩選出5類參與類黃酮生物合成的8個DEGs，其中上調表達3個，下調表達6個。其中2個查爾酮合成酶基因相關DEGs表達量上調，1個查爾酮合成酶相關DEGs表達量下調；2個乙酰輔酶A芐醇乙酰轉移酶相關DEGs表達量下調；1個黃烷酮3-羥化酶相關DEGs表達量下調，1個黃烷酮3-羥化酶相關DEGs表達量上調；1個ECERIFERUM1蛋白相關DEGs表達量下調。表4

2.8 qRT-PCR驗證轉錄組數據

研究表明，從植物激素信號轉導和類黃酮生物合成途徑中的選擇6個差異表達基因，利用qRT-PCR技術對馬鈴薯 1%NaCl 脅迫前后的葉片中的表達量基因檢測，qRT-PCR結果與轉錄組數據趨勢完全一致，轉錄組數據可靠。圖5

圖5 qRT-PCR驗證轉錄組數據Fig. 5 qRT-PCRverifytranscriptomedata

3討論

3.1類黃酮作為植物抗毒素或抗氧化劑，具有清除活性氧（ROS）的能力[14]，并保護植物免受生物和非生物脅迫的損害，包括紫外線照射、冷脅迫、病原體感染和昆蟲取食等[15-17]。近年來，研究者將研究重點聚焦于作物響應在鹽脅迫和干旱脅迫的作用機制方面。一些研究顯示，不同的品種在響應脅迫的保護機制方面有很大的差異。Munns等[18]研究發現，不同的植物品種在響應鹽脅迫時，會采取不同的策略以清除多余的鹽分對細胞的損傷。根據前人研究[19]結果，選擇耐鹽的晉薯16號和鹽敏感的冀張薯12號作為研究材料。環境脅迫首先造成細胞膜損傷，丙二醛是膜脂過氧化的最終產物[20]，有研究顯示[21]，在馬鈴薯中抑制StDWF4基因的表達，轉基因植株體內積累較多的丙二醛，對鹽脅迫敏感。研究中，在不同濃度的鹽脅迫處理下，晉薯16號的丙二醛含量均低于冀張薯12號，表明晉薯16號對鹽脅迫更有耐受性。

3.2通過轉錄組測序發現在鹽脅迫下，在晉薯16號和冀張薯12號中共有1951個差異表達基因。將2組差異基因進行比較，發現共有372個共同差異表達基因，871個基因為耐鹽馬鈴薯晉薯16號特有，326個基因為鹽敏感馬鈴薯冀張薯12號特有，G0富集分析中晉薯16號的差異表達基因富集到了脫落酸信號通路和油菜素類固醇介導的信號通路等生物過程，冀張薯12號富集到了氧化還原酶活性分子過程和水分響應和缺水響應生物過程。通過對耐鹽品種晉薯16號和鹽敏感品種冀張薯12號差異表達基因的KEGG代謝通路富集分析發現，兩者具有不同的代謝途徑，耐鹽品種晉薯16號主要富集在植物激素信號轉導，冀張薯12號中類黃酮生物合成途徑代謝通路富集了大量的差異基因，可能是造成兩個品種耐鹽性差異的主要原因。

3.3研究發現，有26個DEGs都與ABA直接相關。ABA是主要的響應非生物脅迫植物激素，并且通過調控基因表達和細胞過程調節對非生物脅迫的耐受性[22]。董明等[23]對高粱苗期耐鹽性轉錄組分析顯示差異表達基因也主要富集在植物激素信號轉導途徑中，包括脫落酸、生長素、細胞分裂素等過程。ABA參與植物耐鹽性的關鍵調控機制主要涉及一下關鍵元件：ABA和PYR1/PYL/RCAR蛋白家族結合，從而使PYR1/PYL/RCAR和PP2Cs蛋白互作，進一步激活PP2C抑制的SnRK2蛋白激酶活性；激活后的SnRK2蛋白激酶從而磷酸化下游的轉錄因子并且激活ABA響應基因的表達[24]。試驗通過轉錄組分析晉薯16號在鹽脅迫條件有3個脫落酸受體蛋白基因（PYR1/PYL/RCAR）、10個蛋白激酶基因（SnRK2）、7個蛋白磷酸酶2C（PP2Cs）、1個ABF等ABA信號轉導關鍵基因調控晉薯16號的耐鹽性。ABA響應元件（ABRE）結合因子/ABRE結合蛋白/ABI5屬于bZIP轉錄因子亞家族，主要參與調控ABA以及非生物脅迫。在水稻中OsABI5基因負調控鹽脅迫的耐受性，SnRK2家族基因OSRK1磷酸化OsABI5[25]。研究的DEGs中也發現了一個ABI5基因，可能參與調控ABA信號轉導以及鹽脅迫耐受性的功能。晉薯16號在鹽脅迫條件下有多個與ABA合成及信號轉導相關基因參與鹽脅迫耐受性，后續將進一步對上述基因進行耐鹽功能以及信號通路研究。

3.4類黃酮化合物具有抗氧化、抗病毒、生長素轉運和抗菌等多種生物學功能[26]。隨著作物體內類黃酮物質的增多，植物對生物和非生物脅迫的耐受性增強[27]。具體作用機制為植物通過增加苯丙氨酸合成酶、查爾酮合成酶和黃酮醇合成酶等活性，提高類黃酮含量，降低氧化損傷，進而提高植物對鹽脅迫的耐受性[28]。外源噴施類黃酮會抑制亞濱黎的主根生長，降低氧化脅迫，提高對鹽脅迫的耐受性[29]。研究中，冀張薯12號中查爾酮合成酶、黃烷酮3-羥化酶等類黃酮相關基因的表達量均發生顯著的變化，類黃酮代謝在冀張薯12號響應鹽脅迫過程中具有重要作用。

4結論

晉薯16號耐鹽性強于冀張薯12號，丙二醛含量低于冀張薯12號。通過高通量轉錄組測序技術，對 1% 鹽濃度脅迫下的馬鈴薯進行測序分析晉薯16號和冀張薯12號調控馬鈴薯耐鹽性的特征，篩選到了與植物激素信號轉導和類黃酮代謝相關的差異表達基因。

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Comparative transcriptome analysis between two potato varieties with different salt - tolerance and further identification of potato salt - tolerance genes

WANG Yaling1， JIANG Yinghong1， SUN Hui¹ ，LIU Yi¹ （204號（1. Urumqi Comprehensive Experimental Station Xinjiang Uyghur Autonomous Region Academy of Agricul-ture Sciences， Urumqi 830012，China）

Abstract：【Objective】 To discover candidate genes related to salt tolerance in potatoes and provide theoretical basis for the identificationand evaluation of salt tolerance in potatoes andtheexploration of salt tolerance genes. 【Methods】 The salt tolerant variety Jinshu 16 and salt sensitive variety Jizhangshu 12 were used as test materials. Salt stress treatments were carried out using 0% ， 0.5% ， 1% ，and 1.5% NaCl solutions. On the 8th day，plant phenotypes and physiological and biochemical indicators were analyzed.Subsequently， a 1% salt concentration was selected for treatment，and transcriptome sequencing and bioinformatics analysis were performed on the two varieties.【Results】 Compared to Jizhangshu 12，Jinshu 16 had lower malondialdehyde content under salt stress conditions. Transcriptome data showed significant diffrences in plant hormone signaling pathways and flavonoid metabolism pathways between the two varieties.【Conclusion】Based on the above results，several diffrentially expressed genes related to plant hormone signal transduction and flavonoid metabolism are screened，which provides genetic resources for improving salt tolerance in potatoes.

Key words ：potato； salt stress;； transcriptome sequencing； plant hormone signaling pathways;； flavonoidsmetabolic pathways